Published January 30, 2024 | Version v1
Publication Open

Geography, phylogeny and host switch drive the coevolution of parasitic Gyrodactylus flatworms and their hosts

  • 1. Lanzhou University
  • 2. Chinese Academy of Fishery Sciences
  • 3. Guangdong Ocean University
  • 4. Northwest Institute of Eco-Environment and Resources
  • 5. Chinese Academy of Sciences
  • 6. Institute of Hydrobiology

Description

Gyrodactylus is a lineage of monogenean flatworm ectoparasites exhibiting many features that make them a suitable model to study the host-parasite coevolutionary dynamics. Previous coevolutionary studies of this lineage mainly relied on low-power datasets (a small number of samples and a single molecular marker) and (now) outdated algorithms.To investigate the coevolutionary relationship of gyrodactylids and their fish hosts in high resolution, we used complete mitogenomes (including two newly sequenced Gyrodactylus species), a large number of species in the single-gene dataset, and four different coevolutionary algorithms.The overall coevolutionary fit between the parasites and hosts was consistently significant. Multiple indicators confirmed that gyrodactylids are generally highly host-specific parasites, but several species could parasitize either multiple (more than 5) or phylogenetically distant fish hosts. The molecular dating results indicated that gyrodactylids tend to evolve towards high host specificity. Speciation by host switch was identified as a more important speciation mode than co-speciation. Assuming that the ancestral host belonged to Cypriniformes, we inferred four major host switch events to non-Cypriniformes hosts (mostly Salmoniformes), all of which occurred deep in the evolutionary history. Despite their relative rarity, these events had strong macroevolutionary consequences for gyrodactylid diversity. For example, in our dataset, 57.28% of all studied gyrodactylids parasitized only non-Cypriniformes hosts, which implies that the evolutionary history of more than half of all included lineages could be traced back to these major host switch events. The geographical co-occurrence of fishes and gyrodactylids determined the host use by these gyrodactylids, and geography accounted for most of the phylogenetic signal in host use.Our findings suggest that the coevolution of Gyrodactylus flatworms and their hosts is largely driven by geography, phylogeny, and host switches.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

الجيروداكتيلوس هي سلالة من الطفيليات الخارجية للديدان المسطحة أحادية الجين والتي تظهر العديد من الميزات التي تجعلها نموذجًا مناسبًا لدراسة الديناميكيات التطورية المشتركة للطفيليات المضيفة. اعتمدت الدراسات التطورية السابقة لهذا النسب بشكل أساسي على مجموعات بيانات منخفضة الطاقة (عدد قليل من العينات وعلامة جزيئية واحدة) و (الآن) خوارزميات قديمة. للتحقيق في العلاقة التطورية المشتركة بين الجيروسكوبات ومضيفيها من الأسماك بدقة عالية، استخدمنا الميتوجينومات الكاملة (بما في ذلك نوعان من الجيروسكوبات المتسلسلة حديثًا)، وعدد كبير من الأنواع في مجموعة البيانات أحادية الجين، وأربع خوارزميات تطورية مختلفة. كان التوافق التطوري العام بين الطفيليات والمضيفين مهمًا باستمرار. أكدت مؤشرات متعددة أن الجيروسكوبات عادة ما تكون طفيليات خاصة بالمضيف، ولكن العديد من الأنواع يمكن أن تتطفل إما على مضيفات الأسماك المتعددة (أكثر من 5) أو البعيدة وراثياً. أشارت نتائج التأريخ الجزيئي إلى أن الجيروسكوبات تميل إلى التطور نحو خصوصية المضيف العالية. تم تحديد الانتواع عن طريق التبديل بين المضيفين على أنه وضع انتواع أكثر أهمية من الانتواع المشترك. على افتراض أن مضيف الأجداد ينتمي إلى Cypriniformes، استنتجنا أربعة أحداث تبديل رئيسية للمضيفين إلى مضيفين غير Cypriniformes (معظمهم من السلمونيين)، وكلها حدثت في عمق التاريخ التطوري. على الرغم من ندرتها النسبية، كان لهذه الأحداث عواقب تطورية كبيرة قوية على تنوع الجيروسكوبات. على سبيل المثال، في مجموعة البيانات الخاصة بنا، قام 57.28 ٪ من جميع الجيروسكوبات المدروسة بالتطفل على مضيفين غير سيبرينيفورم فقط، مما يعني أن التاريخ التطوري لأكثر من نصف جميع الأنساب المدرجة يمكن إرجاعه إلى أحداث تبديل المضيف الرئيسية هذه. حدد التواجد الجغرافي المشترك للأسماك والأصابع الجيروسكوبية استخدام المضيف من قبل هذه الأصابع الجيروسكوبية، وشكلت الجغرافيا معظم إشارة النشوء والتطور في استخدام المضيف. تشير النتائج التي توصلنا إليها إلى أن التطور المشترك للديدان المسطحة الجيروسكوبية ومضيفيها مدفوع إلى حد كبير بالجغرافيا والتطور الجيروسكوبي ومفاتيح المضيف.

Translated Description (French)

Gyrodactylus est une lignée d'ectoparasites monogéniques de vers plats présentant de nombreuses caractéristiques qui en font un modèle approprié pour étudier la dynamique coévolutive hôte-parasite. Les études coévolutionnaires précédentes de cette lignée s'appuyaient principalement sur des ensembles de données de faible puissance (un petit nombre d'échantillons et un seul marqueur moléculaire) et des algorithmes (maintenant) obsolètes. Pour étudier la relation coévolutionnaire des gyrodactylides et de leurs poissons hôtes en haute résolution, nous avons utilisé des mitogénomes complets (y compris deux espèces Gyrodactylus nouvellement séquencées), un grand nombre d'espèces dans l'ensemble de données à gène unique et quatre algorithmes coévolutionnaires différents. L'ajustement coévolutionnaire global entre les parasites et les hôtes était systématiquement significatif. De multiples indicateurs ont confirmé que les gyrodactylidés sont généralement des parasites hautement spécifiques à l'hôte, mais plusieurs espèces pourraient parasiter des poissons hôtes multiples (plus de 5) ou phylogénétiquement éloignés. Les résultats de la datation moléculaire ont indiqué que les gyrodactylides ont tendance à évoluer vers une spécificité élevée de l'hôte. La spéciation par changement d'hôte a été identifiée comme un mode de spéciation plus important que la co-spécification. En supposant que l'hôte ancestral appartenait à des cypriniformes, nous avons déduit quatre événements majeurs de changement d'hôte chez des hôtes non cypriniformes (principalement des salmoniformes), qui se sont tous produits au cours de l'histoire de l'évolution. Malgré leur relative rareté, ces événements ont eu de fortes conséquences macroévolutives sur la diversité des gyrodactylidés. Par exemple, dans notre ensemble de données, 57,28 % de tous les gyrodactylidés étudiés parasitaient uniquement des hôtes non cypriniformes, ce qui implique que l'histoire évolutive de plus de la moitié de toutes les lignées incluses pourrait être retracée à ces événements majeurs de changement d'hôte. La co-occurrence géographique des poissons et des gyrodactylidés a déterminé l'utilisation de l'hôte par ces gyrodactylidés, et la géographie a représenté la majeure partie du signal phylogénétique dans l'utilisation de l'hôte. Nos résultats suggèrent que la coévolution des vers plats Gyrodactylus et de leurs hôtes est largement due à la géographie, à la phylogénie et aux commutateurs de l'hôte.

Translated Description (Spanish)

Gyrodactylus es un linaje de ectoparásitos gusanos planos monogénicos que exhiben muchas características que los convierten en un modelo adecuado para estudiar la dinámica coevolutiva huésped-parásito. Los estudios coevolutivos anteriores de este linaje se basaron principalmente en conjuntos de datos de baja potencia (un pequeño número de muestras y un solo marcador molecular) y algoritmos (ahora) obsoletos. Para investigar la relación coevolutiva de los girodáctilos y sus peces huéspedes en alta resolución, utilizamos mitogenomas completos (incluidas dos especies de Gyrodactylus recién secuenciadas), un gran número de especies en el conjunto de datos de un solo gen y cuatro algoritmos coevolutivos diferentes. El ajuste coevolutivo general entre los parásitos y los huéspedes fue consistentemente significativo. Múltiples indicadores confirmaron que los girodáctilos son generalmente parásitos altamente específicos del huésped, pero varias especies podrían parasitar múltiples (más de 5) o peces huéspedes filogenéticamente distantes. Los resultados de la datación molecular indicaron que los girodactilos tienden a evolucionar hacia una alta especificidad del huésped. La especiación por cambio de huésped se identificó como un modo de especiación más importante que la coespeciación. Suponiendo que el huésped ancestral pertenecía a Cypriniformes, inferimos cuatro eventos principales de cambio de huésped a huéspedes no-Cypriniformes (en su mayoría Salmoniformes), todos los cuales ocurrieron en lo profundo de la historia evolutiva. A pesar de su relativa rareza, estos eventos tuvieron fuertes consecuencias macroevolutivas para la diversidad de girodáctilos. Por ejemplo, en nuestro conjunto de datos, el 57,28% de todos los girodáctilos estudiados parasitaron solo huéspedes no Cypriniformes, lo que implica que la historia evolutiva de más de la mitad de todos los linajes incluidos podría remontarse a estos principales eventos de cambio de huésped. La co-ocurrencia geográfica de peces y girodáctilos determinó el uso del huésped por estos girodáctilos, y la geografía representó la mayor parte de la señal filogenética en el uso del huésped. Nuestros hallazgos sugieren que la coevolución de los gusanos planos Gyrodactylus y sus huéspedes está impulsada en gran medida por la geografía, la filogenia y los cambios de huésped.

Files

s13071-023-06111-6.pdf

Files (3.6 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:3d9292b775c52cb5542f42d6d4ccc852
3.6 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
الجغرافيا والتطور العرقي والتبديل بين المضيفين هي التي تقود التطور المشترك للديدان المسطحة الدوامية الطفيلية ومضيفيها
Translated title (French)
La géographie, la phylogénie et le commutateur d'hôte entraînent la coévolution des vers plats parasites de Gyrodactylus et de leurs hôtes
Translated title (Spanish)
La geografía, la filogenia y el cambio de anfitrión impulsan la coevolución de los gusanos planos parásitos Gyrodactylus y sus anfitriones

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4391359963
DOI
10.1186/s13071-023-06111-6

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
China

References

  • https://openalex.org/W1481015176
  • https://openalex.org/W1559724710
  • https://openalex.org/W1580156547
  • https://openalex.org/W1952066190
  • https://openalex.org/W1964159137
  • https://openalex.org/W1976422139
  • https://openalex.org/W1977231918
  • https://openalex.org/W1981809381
  • https://openalex.org/W1985441901
  • https://openalex.org/W1988652743
  • https://openalex.org/W1989994727
  • https://openalex.org/W1996170806
  • https://openalex.org/W2008920429
  • https://openalex.org/W2010262203
  • https://openalex.org/W2020709171
  • https://openalex.org/W2032273054
  • https://openalex.org/W2036004025
  • https://openalex.org/W2050007911
  • https://openalex.org/W2066005206
  • https://openalex.org/W2074617510
  • https://openalex.org/W2085548843
  • https://openalex.org/W2085613047
  • https://openalex.org/W2086153499
  • https://openalex.org/W2087749678
  • https://openalex.org/W2094002760
  • https://openalex.org/W2094914437
  • https://openalex.org/W2095293504
  • https://openalex.org/W2107537542
  • https://openalex.org/W2110335151
  • https://openalex.org/W2111317816
  • https://openalex.org/W2111647009
  • https://openalex.org/W2126935090
  • https://openalex.org/W2129609527
  • https://openalex.org/W2131527832
  • https://openalex.org/W2131681506
  • https://openalex.org/W2133360663
  • https://openalex.org/W2135911378
  • https://openalex.org/W2138798117
  • https://openalex.org/W2144454528
  • https://openalex.org/W2148698435
  • https://openalex.org/W2152480171
  • https://openalex.org/W2156777641
  • https://openalex.org/W2160378127
  • https://openalex.org/W2162282699
  • https://openalex.org/W2166359009
  • https://openalex.org/W2166692780
  • https://openalex.org/W2170494867
  • https://openalex.org/W2170855418
  • https://openalex.org/W2171695241
  • https://openalex.org/W2242709098
  • https://openalex.org/W2305459254
  • https://openalex.org/W2345341582
  • https://openalex.org/W2407731535
  • https://openalex.org/W2509005125
  • https://openalex.org/W2563535234
  • https://openalex.org/W2582777940
  • https://openalex.org/W2614081736
  • https://openalex.org/W2766126935
  • https://openalex.org/W2801159594
  • https://openalex.org/W2933192635
  • https://openalex.org/W2943176232
  • https://openalex.org/W2979811825
  • https://openalex.org/W3088576478
  • https://openalex.org/W3093899249
  • https://openalex.org/W3156458251
  • https://openalex.org/W3173023979
  • https://openalex.org/W4221056019
  • https://openalex.org/W4239277493
  • https://openalex.org/W4241012727
  • https://openalex.org/W4250636686
  • https://openalex.org/W4321242087
  • https://openalex.org/W4366982741
  • https://openalex.org/W4386281326
  • https://openalex.org/W4387449632