Published June 1, 2023 | Version v1
Publication Open

Evolutionary analysis of cellular reduction and anaerobicity in the hyper-prevalent gut microbe Blastocystis

Creators

  • 1. University of Alberta
  • 2. Biology Centre of the Czech Academy of Sciences
  • 3. Institute of Parasitology
  • 4. University of Ostrava
  • 5. Charles University
  • 6. Norwich Research Park
  • 7. Earlham Institute
  • 8. University of Liverpool
  • 9. University of Kent
  • 10. Mae Fah Luang University
  • 11. University of Exeter
  • 12. University of Stavanger
  • 13. London School of Hygiene & Tropical Medicine
  • 14. Centre for Life
  • 15. University College London

Description

Blastocystis is the most prevalent microbial eukaryote in the human and animal gut, yet its role as commensal or parasite is still under debate. Blastocystis has clearly undergone evolutionary adaptation to the gut environment and possesses minimal cellular compartmentalization, reduced anaerobic mitochondria, no flagella, and no reported peroxisomes. To address this poorly understood evolutionary transition, we have taken a multi-disciplinary approach to characterize Proteromonas lacertae, the closest canonical stramenopile relative of Blastocystis. Genomic data reveal an abundance of unique genes in P. lacertae but also reductive evolution of the genomic complement in Blastocystis. Comparative genomic analysis sheds light on flagellar evolution, including 37 new candidate components implicated with mastigonemes, the stramenopile morphological hallmark. The P. lacertae membrane-trafficking system (MTS) complement is only slightly more canonical than that of Blastocystis, but notably, we identified that both organisms encode the complete enigmatic endocytic TSET complex, a first for the entire stramenopile lineage. Investigation also details the modulation of mitochondrial composition and metabolism in both P. lacertae and Blastocystis. Unexpectedly, we identify in P. lacertae the most reduced peroxisome-derived organelle reported to date, which leads us to speculate on a mechanism of constraint guiding the dynamics of peroxisome-mitochondrion reductive evolution on the path to anaerobiosis. Overall, these analyses provide a launching point to investigate organellar evolution and reveal in detail the evolutionary path that Blastocystis has taken from a canonical flagellated protist to the hyper-divergent and hyper-prevalent animal and human gut microbe.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

المتبرعمة الكيسية هي حقيقيات النوى الميكروبية الأكثر انتشارًا في الأمعاء البشرية والحيوانية، ومع ذلك لا يزال دورها كمتناظر أو طفيلي قيد النقاش. من الواضح أن المتبرعمة الكيسية قد خضعت للتكيف التطوري مع بيئة الأمعاء وتمتلك الحد الأدنى من التقسيم الخلوي، وتقليل الميتوكوندريا اللاهوائية، وعدم وجود سوط، وعدم الإبلاغ عن بيروكسيسومات. لمعالجة هذا الانتقال التطوري غير المفهوم جيدًا، اتخذنا نهجًا متعدد التخصصات لتوصيف Proteromonas lacertae، أقرب أقارب stramenopile الكنسي لـ Blastocystis. تكشف البيانات الجينية عن وفرة من الجينات الفريدة في P. lacertae ولكن أيضًا التطور المختزل للمكمل الجيني في المتبرعمة الكيسية. يلقي التحليل الجيني المقارن الضوء على تطور السوط، بما في ذلك 37 مكونًا مرشحًا جديدًا متورطًا في المستيجونيمات، وهي السمة المورفولوجية للسترامينوبيل. إن مكمل P. lacertae لنظام الاتجار بالغشاء (MTS) هو أكثر قانونية بقليل من نظام المتبرعمة الكيسية، ولكن بشكل خاص، حددنا أن كلا العضوين يشفران مركب Tset الغامض الكامل، وهو الأول من نوعه لسلالة stramenopile بأكملها. يفصل التحقيق أيضًا تعديل تكوين الميتوكوندريا والتمثيل الغذائي في كل من P. lacertae و Blastocystis. بشكل غير متوقع، نحدد في P. lacertae أكثر العضيات المشتقة من البيروكسيسوم انخفاضًا التي تم الإبلاغ عنها حتى الآن، مما يقودنا إلى التكهن بآلية تقييد توجه ديناميكيات التطور الاختزالي للبيروكسيسوم والميتوكوندريون على الطريق إلى اللاهوائية. بشكل عام، توفر هذه التحليلات نقطة انطلاق للتحقيق في تطور العضيات والكشف بالتفصيل عن المسار التطوري الذي سلكته المتبرعمة الكيسية من طليعة السوط الكنسي إلى ميكروب الأمعاء الحيوانية والبشرية شديد التباعد وفرط الانتشار.

Translated Description (French)

La blastocyste est l'eucaryote microbien le plus répandu dans l'intestin humain et animal, mais son rôle en tant que commensal ou parasite fait toujours l'objet de débats. Blastocystis a clairement subi une adaptation évolutive à l'environnement intestinal et possède une compartimentation cellulaire minimale, des mitochondries anaérobies réduites, aucun flagelle et aucun peroxysome signalé. Pour aborder cette transition évolutive mal comprise, nous avons adopté une approche multidisciplinaire pour caractériser Proteromonas lacertae, le plus proche parent straménopile canonique de Blastocystis. Les données génomiques révèlent une abondance de gènes uniques chez P. lacertae mais aussi une évolution réductrice du complément génomique chez Blastocystis. L'analyse génomique comparative met en lumière l'évolution flagellaire, incluant 37 nouveaux composants candidats impliqués dans les mastigonèmes, la caractéristique morphologique des straménopiles. Le complément du système de trafic membranaire (MTS) de P. lacertae n'est que légèrement plus canonique que celui de Blastocystis, mais nous avons notamment identifié que les deux organismes codent pour le complexe TSET endocytaire énigmatique complet, une première pour l'ensemble de la lignée straménopile. L'étude détaille également la modulation de la composition mitochondriale et du métabolisme chez P. lacertae et Blastocystis. De manière inattendue, nous identifions chez P. lacertae l'organite dérivé du peroxysome le plus réduit rapporté à ce jour, ce qui nous amène à spéculer sur un mécanisme de contrainte guidant la dynamique de l'évolution réductrice du peroxysome-mitochondrie sur le chemin de l'anaérobiose. Dans l'ensemble, ces analyses fournissent un point de départ pour étudier l'évolution organellaire et révéler en détail le chemin évolutif que Blastocystis a emprunté d'un protiste flagellé canonique au microbe intestinal animal et humain hyper-divergent et hyper-prévalent.

Translated Description (Spanish)

Blastocystis es el eucariota microbiano más prevalente en el intestino humano y animal, sin embargo, su papel como comensal o parásito todavía está en debate. Blastocystis ha experimentado claramente una adaptación evolutiva al entorno intestinal y posee una compartimentación celular mínima, mitocondrias anaeróbicas reducidas, sin flagelos y sin peroxisomas informados. Para abordar esta transición evolutiva poco conocida, hemos adoptado un enfoque multidisciplinario para caracterizar a Proteromonas lacertae, el pariente estramenópilo canónico más cercano de Blastocystis. Los datos genómicos revelan una abundancia de genes únicos en P. lacertae, pero también una evolución reductora del complemento genómico en Blastocystis. El análisis genómico comparativo arroja luz sobre la evolución flagelar, incluidos 37 nuevos componentes candidatos implicados con los mastigonemas, el sello morfológico del estramenópilo. El complemento del sistema de tráfico de membrana (mts) de P. lacertae es solo un poco más canónico que el de Blastocystis, pero en particular, identificamos que ambos organismos codifican el complejo TSET endocítico enigmático completo, por primera vez para todo el linaje estramenópilo. La investigación también detalla la modulación de la composición mitocondrial y el metabolismo tanto en P. lacertae como en Blastocystis. Inesperadamente, identificamos en P. lacertae el orgánulo derivado de peroxisoma más reducido reportado hasta la fecha, lo que nos lleva a especular sobre un mecanismo de restricción que guía la dinámica de la evolución reductora peroxisoma-mitocondria en el camino hacia la anaerobiosis. En general, estos análisis proporcionan un punto de partida para investigar la evolución de los orgánulos y revelar en detalle el camino evolutivo que Blastocystis ha tomado desde un protista flagelado canónico hasta el microbio intestinal animal y humano hiperdivergente e hiperprevalente.

Files

pdf.pdf

Files (16.0 kB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:436fe2169f12b4fc698e0b17d6d97ac0
16.0 kB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
التحليل التطوري للرد الخلوي واللاهوائية في جرثومة الأمعاء المفرطة الانتشار المتبرعمة الكيسية
Translated title (French)
Analyse évolutive de la réduction cellulaire et de l'anaérobiose chez le microbe intestinal hyperprévalent Blastocystis
Translated title (Spanish)
Análisis evolutivo de la reducción celular y la anaerobicidad en el microbio intestinal hiperprevalente Blastocystis

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4379057651
DOI
10.1016/j.cub.2023.05.025

Is supplement to
https://openalex.org/W4211009596 (Other)
https://openalex.org/W4205584046 (Other)
https://openalex.org/W2987420353 (Other)
https://openalex.org/W2900787257 (Other)
https://openalex.org/W2146718487 (Other)
https://openalex.org/W2090384119 (Other)
https://openalex.org/W2071178303 (Other)
https://openalex.org/W2018342603 (Other)
https://openalex.org/W1547548607 (Other)
https://openalex.org/W1491897707 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Thailand

References

  • https://openalex.org/W113427216
  • https://openalex.org/W1484347389
  • https://openalex.org/W1549271450
  • https://openalex.org/W1779017450
  • https://openalex.org/W1918124466
  • https://openalex.org/W1927480846
  • https://openalex.org/W1973327768
  • https://openalex.org/W1977105996
  • https://openalex.org/W1978849279
  • https://openalex.org/W1980616401
  • https://openalex.org/W1991918472
  • https://openalex.org/W1992816809
  • https://openalex.org/W1993046882
  • https://openalex.org/W1998767819
  • https://openalex.org/W1999628208
  • https://openalex.org/W2008856488
  • https://openalex.org/W2011657487
  • https://openalex.org/W2022101213
  • https://openalex.org/W2022366078
  • https://openalex.org/W2024261263
  • https://openalex.org/W2044441310
  • https://openalex.org/W2046033328
  • https://openalex.org/W2047777140
  • https://openalex.org/W2055043387
  • https://openalex.org/W2065197960
  • https://openalex.org/W2082188981
  • https://openalex.org/W2082330286
  • https://openalex.org/W2095469406
  • https://openalex.org/W2097065948
  • https://openalex.org/W2098378131
  • https://openalex.org/W2098538101
  • https://openalex.org/W2108581138
  • https://openalex.org/W2111647009
  • https://openalex.org/W2115888213
  • https://openalex.org/W2118970397
  • https://openalex.org/W2124052876
  • https://openalex.org/W2124967428
  • https://openalex.org/W2128880918
  • https://openalex.org/W2131527832
  • https://openalex.org/W2132926880
  • https://openalex.org/W2133914487
  • https://openalex.org/W2138122982
  • https://openalex.org/W2139134537
  • https://openalex.org/W2139307727
  • https://openalex.org/W2141052558
  • https://openalex.org/W2141913814
  • https://openalex.org/W2143643468
  • https://openalex.org/W2146058063
  • https://openalex.org/W2147307434
  • https://openalex.org/W2147399927
  • https://openalex.org/W2152770371
  • https://openalex.org/W2153515433
  • https://openalex.org/W2155628349
  • https://openalex.org/W2156213501
  • https://openalex.org/W2160293546
  • https://openalex.org/W2160378127
  • https://openalex.org/W2161746138
  • https://openalex.org/W2164154943
  • https://openalex.org/W2167020534
  • https://openalex.org/W2167512022
  • https://openalex.org/W2178043251
  • https://openalex.org/W2215376852
  • https://openalex.org/W2236017703
  • https://openalex.org/W2271588670
  • https://openalex.org/W2414354977
  • https://openalex.org/W2431193407
  • https://openalex.org/W2483266783
  • https://openalex.org/W2592248402
  • https://openalex.org/W2601332399
  • https://openalex.org/W2744971808
  • https://openalex.org/W2756395595
  • https://openalex.org/W2766120744
  • https://openalex.org/W2766316931
  • https://openalex.org/W2767356120
  • https://openalex.org/W2784178653
  • https://openalex.org/W2793433550
  • https://openalex.org/W2802661726
  • https://openalex.org/W2887597012
  • https://openalex.org/W2892586303
  • https://openalex.org/W2896113551
  • https://openalex.org/W2896912953
  • https://openalex.org/W2906118506
  • https://openalex.org/W2964852002
  • https://openalex.org/W2977368063
  • https://openalex.org/W2998392132
  • https://openalex.org/W2999845167
  • https://openalex.org/W3007548470
  • https://openalex.org/W3086314754
  • https://openalex.org/W3208197057
  • https://openalex.org/W4200124177
  • https://openalex.org/W4220790982
  • https://openalex.org/W4224536452
  • https://openalex.org/W4226148212