Published November 29, 2023 | Version v1
Publication

Shifts in the coral microbiome in response to <i>in situ</i> experimental deoxygenation

  • 1. University of Florida
  • 2. Smithsonian Tropical Research Institute
  • 3. King Abdullah University of Science and Technology

Description

ABSTRACT Global climate change impacts marine ecosystems through rising surface temperatures, ocean acidification, and deoxygenation. While the response of the coral holobiont to the first two effects has been relatively well studied, less is known about the response of the coral microbiome to deoxygenation. In this study, we investigated the response of the microbiome to hypoxia in two coral species that differ in their tolerance to hypoxia. We conducted in situ oxygen manipulations on a coral reef in Bahía Almirante on the Caribbean coast of Panama, which has previously experienced documented episodes of hypoxia. Naïve coral colonies (previously unexposed to hypoxia) of Siderastrea siderea and Agaricia lamarcki were transplanted to a reef and either enclosed in chambers that created hypoxic conditions or left at ambient oxygen levels. We collected samples of surface mucus and tissue after 48 hours of exposure and characterized the microbiome by sequencing 16S rRNA genes. We found that the microbiomes of the two coral species were distinct from one another and remained so after exhibiting similar shifts in microbiome composition in response to hypoxia. There was an increase in both abundance and number of taxa of anaerobic microbes after exposure to hypoxia. Some of these taxa may play beneficial roles in the coral holobiont by detoxifying the surrounding environment during hypoxic stress or may represent opportunists exploiting host stress. This work describes the first characterization of the coral microbiome under hypoxia and is an initial step toward identifying potential beneficial bacteria for corals facing this environmental stressor. IMPORTANCE Marine hypoxia is a threat for corals but has remained understudied in tropical regions where coral reefs are abundant. Though microbial symbioses can alleviate the effects of ecological stress, we do not yet understand the taxonomic or functional response of the coral microbiome to hypoxia. In this study, we experimentally lowered oxygen levels around Siderastrea siderea and Agaricia lamarcki colonies in situ to observe changes in the coral microbiome in response to deoxygenation. Our results show that hypoxia triggers a stochastic change of the microbiome overall, with some bacterial families changing deterministically after just 48 hours of exposure. These families represent an increase in anaerobic and opportunistic taxa in the microbiomes of both coral species. Thus, marine deoxygenation destabilizes the coral microbiome and increases bacterial opportunism. This work provides novel and fundamental knowledge of the microbial response in coral during hypoxia and may provide insight into holobiont function during stress.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

يؤثر تغير المناخ العالمي على النظم الإيكولوجية البحرية من خلال ارتفاع درجات الحرارة السطحية وتحمض المحيطات ونزع الأكسجين. في حين أن استجابة الهولوبيونات المرجانية للتأثيرين الأولين قد تمت دراستها جيدًا نسبيًا، إلا أنه لا يُعرف الكثير عن استجابة الميكروبيوم المرجاني لنزع الأكسجين. في هذه الدراسة، قمنا بالتحقيق في استجابة الميكروبيوم لنقص الأكسجة في نوعين من الشعاب المرجانية التي تختلف في تحملها لنقص الأكسجة. أجرينا عمليات تلاعب بالأكسجين في الموقع على شعاب مرجانية في باهيا ألميرانتي على الساحل الكاريبي لبنما، والتي شهدت سابقًا نوبات موثقة من نقص الأكسجة. تم زرع مستعمرات مرجانية ساذجة (غير معرضة سابقًا لنقص الأكسجة) من Siderastrea siderea و Agaricia lamarcki إلى شعاب مرجانية وإما محصورة في غرف خلقت ظروفًا ناقصة الأكسجين أو تركت عند مستويات الأكسجين المحيطة. جمعنا عينات من المخاط السطحي والأنسجة بعد 48 ساعة من التعرض وميزنا الميكروبيوم من خلال تسلسل جينات 16S rRNA. وجدنا أن الميكروبات من النوعين المرجانيين كانت متميزة عن بعضها البعض وظلت كذلك بعد أن أظهرت تحولات مماثلة في تكوين الميكروبيوم استجابة لنقص الأكسجة. كانت هناك زيادة في كل من وفرة وعدد أصناف الميكروبات اللاهوائية بعد التعرض لنقص الأكسجة. قد تلعب بعض هذه الأصناف أدوارًا مفيدة في هولوبيونت المرجانية عن طريق إزالة السموم من البيئة المحيطة أثناء إجهاد نقص الأكسجين أو قد تمثل انتهازيين يستغلون إجهاد المضيف. يصف هذا العمل التوصيف الأول للميكروبيوم المرجاني تحت نقص الأكسجة وهو خطوة أولية نحو تحديد البكتيريا المفيدة المحتملة للشعاب المرجانية التي تواجه هذا الضغط البيئي. الأهمية يمثل نقص الأكسجة البحرية تهديدًا للشعاب المرجانية ولكنه ظل غير مدروس في المناطق الاستوائية حيث توجد الشعاب المرجانية بكثرة. على الرغم من أن التكافلات الميكروبية يمكن أن تخفف من آثار الإجهاد البيئي، إلا أننا لا نفهم بعد الاستجابة التصنيفية أو الوظيفية للميكروبيوم المرجاني لنقص الأكسجة. في هذه الدراسة، قمنا بتخفيض مستويات الأكسجين تجريبيًا حول مستعمرات Siderastrea siderea و Agaricia lamarcki في الموقع لمراقبة التغيرات في الميكروبيوم المرجاني استجابة لنقص الأكسجين. تظهر نتائجنا أن نقص الأكسجة يؤدي إلى تغيير عشوائي للميكروبيوم بشكل عام، مع تغير بعض العائلات البكتيرية بشكل حتمي بعد 48 ساعة فقط من التعرض. تمثل هذه الفصائل زيادة في الأصناف اللاهوائية والانتهازية في الميكروبيوم لكلا النوعين المرجانيين. وبالتالي، فإن نزع الأكسجين البحري يزعزع استقرار الميكروبيوم المرجاني ويزيد من الانتهازية البكتيرية. يوفر هذا العمل معرفة جديدة وأساسية بالاستجابة الميكروبية في المرجان أثناء نقص الأكسجة وقد يوفر نظرة ثاقبة لوظيفة الهولوبيونت أثناء الإجهاد.

Translated Description (French)

RÉSUMÉ LE changement climatique mondial a un impact sur les écosystèmes marins en raison de la hausse des températures de surface, de l'acidification des océans et de la désoxygénation. Alors que la réponse de l'holobionte corallien aux deux premiers effets a été relativement bien étudiée, on en sait moins sur la réponse du microbiome corallien à la désoxygénation. Dans cette étude, nous avons étudié la réponse du microbiome à l'hypoxie chez deux espèces de coraux qui diffèrent par leur tolérance à l'hypoxie. Nous avons effectué des manipulations d'oxygène in situ sur un récif corallien à Bahía Almirante sur la côte caraïbe du Panama, qui a déjà connu des épisodes documentés d'hypoxie. Des colonies coralliennes naïves (auparavant non exposées à l'hypoxie) de Siderastrea siderea et d'Agaricia lamarcki ont été transplantées sur un récif et soit enfermées dans des chambres créant des conditions hypoxiques, soit laissées à des niveaux d'oxygène ambiants. Nous avons prélevé des échantillons de mucus de surface et de tissu après 48 heures d'exposition et caractérisé le microbiome en séquençant les gènes de l'ARNr 16S. Nous avons constaté que les microbiomes des deux espèces de corail étaient distincts l'un de l'autre et le restaient après avoir présenté des changements similaires dans la composition du microbiome en réponse à l'hypoxie. Il y a eu une augmentation à la fois de l'abondance et du nombre de taxons de microbes anaérobies après exposition à l'hypoxie. Certains de ces taxons peuvent jouer un rôle bénéfique dans l'holobionte corallien en détoxifiant l'environnement environnant pendant le stress hypoxique ou peuvent représenter des opportunistes exploitant le stress de l'hôte. Ce travail décrit la première caractérisation du microbiome corallien sous hypoxie et constitue une première étape vers l'identification de bactéries potentiellement bénéfiques pour les coraux confrontés à ce stress environnemental. IMPORTANCE L'hypoxie marine est une menace pour les coraux, mais elle est restée peu étudiée dans les régions tropicales où les récifs coralliens sont abondants. Bien que les symbioses microbiennes puissent atténuer les effets du stress écologique, nous ne comprenons pas encore la réponse taxonomique ou fonctionnelle du microbiome corallien à l'hypoxie. Dans cette étude, nous avons réduit expérimentalement les niveaux d'oxygène autour des colonies de Siderastrea siderea et d'Agaricia lamarcki in situ pour observer les changements dans le microbiome corallien en réponse à la désoxygénation. Nos résultats montrent que l'hypoxie déclenche un changement stochastique du microbiome dans son ensemble, certaines familles bactériennes changeant de manière déterministe après seulement 48 heures d'exposition. Ces familles représentent une augmentation des taxons anaérobies et opportunistes dans les microbiomes des deux espèces de coraux. Ainsi, la désoxygénation marine déstabilise le microbiome corallien et augmente l'opportunisme bactérien. Ce travail fournit des connaissances nouvelles et fondamentales sur la réponse microbienne chez le corail pendant l'hypoxie et peut fournir un aperçu de la fonction de l'holobionte pendant le stress.

Translated Description (Spanish)

RESUMEN EL cambio climático global afecta a los ecosistemas marinos a través del aumento de las temperaturas superficiales, la acidificación de los océanos y la desoxigenación. Si bien la respuesta del holobionte de coral a los dos primeros efectos ha sido relativamente bien estudiada, se sabe menos sobre la respuesta del microbioma de coral a la desoxigenación. En este estudio, investigamos la respuesta del microbioma a la hipoxia en dos especies de coral que difieren en su tolerancia a la hipoxia. Llevamos a cabo manipulaciones de oxígeno in situ en un arrecife de coral en Bahía Almirante, en la costa caribeña de Panamá, que ha experimentado previamente episodios documentados de hipoxia. Las colonias de coral vírgenes (previamente no expuestas a la hipoxia) de Siderastrea siderea y Agaricia lamarcki se trasplantaron a un arrecife y se encerraron en cámaras que crearon condiciones hipóxicas o se dejaron a niveles de oxígeno ambiente. Recolectamos muestras de moco superficial y tejido después de 48 horas de exposición y caracterizamos el microbioma mediante la secuenciación de genes de ARNr 16S. Encontramos que los microbiomas de las dos especies de coral eran distintos entre sí y permanecieron así después de exhibir cambios similares en la composición del microbioma en respuesta a la hipoxia. Hubo un aumento tanto en la abundancia como en el número de taxones de microbios anaeróbicos después de la exposición a la hipoxia. Algunos de estos taxones pueden desempeñar funciones beneficiosas en el holobionte de coral al desintoxicar el entorno durante el estrés hipóxico o pueden representar a oportunistas que explotan el estrés del huésped. Este trabajo describe la primera caracterización del microbioma de coral bajo hipoxia y es un paso inicial hacia la identificación de posibles bacterias beneficiosas para los corales que enfrentan este factor estresante ambiental. IMPORTANCIA LA hipoxia marina es una amenaza para los corales, pero ha permanecido poco estudiada en las regiones tropicales donde los arrecifes de coral son abundantes. Aunque las simbiosis microbianas pueden aliviar los efectos del estrés ecológico, aún no entendemos la respuesta taxonómica o funcional del microbioma de coral a la hipoxia. En este estudio, redujimos experimentalmente los niveles de oxígeno alrededor de las colonias de Siderastrea siderea y Agaricia lamarcki in situ para observar cambios en el microbioma de coral en respuesta a la desoxigenación. Nuestros resultados muestran que la hipoxia desencadena un cambio estocástico del microbioma en general, con algunas familias bacterianas cambiando determinísticamente después de solo 48 horas de exposición. Estas familias representan un aumento de taxones anaeróbicos y oportunistas en los microbiomas de ambas especies de coral. Así, la desoxigenación marina desestabiliza el microbioma coralino y aumenta el oportunismo bacteriano. Este trabajo proporciona un conocimiento novedoso y fundamental de la respuesta microbiana en los corales durante la hipoxia y puede proporcionar información sobre la función de los holobiontes durante el estrés.

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
تحولات في الميكروبيوم المرجاني استجابة لنزع الأكسجين التجريبي <i>في الموقع</i>
Translated title (French)
Changements dans le microbiome corallien en réponse à la désoxygénation expérimentale <i>in situ</i>
Translated title (Spanish)
Cambios en el microbioma de coral en respuesta a la desoxigenación experimental <i>in situ</i>

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4388233063
DOI
10.1128/aem.00577-23

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Panama

References

  • https://openalex.org/W1523266228
  • https://openalex.org/W1556557863
  • https://openalex.org/W1877827729
  • https://openalex.org/W1952026831
  • https://openalex.org/W1963520108
  • https://openalex.org/W1965689696
  • https://openalex.org/W1976403158
  • https://openalex.org/W1980088245
  • https://openalex.org/W1993966444
  • https://openalex.org/W1994307304
  • https://openalex.org/W1994826406
  • https://openalex.org/W1999215109
  • https://openalex.org/W1999674395
  • https://openalex.org/W1999736591
  • https://openalex.org/W2002861656
  • https://openalex.org/W2003780050
  • https://openalex.org/W2003950107
  • https://openalex.org/W2009298693
  • https://openalex.org/W2009793158
  • https://openalex.org/W2024501581
  • https://openalex.org/W2030638782
  • https://openalex.org/W2036897871
  • https://openalex.org/W2037014515
  • https://openalex.org/W2040871207
  • https://openalex.org/W2055315077
  • https://openalex.org/W2056279562
  • https://openalex.org/W2067948282
  • https://openalex.org/W2071835779
  • https://openalex.org/W2077939306
  • https://openalex.org/W2081449938
  • https://openalex.org/W2086567801
  • https://openalex.org/W2090765341
  • https://openalex.org/W2091097834
  • https://openalex.org/W2091627137
  • https://openalex.org/W2099851143
  • https://openalex.org/W2103296919
  • https://openalex.org/W2104349407
  • https://openalex.org/W2105020422
  • https://openalex.org/W2107027915
  • https://openalex.org/W2110648162
  • https://openalex.org/W2120655799
  • https://openalex.org/W2130231032
  • https://openalex.org/W2132446930
  • https://openalex.org/W2133274884
  • https://openalex.org/W2133761475
  • https://openalex.org/W2137566292
  • https://openalex.org/W2149853789
  • https://openalex.org/W2152426671
  • https://openalex.org/W2153304088
  • https://openalex.org/W2162905331
  • https://openalex.org/W2163250554
  • https://openalex.org/W2166171121
  • https://openalex.org/W2168783488
  • https://openalex.org/W2178586006
  • https://openalex.org/W2225824788
  • https://openalex.org/W2380053476
  • https://openalex.org/W2401404581
  • https://openalex.org/W2414643416
  • https://openalex.org/W2417065799
  • https://openalex.org/W2473393292
  • https://openalex.org/W2560729481
  • https://openalex.org/W2574528821
  • https://openalex.org/W2577253129
  • https://openalex.org/W2587285770
  • https://openalex.org/W2592058522
  • https://openalex.org/W2597848358
  • https://openalex.org/W2609006221
  • https://openalex.org/W2615271145
  • https://openalex.org/W2618890179
  • https://openalex.org/W2745075251
  • https://openalex.org/W2754252132
  • https://openalex.org/W2758649215
  • https://openalex.org/W2767033783
  • https://openalex.org/W2769542288
  • https://openalex.org/W2781567654
  • https://openalex.org/W2794063151
  • https://openalex.org/W2887010461
  • https://openalex.org/W2911533287
  • https://openalex.org/W2921191333
  • https://openalex.org/W2951739882
  • https://openalex.org/W2954921876
  • https://openalex.org/W2976738098
  • https://openalex.org/W2982274663
  • https://openalex.org/W2992679780
  • https://openalex.org/W2999385684
  • https://openalex.org/W3014480380
  • https://openalex.org/W3027896178
  • https://openalex.org/W3047362081
  • https://openalex.org/W3070971032
  • https://openalex.org/W3081423058
  • https://openalex.org/W3097706436
  • https://openalex.org/W3103759684
  • https://openalex.org/W3113287454
  • https://openalex.org/W3140241602
  • https://openalex.org/W3149216811
  • https://openalex.org/W3159082718
  • https://openalex.org/W3192186341
  • https://openalex.org/W3194135252
  • https://openalex.org/W3205513601
  • https://openalex.org/W3216642159
  • https://openalex.org/W4229066899
  • https://openalex.org/W4254687493
  • https://openalex.org/W4281749506
  • https://openalex.org/W4289653759
  • https://openalex.org/W4327568978