Published June 19, 2023 | Version v1
Publication Open

Host–pathogen interaction unveiled by immune, oxidative stress, and cytokine expression analysis to experimental Saprolegnia parasitica infection in Nile tilapia

Creators

  • 1. Mansoura University

Description

The present study evaluated the pathogenicity, immunological, and oxidant/antioxidant responses against Saprolegnia parasitica (S. parasitica) infection in Nile tilapia (Oreochromis niloticus). Three groups of Nile tilapia were assigned as the control group (no zoospores exposure). The other two groups were challenged by Saprolegnia zoospores; one was used for sampling, and the other for mortality monitoring. The study lasted 3 weeks and was sampled at three point times at 1, 2, and 3 weeks. Results showed that S. parasitica zoospores were pathogenic to Nile tilapia, causing a cumulative mortality rate of 86.6%. Immunoglobulin M and C- reactive protein (IgM and CRP) levels showed a similar trend being significantly (P < 0.05, P < 0.001) higher in the infected group at weeks 1, 2, and 3, respectively, compared to the control group. Oxidant and antioxidant parameters in gills revealed that Malondialdehyde (MDA) level was significantly higher in the infected group compared to the control group. While catalase, glutathione peroxidase, and superoxide dismutase (CAT, GSH, and SOD) levels were significantly decreased in the infected group compared to the control group. Compared to the control, the tumor necrosis factor-α (TNF-α) gene was firmly upregulated in gill tissue at all-time points, particularly at day 14 post-infection. Meanwhile, Interleukin 1-β (IL-1 β) gene was significantly upregulated only at days 7 and 14 post-infection compared to control. Histopathological examination revealed destructive and degenerative changes in both skin and gills of experimentally infected Nile tilapia. Our findings suggest that Nile tilapia-S. parasitica infection model was successful in better understanding of pathogenicity and host (fish)-pathogen (oomycete) interactions, where the induced oxidative stress and upregulation of particular immune biomarkers in response to S. parasitica infection may play a crucial role in fish defense against oomycetes in fish.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

قيمت الدراسة الحالية الاستجابات الإمراضية والمناعية والأكسدة/مضادات الأكسدة ضد عدوى طفيليات الرمال (S. parasitica) في بلطي النيل (Oreochromis niloticus). تم تعيين ثلاث مجموعات من البلطي النيلي كمجموعة ضابطة (لا تعرض للأبواغ الحيوانية). وواجهت المجموعتان الأخريان تحديًا من أبواغ حيوانات سابرولينيا ؛ واستخدمت إحداهما لأخذ العينات، والأخرى لرصد الوفيات. استمرت الدراسة 3 أسابيع وتم أخذ عينات منها ثلاث مرات في 1 و 2 و 3 أسابيع. وأظهرت النتائج أن الأبواغ الحيوانية الطفيلية كانت مسببة للأمراض للبلطي النيلي، مما تسبب في معدل وفيات تراكمي قدره 86.6 ٪. أظهرت مستويات البروتين التفاعلي المناعي M و C (IgM و CRP) اتجاهًا مشابهًا بشكل ملحوظ (P < 0.05، P < 0.001) أعلى في المجموعة المصابة في الأسابيع 1 و 2 و 3 على التوالي، مقارنة بالمجموعة الضابطة. كشفت معلمات الأكسدة ومضادات الأكسدة في الخياشيم أن مستوى Malondialdehyde (MDA) كان أعلى بكثير في المجموعة المصابة مقارنة بالمجموعة الضابطة. بينما انخفضت مستويات الكاتالاز والجلوتاثيون بيروكسيداز وفوق الأكسيد ديسموتاز (CAT و GSH و SOD) بشكل كبير في المجموعة المصابة مقارنة بالمجموعة الضابطة. بالمقارنة مع الضابط، تم تنظيم جين عامل نخر الورم α (TNF - α) بقوة في أنسجة الخياشيم في جميع الأوقات، خاصة في اليوم الرابع عشر بعد العدوى. وفي الوقت نفسه، تم تنظيم جين إنترلوكين 1 - β (IL -1 β) بشكل كبير فقط في اليومين 7 و 14 بعد العدوى مقارنة بالسيطرة. كشف الفحص النسيجي المرضي عن تغيرات مدمرة وتنكسية في كل من الجلد والخياشيم للبلطي النيلي المصاب بالتجربة. تشير النتائج التي توصلنا إليها إلى أن نموذج الإصابة بالبلطي النيلي- S. الطفيلي كان ناجحًا في فهم أفضل للتفاعلات المسببة للأمراض وتفاعلات المضيف (الأسماك )- الممرض (oomycete)، حيث قد يلعب الإجهاد التأكسدي المستحث وزيادة تنظيم مؤشرات حيوية مناعية معينة استجابة لعدوى S. parasitica دورًا حاسمًا في الدفاع عن الأسماك ضد الفطريات في الأسماك.

Translated Description (French)

La présente étude a évalué la pathogénicité, l'immunologie et les réponses oxydantes/antioxydantes contre l'infection par Saprolegnia parasitica (S. parasitica) chez le tilapia du Nil (Oreochromis niloticus). Trois groupes de tilapia du Nil ont été assignés comme groupe témoin (pas d'exposition aux zoospores). Les deux autres groupes ont été mis au défi par les zoospores de Saprolegnia ; l'un a été utilisé pour l'échantillonnage et l'autre pour le suivi de la mortalité. L'étude a duré 3 semaines et a été échantillonnée trois fois à 1, 2 et 3 semaines. Les résultats ont montré que les zoospores de S. parasitica étaient pathogènes pour le tilapia du Nil, provoquant un taux de mortalité cumulé de 86,6 %. Les taux d'immunoglobuline M et de protéine C réactive (IgM et CRP) ont montré une tendance similaire, étant significativement plus élevés (P < 0,05, P < 0,001) dans le groupe infecté aux semaines 1, 2 et 3, respectivement, par rapport au groupe témoin. Les paramètres oxydants et antioxydants dans les branchies ont révélé que le taux de malondialdéhyde (MDA) était significativement plus élevé dans le groupe infecté que dans le groupe témoin. Alors que les taux de catalase, de glutathion peroxydase et de superoxyde dismutase (CAT, GSH et SOD) étaient significativement diminués dans le groupe infecté par rapport au groupe témoin. Par rapport au témoin, le gène du facteur de nécrose tumorale α (TNF-α) était fermement régulé à la hausse dans le tissu branchial à tous les moments, en particulier au 14e jour après l'infection. Pendant ce temps, le gène de l'interleukine 1-β (IL-1 β) n'était significativement régulé à la hausse qu'aux jours 7 et 14 après l'infection par rapport au contrôle. L'examen histopathologique a révélé des modifications destructrices et dégénératives à la fois de la peau et des branchies du tilapia du Nil infecté expérimentalement. Nos résultats suggèrent que le modèle d'infection par le tilapia du Nil-S. parasitica a permis de mieux comprendre la pathogénicité et les interactions hôte (poisson) - pathogène (oomycète), où le stress oxydatif induit et la régulation positive de biomarqueurs immunitaires particuliers en réponse à l'infection par S. parasitica peuvent jouer un rôle crucial dans la défense des poissons contre les oomycètes chez les poissons.

Translated Description (Spanish)

El presente estudio evaluó la patogenicidad, las respuestas inmunológicas y oxidantes/antioxidantes contra la infección por Saprolegnia parasitica (S. parasitica) en la tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus). Se asignaron tres grupos de tilapia del Nilo como grupo de control (sin exposición a zoosporas). Los otros dos grupos fueron desafiados por Saprolegnia zoospores; uno se utilizó para el muestreo y el otro para el monitoreo de la mortalidad. El estudio duró 3 semanas y se muestreó en tres momentos puntuales a las 1, 2 y 3 semanas. Los resultados mostraron que las zoosporas de S. parasitica eran patógenas para la tilapia del Nilo, causando una tasa de mortalidad acumulada del 86,6%. Los niveles de inmunoglobulina M y proteína C reactiva (IgM y CRP) mostraron una tendencia similar siendo significativamente (P < 0.05, P < 0.001) más altos en el grupo infectado en las semanas 1, 2 y 3, respectivamente, en comparación con el grupo de control. Los parámetros oxidantes y antioxidantes en las branquias revelaron que el nivel de malondialdehído (MDA) fue significativamente mayor en el grupo infectado en comparación con el grupo de control. Mientras que los niveles de catalasa, glutatión peroxidasa y superóxido dismutasa (CAT, GSH y SOD) disminuyeron significativamente en el grupo infectado en comparación con el grupo de control. En comparación con el control, el gen del factor de necrosis tumoral-α (TNF-α) estaba firmemente regulado positivamente en el tejido branquial en todos los puntos de tiempo, particularmente en el día 14 después de la infección. Mientras tanto, el gen de la interleucina 1-β (IL-1 β) se reguló significativamente solo en los días 7 y 14 posteriores a la infección en comparación con el control. El examen histopatológico reveló cambios destructivos y degenerativos tanto en la piel como en las branquias de la tilapia del Nilo infectada experimentalmente. Nuestros hallazgos sugieren que el modelo de infección por tilapia-S. parasitica del Nilo tuvo éxito en una mejor comprensión de la patogenicidad y las interacciones huésped (pez) -patógeno (oomicetos), donde el estrés oxidativo inducido y la regulación positiva de biomarcadores inmunitarios particulares en respuesta a la infección por S. parasitica pueden desempeñar un papel crucial en la defensa de los peces contra los oomicetos en los peces.

Files

s41598-023-36892-w.pdf.pdf

Files (2.2 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:7ddcefbf53ba222020761b550848c34b
2.2 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
التفاعل بين المضيف والممرض الذي كشف عنه تحليل الإجهاد المناعي والأكسدة والتعبير السيتوكيني للعدوى الطفيلية الرمحية التجريبية في بلطي النيل
Translated title (French)
L'interaction hôte-pathogène révélée par l'analyse de l'immunité, du stress oxydatif et de l'expression des cytokines contre l'infection expérimentale à Saprolegnia parasitica chez le tilapia du Nil
Translated title (Spanish)
Interacción huésped-patógeno revelada por el análisis inmunológico, de estrés oxidativo y de expresión de citocinas para la infección experimental por Saprolegnia parasitica en la tilapia del Nilo

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4381251079
DOI
10.1038/s41598-023-36892-w

Is supplement to
https://openalex.org/W2770298666 (Other)
https://openalex.org/W2627011131 (Other)
https://openalex.org/W2601053396 (Other)
https://openalex.org/W2596476811 (Other)
https://openalex.org/W2189134569 (Other)
https://openalex.org/W2097855679 (Other)
https://openalex.org/W2096047933 (Other)
https://openalex.org/W2051054928 (Other)
https://openalex.org/W1903467096 (Other)
https://openalex.org/W1033394471 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Egypt

References

  • https://openalex.org/W168540991
  • https://openalex.org/W172251816
  • https://openalex.org/W1785670160
  • https://openalex.org/W1898123536
  • https://openalex.org/W191793640
  • https://openalex.org/W1925477609
  • https://openalex.org/W1974078097
  • https://openalex.org/W1978513154
  • https://openalex.org/W1981755124
  • https://openalex.org/W1986664659
  • https://openalex.org/W1988536357
  • https://openalex.org/W1991775006
  • https://openalex.org/W1993902218
  • https://openalex.org/W1993999276
  • https://openalex.org/W1997713745
  • https://openalex.org/W2001448456
  • https://openalex.org/W2005593121
  • https://openalex.org/W2007050309
  • https://openalex.org/W2011676469
  • https://openalex.org/W2012532714
  • https://openalex.org/W2017501676
  • https://openalex.org/W2029032697
  • https://openalex.org/W2029638179
  • https://openalex.org/W2045575326
  • https://openalex.org/W2047429667
  • https://openalex.org/W2048780987
  • https://openalex.org/W2053471764
  • https://openalex.org/W2060447390
  • https://openalex.org/W2064647536
  • https://openalex.org/W2066964011
  • https://openalex.org/W2079418607
  • https://openalex.org/W2089720783
  • https://openalex.org/W2102973005
  • https://openalex.org/W2109461592
  • https://openalex.org/W2112211207
  • https://openalex.org/W2116914853
  • https://openalex.org/W2118239288
  • https://openalex.org/W2125574424
  • https://openalex.org/W2129438972
  • https://openalex.org/W2131841613
  • https://openalex.org/W2138140504
  • https://openalex.org/W2139040875
  • https://openalex.org/W2142608991
  • https://openalex.org/W2153475854
  • https://openalex.org/W2160941537
  • https://openalex.org/W2212755748
  • https://openalex.org/W2216916798
  • https://openalex.org/W2266929960
  • https://openalex.org/W2318185482
  • https://openalex.org/W2336492617
  • https://openalex.org/W2397074510
  • https://openalex.org/W2472522869
  • https://openalex.org/W2472669686
  • https://openalex.org/W2488084043
  • https://openalex.org/W2515215016
  • https://openalex.org/W2586561697
  • https://openalex.org/W2604743162
  • https://openalex.org/W2615127311
  • https://openalex.org/W2749781755
  • https://openalex.org/W2783031984
  • https://openalex.org/W2784434888
  • https://openalex.org/W2888825838
  • https://openalex.org/W2892426853
  • https://openalex.org/W2896460210
  • https://openalex.org/W2910890184
  • https://openalex.org/W2933313530
  • https://openalex.org/W2961864607
  • https://openalex.org/W2997251285
  • https://openalex.org/W3003649913
  • https://openalex.org/W3027520691
  • https://openalex.org/W3049001257
  • https://openalex.org/W3082287551
  • https://openalex.org/W3164631543
  • https://openalex.org/W4212876061
  • https://openalex.org/W4285719527
  • https://openalex.org/W4306655076
  • https://openalex.org/W4312215531