Published January 3, 2022 | Version v1
Publication Open

Delayed differentiation of epidermal cells walls can underlie pedomorphosis in plants: the case of pedomorphic petals in the hummingbird-pollinated Caiophora hibiscifolia (Loasaceae, subfam. Loasoideae) species

Creators

  • 1. Polytechnic University of Bari
  • 2. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
  • 3. National University of Comahue
  • 4. Max Planck Institute for Evolutionary Biology
  • 5. University of Bonn
  • 6. Philipps University of Marburg

Description

Understanding the relationship between macroevolutionary diversity and variation in organism development is an important goal of evolutionary biology. Variation in the morphology of several plant and animal lineages is attributed to pedomorphosis, a case of heterochrony, where an ancestral juvenile shape is retained in an adult descendant. Pedomorphosis facilitated morphological adaptation in different plant lineages, but its cellular and molecular basis needs further exploration. Plant development differs from animal development in that cells are enclosed by cell walls and do not migrate. Moreover, in many plant lineages, the differentiated epidermis of leaves, and leaf-derived structures, such as petals, limits organ growth. We, therefore, proposed that pedomorphosis in leaves, and in leaf-derived structures, results from delayed differentiation of epidermal cells with respect to reproductive maturity. This idea was explored for petal evolution, given the importance of corolla morphology for angiosperm reproductive success.By comparing cell morphology and transcriptional profiles between 5 mm flower buds and mature flowers of an entomophile and an ornitophile Loasoideae species (a lineage that experienced transitions from bee- to hummingbird-pollination), we show that evolution of pedomorphic petals of the ornithophile species likely involved delayed differentiation of epidermal cells with respect to flower maturity. We also found that developmental mechanisms other than pedomorphosis might have contributed to evolution of corolla morphology.Our results highlight a need for considering alternatives to the flower-centric perspective when studying the origin of variation in flower morphology, as this can be generated by developmental processes that are also shared with leaves.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

يعد فهم العلاقة بين التنوع التطوري الكلي والتباين في تطور الكائن الحي هدفًا مهمًا لعلم الأحياء التطوري. ويعزى التباين في مورفولوجيا العديد من السلالات النباتية والحيوانية إلى شكل الأطفال، وهي حالة من التغاير الزمني، حيث يتم الاحتفاظ بالشكل اليافع للأجداد في سليل بالغ. سهّل شكل الأطفال التكيف المورفولوجي في سلالات النباتات المختلفة، لكن أساسه الخلوي والجزيئي يحتاج إلى مزيد من الاستكشاف. يختلف نمو النبات عن نمو الحيوان في أن الخلايا محاطة بجدران الخلايا ولا تهاجر. علاوة على ذلك، في العديد من سلالات النباتات، تحد البشرة المتباينة للأوراق، والهياكل المشتقة من الأوراق، مثل البتلات، من نمو الأعضاء. لذلك، اقترحنا أن تشكل الأطفال في الأوراق، وفي الهياكل المشتقة من الأوراق، ينتج عن التمايز المتأخر لخلايا البشرة فيما يتعلق بالنضج التناسلي. تم استكشاف هذه الفكرة لتطور البتلات، نظرًا لأهمية مورفولوجيا كورولا للنجاح التكاثري لكاسي البذور. من خلال مقارنة مورفولوجيا الخلايا وملامح النسخ بين براعم زهرة 5 مم والزهور الناضجة لأليف الحشرات وأنواع Loasoideae المحبة للطير (سلالة شهدت تحولات من النحل إلى تلقيح الطائر الطنان)، نظهر أن تطور بتلات الأطفال من الأنواع المحبة للطائر من المحتمل أن ينطوي على تمايز متأخر لخلايا البشرة فيما يتعلق بنضج الزهور. وجدنا أيضًا أن الآليات التنموية بخلاف التشكل الطفولي قد تكون ساهمت في تطور مورفولوجيا كورولا. تسلط نتائجنا الضوء على الحاجة إلى النظر في بدائل للمنظور المتمركز حول الزهور عند دراسة أصل التباين في مورفولوجيا الزهور، حيث يمكن أن يتولد هذا عن طريق العمليات التنموية التي يتم مشاركتها أيضًا مع الأوراق.

Translated Description (French)

Comprendre la relation entre la diversité macroévolutionnaire et la variation du développement de l'organisme est un objectif important de la biologie évolutive. La variation de la morphologie de plusieurs lignées végétales et animales est attribuée à la pédomorphose, un cas d'hétérochronie, où une forme juvénile ancestrale est conservée chez un descendant adulte. La pédomorphose a facilité l'adaptation morphologique dans différentes lignées végétales, mais sa base cellulaire et moléculaire nécessite une exploration plus approfondie. Le développement des plantes diffère du développement animal en ce que les cellules sont enfermées par des parois cellulaires et ne migrent pas. De plus, dans de nombreuses lignées végétales, l'épiderme différencié des feuilles et les structures dérivées des feuilles, telles que les pétales, limitent la croissance des organes. Nous avons donc proposé que la pédomorphose dans les feuilles, et dans les structures dérivées des feuilles, résulte d'une différenciation retardée des cellules épidermiques par rapport à la maturité reproductive. Cette idée a été explorée pour l'évolution des pétales, compte tenu de l'importance de la morphologie de la corolle pour le succès de la reproduction des angiospermes. En comparant la morphologie cellulaire et les profils transcriptionnels entre les bourgeons floraux de 5 mm et les fleurs matures d'une espèce entomophile et d'une espèce ornitophile Loasoideae (une lignée qui a connu des transitions de la pollinisation par les abeilles à la pollinisation par les colibris), nous montrons que l'évolution des pétales pédomorphes de l'espèce ornithophile impliquait probablement une différentiation retardée des cellules épidermiques par rapport à la maturité des fleurs. Nous avons également constaté que des mécanismes de développement autres que la pédomorphose pourraient avoir contribué à l'évolution de la morphologie de la corolle. Nos résultats soulignent la nécessité d'envisager des alternatives à la perspective centrée sur les fleurs lors de l'étude de l'origine de la variation de la morphologie des fleurs, car cela peut être généré par des processus de développement qui sont également partagés avec les feuilles.

Translated Description (Spanish)

Comprender la relación entre la diversidad macroevolutiva y la variación en el desarrollo del organismo es un objetivo importante de la biología evolutiva. La variación en la morfología de varios linajes vegetales y animales se atribuye a la pedomorfosis, un caso de heterocronía, donde se conserva una forma juvenil ancestral en un descendiente adulto. La pedomorfosis facilitó la adaptación morfológica en diferentes linajes de plantas, pero su base celular y molecular necesita una mayor exploración. El desarrollo de las plantas difiere del desarrollo animal en que las células están encerradas por paredes celulares y no migran. Además, en muchos linajes de plantas, la epidermis diferenciada de las hojas y las estructuras derivadas de las hojas, como los pétalos, limitan el crecimiento de los órganos. Por lo tanto, propusimos que la pedomorfosis en las hojas y en las estructuras derivadas de las hojas resulta de la diferenciación retardada de las células epidérmicas con respecto a la madurez reproductiva. Esta idea se exploró para la evolución de los pétalos, dada la importancia de la morfología de la corola para el éxito reproductivo de las angiospermas. Al comparar la morfología celular y los perfiles transcripcionales entre los capullos florales de 5 mm y las flores maduras de una especie entomófila y una ornitófila Loasoideae (un linaje que experimentó transiciones de polinización de abejas a colibríes), mostramos que la evolución de los pétalos pedomórficos de las especies ornitófilas probablemente implicó un retraso en la diferenciación de las células epidérmicas con respecto a la madurez de las flores. También encontramos que los mecanismos de desarrollo distintos de la pedomorfosis podrían haber contribuido a la evolución de la morfología de la corola. Nuestros resultados resaltan la necesidad de considerar alternativas a la perspectiva centrada en la flor al estudiar el origen de la variación en la morfología de la flor, ya que esto puede ser generado por procesos de desarrollo que también se comparten con las hojas.

Files

s13227-021-00186-x.pdf

Files (6.8 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:fd4cb838165dbeecce0ffaced1aa4dcd
6.8 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
يمكن أن يكمن التمايز المتأخر لجدران خلايا البشرة في شكل الأطفال في النباتات: حالة بتلات شكل الأطفال في أنواع Caiophora hibiscifolia (Loasaceae، subfam. Loasoideae) الملقحة بالطيور الطنانة
Translated title (French)
La différenciation tardive des parois des cellules épidermiques peut être à la base de la pédomorphose chez les plantes : le cas des pétales pédomorphes chez l'espèce Caiophora hibiscifolia (Loasaceae, sous-famille Loasoideae) pollinisée par les colibris
Translated title (Spanish)
La diferenciación retardada de las paredes de las células epidérmicas puede ser la base de la pedomorfosis en las plantas: el caso de los pétalos pedomórficos en la especie Caiophora hibiscifolia (Loasaceae, subfam. Loasoideae) polinizada por el colibrí

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4205576499
DOI
10.1186/s13227-021-00186-x

Is supplement to
https://openalex.org/W4250405776 (Other)
https://openalex.org/W36241000 (Other)
https://openalex.org/W3010702825 (Other)
https://openalex.org/W2269022227 (Other)
https://openalex.org/W2140831147 (Other)
https://openalex.org/W2032420937 (Other)
https://openalex.org/W2027303772 (Other)
https://openalex.org/W1831789211 (Other)
https://openalex.org/W1781303615 (Other)
https://openalex.org/W1237817912 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Argentina

References

  • https://openalex.org/W1860355084
  • https://openalex.org/W1967718039
  • https://openalex.org/W1979803547
  • https://openalex.org/W1990194472
  • https://openalex.org/W1999881809
  • https://openalex.org/W2007246437
  • https://openalex.org/W2011657487
  • https://openalex.org/W2015578929
  • https://openalex.org/W2019575880
  • https://openalex.org/W2034937344
  • https://openalex.org/W2035618305
  • https://openalex.org/W2038386936
  • https://openalex.org/W2085615029
  • https://openalex.org/W2099540110
  • https://openalex.org/W2102488710
  • https://openalex.org/W2107018762
  • https://openalex.org/W2113109592
  • https://openalex.org/W2115950208
  • https://openalex.org/W2118780602
  • https://openalex.org/W2160508732
  • https://openalex.org/W2170014487
  • https://openalex.org/W2170551349
  • https://openalex.org/W2297786205
  • https://openalex.org/W2330948436
  • https://openalex.org/W2330961315
  • https://openalex.org/W2546501407
  • https://openalex.org/W2557424170
  • https://openalex.org/W2769117383
  • https://openalex.org/W2777639606
  • https://openalex.org/W2777935956
  • https://openalex.org/W2888589461
  • https://openalex.org/W2888999195
  • https://openalex.org/W2891249463
  • https://openalex.org/W2896973008
  • https://openalex.org/W2941569688
  • https://openalex.org/W2945711079
  • https://openalex.org/W2952244520
  • https://openalex.org/W2972860950
  • https://openalex.org/W3001672917
  • https://openalex.org/W3011096690
  • https://openalex.org/W3033607206
  • https://openalex.org/W3117211433
  • https://openalex.org/W3120423116