Published May 6, 2024 | Version v1
Publication Open

Integrating multi-platform assembly to recover MAGs from hot spring biofilms: insights into microbial diversity, biofilm formation, and carbohydrate degradation

  • 1. University of Technology Malaysia
  • 2. University of Malaya
  • 3. National University of Singapore
  • 4. South Dakota School of Mines and Technology

Description

Abstract Background Hot spring biofilms provide a window into the survival strategies of microbial communities in extreme environments and offer potential for biotechnological applications. This study focused on green and brown biofilms thriving on submerged plant litter within the Sungai Klah hot spring in Malaysia, characterised by temperatures of 58–74 °C. Using Illumina shotgun metagenomics and Nanopore ligation sequencing, we investigated the microbial diversity and functional potential of metagenome-assembled genomes (MAGs) with specific focus on biofilm formation, heat stress response, and carbohydrate catabolism. Results Leveraging the power of both Illumina short-reads and Nanopore long-reads, we employed an Illumina-Nanopore hybrid assembly approach to construct MAGs with enhanced quality. The dereplication process, facilitated by the dRep tool, validated the efficiency of the hybrid assembly, yielding MAGs that reflected the intricate microbial diversity of these extreme ecosystems. The comprehensive analysis of these MAGs uncovered intriguing insights into the survival strategies of thermophilic taxa in the hot spring biofilms. Moreover, we examined the plant litter degradation potential within the biofilms, shedding light on the participation of diverse microbial taxa in the breakdown of starch, cellulose, and hemicellulose. We highlight that Chloroflexota and Armatimonadota MAGs exhibited a wide array of glycosyl hydrolases targeting various carbohydrate substrates, underscoring their metabolic versatility in utilisation of carbohydrates at elevated temperatures. Conclusions This study advances understanding of microbial ecology on plant litter under elevated temperature by revealing the functional adaptation of MAGs from hot spring biofilms. In addition, our findings highlight potential for biotechnology application through identification of thermophilic lignocellulose-degrading enzymes. By demonstrating the efficiency of hybrid assembly utilising Illumina-Nanopore reads, we highlight the value of combining multiple sequencing methods for a more thorough exploration of complex microbial communities.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

خلفية مجردة توفر الأغشية الحيوية للربيع الساخن نافذة على استراتيجيات البقاء للمجتمعات الميكروبية في البيئات القاسية وتوفر إمكانات لتطبيقات التكنولوجيا الحيوية. ركزت هذه الدراسة على الأغشية الحيوية الخضراء والبنية التي تزدهر على فضلات النباتات المغمورة داخل الينابيع الساخنة في سونغاي كلاه في ماليزيا، والتي تتميز بدرجات حرارة تتراوح بين 58 و 74 درجة مئوية. باستخدام ميتاجينوميات بندقية Illumina وتسلسل ربط المسام النانوية، قمنا بالتحقيق في التنوع الميكروبي والإمكانات الوظيفية للجينومات المجمعة بالميتاجينوم (MAGs) مع التركيز بشكل خاص على تكوين الأغشية الحيوية، والاستجابة للإجهاد الحراري، وتقويض الكربوهيدرات. النتائج بالاستفادة من قوة كل من قراءات Illumina القصيرة وقراءات Nanopore الطويلة، استخدمنا نهج التجميع الهجين Illumina - Nanopore لبناء MAGs بجودة محسنة. أثبتت عملية إزالة التكرار، التي يسرتها أداة dRep، كفاءة التجميع الهجين، مما أسفر عن MAGs التي عكست التنوع الميكروبي المعقد لهذه النظم الإيكولوجية المتطرفة. كشف التحليل الشامل لهذه MAGs عن رؤى مثيرة للاهتمام حول استراتيجيات بقاء الأصناف المحبة للحرارة في الأغشية الحيوية للينابيع الساخنة. علاوة على ذلك، قمنا بفحص إمكانات تدهور القمامة النباتية داخل الأغشية الحيوية، وألقينا الضوء على مشاركة الأصناف الميكروبية المتنوعة في تكسير النشا والسليلوز ونصف السليلوز. نسلط الضوء على أن Chloroflexota و Armatimonadota MAGs عرضا مجموعة واسعة من هيدرولازات الجليكوسيل التي تستهدف ركائز الكربوهيدرات المختلفة، مما يؤكد تنوعهما الأيضي في استخدام الكربوهيدرات في درجات الحرارة المرتفعة. الاستنتاجات تقدم هذه الدراسة فهمًا للبيئة الميكروبية على فضلات النباتات تحت درجة حرارة مرتفعة من خلال الكشف عن التكيف الوظيفي لـ MAGs من الأغشية الحيوية للينابيع الساخنة. بالإضافة إلى ذلك، تسلط النتائج التي توصلنا إليها الضوء على إمكانات تطبيق التكنولوجيا الحيوية من خلال تحديد الإنزيمات المحبة للحرارة والمحللة للسليلوز. من خلال إظهار كفاءة التجميع الهجين باستخدام قراءات Illumina - Nanopore، نسلط الضوء على قيمة الجمع بين طرق التسلسل المتعددة لاستكشاف أكثر شمولاً للمجتمعات الميكروبية المعقدة.

Translated Description (French)

Résumé Contexte Les biofilms de sources chaudes offrent une fenêtre sur les stratégies de survie des communautés microbiennes dans des environnements extrêmes et offrent un potentiel pour des applications biotechnologiques. Cette étude s'est concentrée sur les biofilms verts et bruns prospérant sur la litière végétale submergée dans la source chaude de Sungai Klah en Malaisie, caractérisée par des températures de 58–74 °C. À l'aide de la métagénomique du fusil de chasse Illumina et du séquençage de la ligature des nanopores, nous avons étudié la diversité microbienne et le potentiel fonctionnel des génomes assemblés par métagénome (Mag), en mettant l'accent sur la formation de biofilm, la réponse au stress thermique et le catabolisme des glucides. Résultats En tirant parti de la puissance des lectures courtes Illumina et des lectures longues Nanopore, nous avons utilisé une approche d'assemblage hybride Illumina-Nanopore pour construire des Mag de meilleure qualité. Le processus de déréplication, facilité par l'outil dRep, a validé l'efficacité de l'assemblage hybride, produisant des Mag reflétant la diversité microbienne complexe de ces écosystèmes extrêmes. L'analyse complète de ces Mag a permis de découvrir des informations intéressantes sur les stratégies de survie des taxons thermophiles dans les biofilms des sources chaudes. De plus, nous avons examiné le potentiel de dégradation de la litière végétale dans les biofilms, mettant en lumière la participation de divers taxons microbiens dans la dégradation de l'amidon, de la cellulose et de l'hémicellulose. Nous soulignons que les Mag Chloroflexota et Armatimonadota présentaient un large éventail de glycosyl hydrolases ciblant divers substrats glucidiques, soulignant leur polyvalence métabolique dans l'utilisation des glucides à des températures élevées. Conclusions Cette étude fait progresser la compréhension de l'écologie microbienne sur la litière de plantes à température élevée en révélant l'adaptation fonctionnelle des Mag des biofilms de sources chaudes. En outre, nos résultats mettent en évidence le potentiel d'application de la biotechnologie grâce à l'identification d'enzymes thermophiles de dégradation de la lignocellulose. En démontrant l'efficacité de l'assemblage hybride utilisant des lectures Illumina-Nanopore, nous soulignons l'intérêt de combiner plusieurs méthodes de séquençage pour une exploration plus approfondie des communautés microbiennes complexes.

Translated Description (Spanish)

Antecedentes Los biofilms de aguas termales proporcionan una ventana a las estrategias de supervivencia de las comunidades microbianas en entornos extremos y ofrecen potencial para aplicaciones biotecnológicas. Este estudio se centró en biopelículas verdes y marrones que prosperan en la basura vegetal sumergida dentro de las aguas termales de Sungai Klah en Malasia, caracterizadas por temperaturas de 58–74 °C. Utilizando la metagenómica de escopeta Illumina y la secuenciación de ligadura de nanoporos, investigamos la diversidad microbiana y el potencial funcional de los genomas ensamblados en metagenomas (MAG) con un enfoque específico en la formación de biopelículas, la respuesta al estrés por calor y el catabolismo de los carbohidratos. Resultados Aprovechando el poder de las lecturas cortas de Illumina y las lecturas largas de Nanopore, empleamos un enfoque de ensamblaje híbrido de Illumina-Nanopore para construir MAG con una calidad mejorada. El proceso de desreplicación, facilitado por la herramienta dRep, validó la eficiencia del ensamblaje híbrido, produciendo MAGs que reflejaban la intrincada diversidad microbiana de estos ecosistemas extremos. El análisis exhaustivo de estos MAG reveló información interesante sobre las estrategias de supervivencia de los taxones termófilos en las biopelículas de aguas termales. Además, examinamos el potencial de degradación de la hojarasca vegetal dentro de las biopelículas, arrojando luz sobre la participación de diversos taxones microbianos en la descomposición del almidón, la celulosa y la hemicelulosa. Destacamos que los MAG de Chloroflexota y Armatimonadota exhibieron una amplia gama de glicosil hidrolasas dirigidas a diversos sustratos de carbohidratos, lo que subraya su versatilidad metabólica en la utilización de carbohidratos a temperaturas elevadas. Conclusiones Este estudio avanza en la comprensión de la ecología microbiana en la hojarasca vegetal a temperatura elevada al revelar la adaptación funcional de los MAG a partir de biopelículas de aguas termales. Además, nuestros hallazgos destacan el potencial de aplicación de la biotecnología a través de la identificación de enzimas termofílicas que degradan la lignocelulosa. Al demostrar la eficiencia del ensamblaje híbrido utilizando lecturas de Illumina-Nanopore, destacamos el valor de combinar múltiples métodos de secuenciación para una exploración más exhaustiva de comunidades microbianas complejas.

Files

s40793-024-00572-7.pdf

Files (11.8 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:1d0ff91559b63db30e849c82b09697ec
11.8 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
دمج التجميع متعدد المنصات لاستعادة MAGs من الأغشية الحيوية للينابيع الساخنة: رؤى حول التنوع الميكروبي، وتشكيل الأغشية الحيوية، وتدهور الكربوهيدرات
Translated title (French)
Intégration de l'assemblage multiplateforme pour récupérer les Mag à partir de biofilms de sources chaudes : aperçu de la diversité microbienne, de la formation de biofilms et de la dégradation des glucides
Translated title (Spanish)
Integración del ensamblaje multiplataforma para recuperar MAG de biopelículas de aguas termales: conocimientos sobre la diversidad microbiana, la formación de biopelículas y la degradación de carbohidratos

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4396672342
DOI
10.1186/s40793-024-00572-7

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Malaysia

References

  • https://openalex.org/W1860305151
  • https://openalex.org/W1878521557
  • https://openalex.org/W1950503908
  • https://openalex.org/W2014363698
  • https://openalex.org/W2019220740
  • https://openalex.org/W2036897871
  • https://openalex.org/W2054894076
  • https://openalex.org/W2056256337
  • https://openalex.org/W2075527625
  • https://openalex.org/W2076453552
  • https://openalex.org/W2103901746
  • https://openalex.org/W2112364185
  • https://openalex.org/W2113679889
  • https://openalex.org/W2145219670
  • https://openalex.org/W2146256301
  • https://openalex.org/W2467555074
  • https://openalex.org/W2513014227
  • https://openalex.org/W2736920791
  • https://openalex.org/W2745006471
  • https://openalex.org/W2761566426
  • https://openalex.org/W2794723395
  • https://openalex.org/W2938868597
  • https://openalex.org/W2946328923
  • https://openalex.org/W2950464960
  • https://openalex.org/W2967956298
  • https://openalex.org/W2970479526
  • https://openalex.org/W3037966584
  • https://openalex.org/W3096131779
  • https://openalex.org/W3108154070
  • https://openalex.org/W3120635877
  • https://openalex.org/W3134849044
  • https://openalex.org/W3137066066
  • https://openalex.org/W3138745534
  • https://openalex.org/W3155272733
  • https://openalex.org/W3163151052
  • https://openalex.org/W3163338028
  • https://openalex.org/W3176124489
  • https://openalex.org/W3200103613
  • https://openalex.org/W3203876206
  • https://openalex.org/W3211418368
  • https://openalex.org/W3215060009
  • https://openalex.org/W4200123551
  • https://openalex.org/W4212932721
  • https://openalex.org/W4214695168
  • https://openalex.org/W4220943010
  • https://openalex.org/W4220980614
  • https://openalex.org/W4283809266
  • https://openalex.org/W4291015210
  • https://openalex.org/W4296003206
  • https://openalex.org/W4308416667
  • https://openalex.org/W4312181060
  • https://openalex.org/W4313824304
  • https://openalex.org/W4319920601
  • https://openalex.org/W4324026352
  • https://openalex.org/W4367834485
  • https://openalex.org/W4380986844
  • https://openalex.org/W4381943708
  • https://openalex.org/W4383481189
  • https://openalex.org/W4386435202
  • https://openalex.org/W4386790690
  • https://openalex.org/W4386931873