Published November 9, 2023 | Version v1
Publication Open

The dynamic arms race during the early invasion of woodland strawberry by <i>Botrytis cinerea</i> revealed by dual dense high-resolution RNA-seq analyses

  • 1. Chinese Academy of Tropical Agricultural Sciences
  • 2. Nanjing Agricultural University
  • 3. Tropical Crops Genetic Resources Institute
  • 4. Nanjing Forestry University

Description

Necrotrophic pathogens replicate massively upon colonizing plants, causing large-scale wilting and death of plant tissues. Understanding both mechanisms of pathogen invasion and host response processes prior to symptom appearance and their key regulatory networks is therefore important for defense against pathogen attack. Here, we investigated the mechanisms of interaction between woodland strawberry (Fragaria vesca) leaves and gray mold pathogen (Botrytis cinerea) at 14 infection time points during the first 12 hours of the infection period using a dense, high-resolution time series dual transcriptomic analysis, characterizing the arms race between strawberry F. vesca and B. cinerea before the appearance of localized lesions. Strawberry leaves rapidly initiated strong systemic defenses at the first sign of external stimulation and showed lower levels of transcriptomic change later in the infection process. Unlike the host plants, B. cinerea showed larger-scale transcriptomic changes that persisted throughout the infection process. Weighted gene co-expression network analysis identified highly correlated genes in 32 gene expression modules between B. cinerea and strawberry. Yeast two-hybrid and bimolecular fluorescence complementation assays revealed that the disease response protein FvRLP2 from woodland strawberry interacted with the cell death inducing proteins BcXYG1 and BcPG3 from B. cinerea. Overexpression of FvRLP2 in both strawberry and Arabidopsis inhibited B. cinerea infection, confirming these genes' respective functions. These findings shed light on the arms race process by which B. cinerea invades host plants and strawberry to defend against pathogen infection.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تتكاثر مسببات الأمراض النخرية بشكل كبير عند استعمار النباتات، مما يتسبب في ذبول وموت الأنسجة النباتية على نطاق واسع. لذلك فإن فهم كل من آليات غزو العوامل الممرضة وعمليات استجابة المضيف قبل ظهور الأعراض وشبكاتها التنظيمية الرئيسية أمر مهم للدفاع ضد هجوم العوامل الممرضة. هنا، قمنا بالتحقيق في آليات التفاعل بين أوراق الفراولة الحرجية (فراغاريا فيسكا) وممرض العفن الرمادي (بوتريتيس سينيريا) في 14 نقطة زمنية للعدوى خلال الـ 12 ساعة الأولى من فترة العدوى باستخدام تحليل النسخ المزدوج للسلسلة الزمنية الكثيفة عالية الدقة، والذي يميز سباق التسلح بين الفراولة F. فيسكا و B. سينيريا قبل ظهور الآفات الموضعية. بدأت أوراق الفراولة بسرعة دفاعات نظامية قوية عند أول علامة على التحفيز الخارجي وأظهرت مستويات أقل من التغيير النسخي في وقت لاحق من عملية العدوى. على عكس النباتات المضيفة، أظهرت B. cinerea تغييرات نسخية على نطاق أوسع استمرت طوال عملية العدوى. حدد تحليل شبكة التعبير الجيني المشترك المرجح جينات مترابطة للغاية في 32 وحدة تعبير جيني بين B. cinerea والفراولة. كشفت فحوصات تكملة الفلورة الخميرية ثنائية الهجين وثنائية الجزيئات أن بروتين الاستجابة للمرض FvRLP2 من الفراولة الحرجية تفاعل مع موت الخلية الذي يحفز البروتينات BcXYG1 و BcPG3 من B. cinerea. أدى التعبير المفرط عن FvRLP2 في كل من الفراولة و Arabidopsis إلى تثبيط عدوى B. cinerea، مما يؤكد وظائف هذه الجينات. تسلط هذه النتائج الضوء على عملية سباق التسلح التي تغزو من خلالها البكتريا السنجابية النباتات المضيفة والفراولة للدفاع ضد عدوى مسببات الأمراض.

Translated Description (French)

Les agents pathogènes nécrotrophes se répliquent massivement lors de la colonisation des plantes, provoquant un flétrissement à grande échelle et la mort des tissus végétaux. La compréhension des mécanismes d'invasion des agents pathogènes et des processus de réponse de l'hôte avant l'apparition des symptômes et de leurs principaux réseaux de régulation est donc importante pour la défense contre les attaques d'agents pathogènes. Ici, nous avons étudié les mécanismes d'interaction entre les feuilles de fraise des bois (Fragaria vesca) et l'agent pathogène de la moisissure grise (Botrytis cinerea) à 14 points de temps d'infection au cours des 12 premières heures de la période d'infection à l'aide d'une analyse transcriptomique double dense et à haute résolution, caractérisant la course aux armements entre F. vesca de fraise et B. cinerea avant l'apparition de lésions localisées. Les feuilles de fraise ont rapidement initié de fortes défenses systémiques dès le premier signe de stimulation externe et ont montré des niveaux plus faibles de changement transcriptomique plus tard dans le processus d'infection. Contrairement aux plantes hôtes, B. cinerea a montré des changements transcriptomiques à plus grande échelle qui ont persisté tout au long du processus d'infection. L'analyse du réseau de co-expression des gènes pondérés a identifié des gènes hautement corrélés dans 32 modules d'expression génique entre B. cinerea et la fraise. Des essais de complémentation par fluorescence bi-hybride et bimoléculaire de levure ont révélé que la protéine de réponse à la maladie FvRLP2 de la fraise des bois interagissait avec les protéines induisant la mort cellulaire BcXYG1 et BcPG3 de B. cinerea. La surexpression de FvRLP2 dans la fraise et l'Arabidopsis a inhibé l'infection à B. cinerea, confirmant les fonctions respectives de ces gènes. Ces résultats mettent en lumière le processus de course aux armements par lequel B. cinerea envahit les plantes hôtes et les fraises pour se défendre contre les infections pathogènes.

Translated Description (Spanish)

Los patógenos necrotróficos se replican masivamente al colonizar las plantas, causando un marchitamiento a gran escala y la muerte de los tejidos vegetales. Por lo tanto, es importante comprender tanto los mecanismos de invasión de patógenos como los procesos de respuesta del huésped antes de la aparición de los síntomas y sus redes reguladoras clave para la defensa contra el ataque de patógenos. Aquí, investigamos los mecanismos de interacción entre las hojas de fresa arbolada (Fragaria vesca) y el patógeno del moho gris (Botrytis cinerea) en 14 puntos de tiempo de infección durante las primeras 12 horas del período de infección utilizando un análisis transcriptómico dual de series de tiempo densas y de alta resolución, caracterizando la carrera armamentista entre F. vesca y B. cinerea de fresa antes de la aparición de lesiones localizadas. Las hojas de fresa iniciaron rápidamente fuertes defensas sistémicas al primer signo de estimulación externa y mostraron niveles más bajos de cambio transcriptómico más adelante en el proceso de infección. A diferencia de las plantas huésped, B. cinerea mostró cambios transcriptómicos a mayor escala que persistieron durante todo el proceso de infección. El análisis de la red de coexpresión génica ponderada identificó genes altamente correlacionados en 32 módulos de expresión génica entre B. cinerea y fresa. Los ensayos de complementación de fluorescencia bimolecular y de doble híbrido de levadura revelaron que la proteína de respuesta a la enfermedad FvRLP2 de la fresa del bosque interactuó con las proteínas inductoras de muerte celular BcXYG1 y BcPG3 de B. cinerea. La sobreexpresión de FvRLP2 tanto en fresa como en Arabidopsis inhibió la infección por B. cinerea, confirmando las funciones respectivas de estos genes. Estos hallazgos arrojan luz sobre el proceso de carrera armamentista por el cual B. cinerea invade las plantas huésped y la fresa para defenderse contra la infección por patógenos.

Files

uhad225.pdf.pdf

Files (93 Bytes)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:b0d506893d4802090edf1644f5f082cd
93 Bytes
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
سباق التسلح الديناميكي خلال الغزو المبكر للفراولة الحرجية من قبل <i>بوتريتيس سينيريا</i> الذي كشفت عنه تحليلات الحمض النووي الريبي عالية الدقة المزدوجة
Translated title (French)
La course aux armements dynamique lors de l'invasion précoce de la fraise des bois par <i>Botrytis cinerea</i> révélée par deux analyses denses à haute résolution de l'ARN-seq
Translated title (Spanish)
La carrera armamentista dinámica durante la invasión temprana de la fresa del bosque por <i>Botrytis cinerea</i> revelada por los análisis duales densos de ARN-seq de alta resolución

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4388591190
DOI
10.1093/hr/uhad225

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
China

References

  • https://openalex.org/W1579940952
  • https://openalex.org/W1764729207
  • https://openalex.org/W1810527463
  • https://openalex.org/W1966327575
  • https://openalex.org/W1967276739
  • https://openalex.org/W1973328229
  • https://openalex.org/W1988461907
  • https://openalex.org/W1988906652
  • https://openalex.org/W2007427311
  • https://openalex.org/W2037466254
  • https://openalex.org/W2038463428
  • https://openalex.org/W2040210770
  • https://openalex.org/W2045421324
  • https://openalex.org/W2060705109
  • https://openalex.org/W2081751987
  • https://openalex.org/W2089728480
  • https://openalex.org/W2090685550
  • https://openalex.org/W2101142880
  • https://openalex.org/W2105211679
  • https://openalex.org/W2106420560
  • https://openalex.org/W2107536885
  • https://openalex.org/W2112044923
  • https://openalex.org/W2113240478
  • https://openalex.org/W2114756078
  • https://openalex.org/W2116122104
  • https://openalex.org/W2116274332
  • https://openalex.org/W2125887600
  • https://openalex.org/W2132059918
  • https://openalex.org/W2137871007
  • https://openalex.org/W2139456772
  • https://openalex.org/W2147863419
  • https://openalex.org/W2159675211
  • https://openalex.org/W2162515800
  • https://openalex.org/W2169587278
  • https://openalex.org/W2171788269
  • https://openalex.org/W2329904627
  • https://openalex.org/W2473137651
  • https://openalex.org/W2473323457
  • https://openalex.org/W2570342114
  • https://openalex.org/W2597141161
  • https://openalex.org/W2601888260
  • https://openalex.org/W2602624061
  • https://openalex.org/W2607895484
  • https://openalex.org/W2613953456
  • https://openalex.org/W2735494497
  • https://openalex.org/W2771968784
  • https://openalex.org/W2772463692
  • https://openalex.org/W2776711369
  • https://openalex.org/W2799501975
  • https://openalex.org/W2912924581
  • https://openalex.org/W2932432340
  • https://openalex.org/W2939912796
  • https://openalex.org/W2942899569
  • https://openalex.org/W2961300218
  • https://openalex.org/W2967575976
  • https://openalex.org/W3000584407
  • https://openalex.org/W3010055041
  • https://openalex.org/W3030103163
  • https://openalex.org/W3048237434
  • https://openalex.org/W3086156089
  • https://openalex.org/W3113980225
  • https://openalex.org/W3115186954
  • https://openalex.org/W3163804352
  • https://openalex.org/W3215855725
  • https://openalex.org/W4205871049
  • https://openalex.org/W4207008510
  • https://openalex.org/W4210512432
  • https://openalex.org/W4210642601
  • https://openalex.org/W4220789255
  • https://openalex.org/W4220883901
  • https://openalex.org/W4312431757
  • https://openalex.org/W4385893701