Spatial and Temporal Clustering of Dengue Virus Transmission in Thai Villages
Creators
- 1. Armed Forces Research Institute of Medical Science
- 2. University of California, Davis
- 3. University of Massachusetts Chan Medical School
- 4. San Diego State University
- 5. Ministry of Public Health
Description
Transmission of dengue viruses (DENV), the leading cause of arboviral disease worldwide, is known to vary through time and space, likely owing to a combination of factors related to the human host, virus, mosquito vector, and environment. An improved understanding of variation in transmission patterns is fundamental to conducting surveillance and implementing disease prevention strategies. To test the hypothesis that DENV transmission is spatially and temporally focal, we compared geographic and temporal characteristics within Thai villages where DENV are and are not being actively transmitted.Cluster investigations were conducted within 100 m of homes where febrile index children with (positive clusters) and without (negative clusters) acute dengue lived during two seasons of peak DENV transmission. Data on human infection and mosquito infection/density were examined to precisely (1) define the spatial and temporal dimensions of DENV transmission, (2) correlate these factors with variation in DENV transmission, and (3) determine the burden of inapparent and symptomatic infections. Among 556 village children enrolled as neighbors of 12 dengue-positive and 22 dengue-negative index cases, all 27 DENV infections (4.9% of enrollees) occurred in positive clusters (p < 0.01; attributable risk [AR] = 10.4 per 100; 95% confidence interval 1-19.8 per 100]. In positive clusters, 12.4% of enrollees became infected in a 15-d period and DENV infections were aggregated centrally near homes of index cases. As only 1 of 217 pairs of serologic specimens tested in positive clusters revealed a recent DENV infection that occurred prior to cluster initiation, we attribute the observed DENV transmission subsequent to cluster investigation to recent DENV transmission activity. Of the 1,022 female adult Ae. aegypti collected, all eight (0.8%) dengue-infected mosquitoes came from houses in positive clusters; none from control clusters or schools. Distinguishing features between positive and negative clusters were greater availability of piped water in negative clusters (p < 0.01) and greater number of Ae. aegypti pupae per person in positive clusters (p = 0.04). During primarily DENV-4 transmission seasons, the ratio of inapparent to symptomatic infections was nearly 1:1 among child enrollees. Study limitations included inability to sample all children and mosquitoes within each cluster and our reliance on serologic rather than virologic evidence of interval infections in enrollees given restrictions on the frequency of blood collections in children.Our data reveal the remarkably focal nature of DENV transmission within a hyperendemic rural area of Thailand. These data suggest that active school-based dengue case detection prompting local spraying could contain recent virus introductions and reduce the longitudinal risk of virus spread within rural areas. Our results should prompt future cluster studies to explore how host immune and behavioral aspects may impact DENV transmission and prevention strategies. Cluster methodology could serve as a useful research tool for investigation of other temporally and spatially clustered infectious diseases.
Translated Descriptions
Translated Description (Arabic)
من المعروف أن انتقال فيروسات حمى الضنك (DENV)، وهو السبب الرئيسي لمرض الفيروسات الشجرية في جميع أنحاء العالم، يختلف عبر الزمان والمكان، ويرجع ذلك على الأرجح إلى مجموعة من العوامل المتعلقة بالمضيف البشري والفيروس وناقل البعوض والبيئة. يعد تحسين فهم التباين في أنماط انتقال العدوى أمرًا أساسيًا لإجراء المراقبة وتنفيذ استراتيجيات الوقاية من الأمراض. لاختبار الفرضية القائلة بأن انتقال فيروس DENV هو بؤري مكانيًا وزمانيًا، قارنا الخصائص الجغرافية والزمنية داخل القرى التايلاندية حيث ينتقل فيروس DENV ولا ينتقل بنشاط. تم إجراء تحقيقات عنقودية ضمن 100 متر من المنازل حيث يعيش الأطفال الذين يعانون من مؤشر الحمى مع (مجموعات إيجابية) وبدون (مجموعات سلبية) حمى الضنك الحادة خلال موسمين من ذروة انتقال فيروس DENV. تم فحص البيانات المتعلقة بالعدوى البشرية وعدوى/كثافة البعوض من أجل (1) تحديد الأبعاد المكانية والزمانية لانتقال DENV بدقة، (2) ربط هذه العوامل بالاختلاف في انتقال DENV، و (3) تحديد عبء الالتهابات غير الواضحة والأعراض. من بين 556 طفلاً قرويًا مسجلين كجيران لـ 12 حالة إيجابية لحمى الضنك و 22 حالة سلبية لحمى الضنك، حدثت جميع الإصابات الـ 27 بفيروس DENV (4.9 ٪ من المسجلين) في مجموعات إيجابية (p < 0.01 ؛ المخاطر المنسوبة [AR] = 10.4 لكل 100 ؛ 95 ٪ فاصل الثقة 1-19.8 لكل 100]. في المجموعات الإيجابية، أصيب 12.4 ٪ من الملتحقين بالعدوى في فترة 15 يومًا وتم تجميع إصابات DENV مركزيًا بالقرب من منازل حالات المؤشر. نظرًا لأن زوجًا واحدًا فقط من 217 زوجًا من العينات المصلية التي تم اختبارها في مجموعات إيجابية كشفت عن عدوى DENV حديثة حدثت قبل بدء المجموعة، فإننا نعزو انتقال DENV المرصود بعد فحص المجموعة إلى نشاط انتقال DENV الأخير. من بين 1022 أنثى بالغة تم جمعها، جاء كل البعوض الثمانية (0.8 ٪) المصابة بحمى الضنك من منازل في مجموعات إيجابية ؛ لا شيء من مجموعات السيطرة أو المدارس. كانت السمات المميزة بين المجموعات الإيجابية والسلبية هي توافر أكبر للمياه المنقولة بالأنابيب في المجموعات السلبية (p < 0.01) وعدد أكبر من Ae. aegypti pupae لكل شخص في المجموعات الإيجابية (p = 0.04). خلال مواسم انتقال فيروس DENV -4 في المقام الأول، كانت نسبة الإصابات غير الظاهرة إلى الإصابات العرضية ما يقرب من 1:1 بين الأطفال المسجلين. تضمنت قيود الدراسة عدم القدرة على أخذ عينات من جميع الأطفال والبعوض داخل كل مجموعة واعتمادنا على الأدلة المصلية بدلاً من الفيروسية للعدوى الفاصلة بين المسجلين نظرًا للقيود المفروضة على تواتر سحب الدم لدى الأطفال. تكشف بياناتنا عن الطبيعة البؤرية الملحوظة لانتقال فيروس DENV داخل منطقة ريفية شديدة الانتشار في تايلاند. تشير هذه البيانات إلى أن الكشف النشط عن حالة حمى الضنك في المدارس مما يحفز الرش المحلي يمكن أن يحتوي على مقدمات الفيروسات الحديثة ويقلل من المخاطر الطولية لانتشار الفيروس داخل المناطق الريفية. يجب أن تحث نتائجنا على إجراء دراسات عنقودية مستقبلية لاستكشاف كيفية تأثير الجوانب المناعية والسلوكية للمضيف على استراتيجيات انتقال DENV والوقاية منها. يمكن أن تكون منهجية المجموعة بمثابة أداة بحث مفيدة للتحقيق في الأمراض المعدية الأخرى المتجمعة زمانيًا ومكانيًا.Translated Description (French)
La transmission des virus de la dengue (DENV), principale cause de maladie arbovirale dans le monde, est connue pour varier dans le temps et dans l'espace, probablement en raison d'une combinaison de facteurs liés à l'hôte humain, au virus, au moustique vecteur et à l'environnement. Une meilleure compréhension de la variation des modes de transmission est fondamentale pour mener à bien la surveillance et mettre en œuvre des stratégies de prévention des maladies. Pour tester l'hypothèse selon laquelle la transmission du DENV est focale spatialement et temporellement, nous avons comparé les caractéristiques géographiques et temporelles dans les villages thaïlandais où le DENV est et n'est pas activement transmis. Des enquêtes par grappes ont été menées à moins de 100 m des foyers où des enfants fébriles avec (grappes positives) et sans (grappes négatives) dengue aiguë ont vécu pendant deux saisons de transmission maximale du DENV. Les données sur l'infection humaine et l'infection/la densité des moustiques ont été examinées pour (1) définir précisément les dimensions spatiales et temporelles de la transmission du DENV, (2) corréler ces facteurs avec la variation de la transmission du DENV et (3) déterminer le fardeau des infections inapparentes et symptomatiques. Parmi les 556 enfants du village inscrits comme voisins de 12 cas de dengue positifs et de 22 cas de dengue négatifs, les 27 infections à DENV (4,9 % des inscrits) se sont produites dans des grappes positives (p < 0,01 ; risque attribuable [RA] = 10,4 pour 100 ; intervalle de confiance à 95 % 1-19,8 pour 100). Dans les grappes positives, 12,4 % des recrues ont été infectées au cours d'une période de 15 jours et les infections à DENV ont été regroupées de manière centralisée près des foyers des cas index. Étant donné que seulement 1 des 217 paires d'échantillons sérologiques testés dans des grappes positives a révélé une infection récente par le DENV survenue avant l'initiation de la grappe, nous attribuons la transmission du DENV observée après l'investigation de la grappe à une activité de transmission récente du DENV. Sur les 1 022 moustiques adultes femelles Ae. aegypti collectés, les huit (0,8 %) moustiques infectés par la dengue provenaient de maisons en grappes positives ; aucun ne provenait de grappes témoins ou d'écoles. Les caractéristiques distinctives entre les grappes positives et négatives étaient une plus grande disponibilité de l'eau courante dans les grappes négatives (p < 0,01) et un plus grand nombre de pupes Ae. aegypti par personne dans les grappes positives (p = 0,04). Pendant les saisons de transmission principalement DENV-4, le rapport des infections inapparentes aux infections symptomatiques était de près de 1:1 chez les enfants inscrits. Les limitations de l'étude comprenaient l'incapacité d'échantillonner tous les enfants et les moustiques au sein de chaque grappe et notre dépendance à l'égard des preuves sérologiques plutôt que virologiques d'infections par intervalles chez les recrues étant donné les restrictions sur la fréquence des prélèvements sanguins chez les enfants. Nos données révèlent la nature remarquablement focale de la transmission du DENV dans une zone rurale hyperendémique de Thaïlande. Ces données suggèrent que la détection active des cas de dengue en milieu scolaire incitant à la pulvérisation locale pourrait contenir les introductions récentes de virus et réduire le risque longitudinal de propagation du virus dans les zones rurales. Nos résultats devraient inciter de futures études en grappes à explorer comment les aspects immunitaires et comportementaux de l'hôte peuvent avoir un impact sur les stratégies de transmission et de prévention du DENV. La méthodologie des grappes pourrait servir d'outil de recherche utile pour l'enquête sur d'autres maladies infectieuses regroupées temporellement et spatialement.Translated Description (Spanish)
Se sabe que la transmisión del virus del dengue (DENV), la principal causa de enfermedad arboviral en todo el mundo, varía a través del tiempo y el espacio, probablemente debido a una combinación de factores relacionados con el huésped humano, el virus, el mosquito vector y el medio ambiente. Una mejor comprensión de la variación en los patrones de transmisión es fundamental para llevar a cabo la vigilancia e implementar estrategias de prevención de enfermedades. Para probar la hipótesis de que la transmisión de DENV es espacial y temporalmente focal, comparamos las características geográficas y temporales dentro de las aldeas tailandesas donde el DENV se transmite y no se transmite activamente. Se realizaron investigaciones de conglomerados a menos de 100 m de los hogares donde los niños con índice febril con (conglomerados positivos) y sin (conglomerados negativos) dengue agudo vivieron durante dos temporadas de transmisión máxima de DENV. Se examinaron los datos sobre la infección humana y la infección/densidad de mosquitos para (1) definir con precisión las dimensiones espaciales y temporales de la transmisión de DENV, (2) correlacionar estos factores con la variación en la transmisión de DENV y (3) determinar la carga de infecciones inaparentes y sintomáticas. Entre los 556 niños de la aldea inscritos como vecinos de 12 casos de índice de dengue positivo y 22 de dengue negativo, las 27 infecciones por DENV (4.9% de los inscritos) ocurrieron en grupos positivos (p < 0.01; riesgo atribuible [AR] = 10.4 por 100; intervalo de confianza del 95% 1-19.8 por 100]. En los grupos positivos, el 12,4% de los inscritos se infectaron en un periodo de 15 días y las infecciones por DENV se agruparon centralmente cerca de los hogares de los casos indicativos. Como solo 1 de los 217 pares de muestras serológicas analizadas en grupos positivos reveló una infección reciente por DENV que ocurrió antes del inicio del grupo, atribuimos la transmisión de DENV observada después de la investigación del grupo a la actividad reciente de transmisión de DENV. De las 1.022 hembras adultas de Ae. aegypti recolectadas, los ocho (0,8%) mosquitos infectados con dengue provenían de casas en grupos positivos; ninguno de los grupos de control o escuelas. Las características distintivas entre los grupos positivos y negativos fueron una mayor disponibilidad de agua corriente en los grupos negativos (p < 0,01) y un mayor número de pupas Ae. aegypti por persona en los grupos positivos (p = 0,04). Durante las temporadas de transmisión principalmente de DENV-4, la proporción de infecciones no aparentes a sintomáticas fue de casi 1:1 entre los niños inscritos. Las limitaciones del estudio incluyeron la incapacidad de muestrear a todos los niños y mosquitos dentro de cada grupo y nuestra dependencia de la evidencia serológica en lugar de virológica de infecciones de intervalo en los afiliados, dadas las restricciones en la frecuencia de las recolecciones de sangre en los niños. Nuestros datos revelan la naturaleza notablemente focal de la transmisión de DENV dentro de una zona rural hiperendémica de Tailandia. Estos datos sugieren que la detección activa de casos de dengue en las escuelas que provoca la fumigación local podría contener introducciones recientes de virus y reducir el riesgo longitudinal de propagación del virus dentro de las zonas rurales. Nuestros resultados deberían impulsar futuros estudios de conglomerados para explorar cómo los aspectos inmunitarios y de comportamiento del huésped pueden afectar las estrategias de transmisión y prevención de DENV. La metodología de conglomerados podría servir como una herramienta de investigación útil para la investigación de otras enfermedades infecciosas agrupadas temporal y espacialmente.Files
journal.pmed.0050205&type=printable.pdf
Files
(185.9 kB)
| Name | Size | Download all |
|---|---|---|
|
md5:b21623f1281f7e6fdbc520e91483b48c
|
185.9 kB | Preview Download |
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
- التجميع المكاني والزماني لانتقال فيروس حمى الضنك في القرى التايلاندية
- Translated title (French)
- Regroupement spatial et temporel de la transmission du virus de la dengue dans les villages thaïlandais
- Translated title (Spanish)
- Agrupación espacial y temporal de la transmisión del virus del dengue en aldeas tailandesas
Identifiers
- Other
- https://openalex.org/W1994692449
- DOI
- 10.1371/journal.pmed.0050205
References
- https://openalex.org/W1569836810
- https://openalex.org/W1864178764
- https://openalex.org/W1918880335
- https://openalex.org/W1975236880
- https://openalex.org/W1993268068
- https://openalex.org/W2000414525
- https://openalex.org/W2015803431
- https://openalex.org/W2061456712
- https://openalex.org/W2076499360
- https://openalex.org/W2076983043
- https://openalex.org/W2096442726
- https://openalex.org/W2099364044
- https://openalex.org/W2110628545
- https://openalex.org/W2111800251
- https://openalex.org/W2112310960
- https://openalex.org/W21149996
- https://openalex.org/W2118871112
- https://openalex.org/W2124657746
- https://openalex.org/W2131112023
- https://openalex.org/W2134470447
- https://openalex.org/W2145203064
- https://openalex.org/W2150604056
- https://openalex.org/W2154940326
- https://openalex.org/W2155480356
- https://openalex.org/W2164875478
- https://openalex.org/W2165300286
- https://openalex.org/W2170809965
- https://openalex.org/W2175304604
- https://openalex.org/W2175397736
- https://openalex.org/W2176170147
- https://openalex.org/W2178750040
- https://openalex.org/W2181089934
- https://openalex.org/W2186607924
- https://openalex.org/W2301241267
- https://openalex.org/W2418631153
- https://openalex.org/W2607233850