Published December 14, 2016 | Version v1
Publication Open

Coronatine Inhibits Stomatal Closure through Guard Cell-Specific Inhibition of NADPH Oxidase-Dependent ROS Production

Creators

  • 1. Hospital César Milstein
  • 2. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
  • 3. University of Buenos Aires
  • 4. Experimental Medicine and Biology Institute

Description

Microbes trigger stomatal closure through microbe-associated molecular patterns (MAMPs). The bacterial pathogen Pseudomonas syringae pv. tomato (Pst) synthesizes the polyketide toxin coronatine, which inhibits stomatal closure by MAMPs and the hormone abscisic acid (ABA). The mechanism by which coronatine, a jasmonic acid-isoleucine analog, achieves this effect is not completely clear. Reactive oxygen species (ROS) are essential second messengers in stomatal immunity, therefore we investigated the possible effect of coronatine on their production. We found that coronatine inhibits NADPH oxidase-dependent ROS production induced by ABA, and by the flagellin-derived peptide flg22. This toxin also inhibited NADPH oxidase-dependent stomatal closure induced by darkness, however it failed to prevent stomatal closure by exogenously applied H2O2 or by salicylic acid, which induces ROS production through peroxidases. Contrary to what was observed on stomata, coronatine did not affect the oxidative burst induced by flg22 in leaf discs. Additionally, we observed that in NADPH oxidase mutants atrbohd and atrbohd/f, as well as in guard cell ABA responsive but flg22 insensitive mutants mpk3, mpk6, npr1-3 and lecrk-VI.2-1, the inhibition of ABA stomatal responses by both coronatine and the NADPH oxidase inhibitor diphenylene iodonium was markedly reduced. Interestingly, coronatine still impaired ABA-induced ROS synthesis in mpk3, mpk6, npr1-3 and lecrk-VI.2-1, suggesting a possible feedback regulation of ROS on other guard cell ABA signalling elements in these mutants. Altogether our results show that inhibition of NADPH oxidase-dependent ROS synthesis in guard cells plays an important role during endophytic colonization by Pst through stomata.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تؤدي الميكروبات إلى إغلاق الفم من خلال الأنماط الجزيئية المرتبطة بالميكروبات (MAMPs). يقوم العامل الممرض البكتيري Pseudomonas syringae pv. tomato (Pst) بتوليف توكسين البولي كيتيد، الذي يمنع الإغلاق الفموي بواسطة MAMPs وهرمون حمض أبسيسيك (ABA). الآلية التي يحقق بها الكوروناتين، وهو نظير حمض الجاسمونيك- أيزولوسين، هذا التأثير ليست واضحة تمامًا. أنواع الأكسجين التفاعلي (ROS) هي الرسل الثاني الأساسي في مناعة الفم، لذلك قمنا بالتحقيق في التأثير المحتمل للكوروناتين على إنتاجها. وجدنا أن الإكليل يثبط إنتاج ROS المعتمد على NADPH الذي يعتمد على أكسيديز الناجم عن ABA، وعن الببتيد المشتق من السوط flg22. كما أدى هذا السم إلى تثبيط الإغلاق الفموي المعتمد على NADPH المعتمد على الأوكسيداز الناجم عن الظلام، ومع ذلك فقد فشل في منع الإغلاق الفموي عن طريق تطبيق H2O2 خارجيًا أو عن طريق حمض الساليسيليك، مما يحفز إنتاج ROS من خلال البيروكسيداز. على عكس ما لوحظ على الفوهات، لم يؤثر الإكليل على الاندفاع التأكسدي الناجم عن flg22 في أقراص الأوراق. بالإضافة إلى ذلك، لاحظنا أنه في طفرات أكسيداز NADPH atrbohd و atrbohd/f، وكذلك في خلايا الحماية ABA المستجيبة ولكن الطفرات غير الحساسة لـ flg22 mpk3 و mpk6 و npr1 -3 و lecrk-VI.2-1، تم تقليل تثبيط استجابات ABA الفموية بواسطة كل من الكوروناتين ومثبط أكسيداز NADPH ثنائي فينيلين اليودونيوم بشكل ملحوظ. ومن المثير للاهتمام أن التاجي لا يزال يضعف تخليق ROS المستحث بـ ABA في mpk3 و mpk6 و npr1 -3 و lecrk-VI.2-1، مما يشير إلى تنظيم تغذية مرتدة محتمل لـ ROS على عناصر إشارة ABA الأخرى لخلية الحماية في هذه الطفرات. تُظهر نتائجنا إجمالًا أن تثبيط تخليق ROS المعتمد على NADPH في خلايا الحماية يلعب دورًا مهمًا أثناء الاستعمار الباطني بواسطة Pst من خلال الفوهات.

Translated Description (French)

Les microbes déclenchent la fermeture stomatique par le biais de modèles moléculaires associés aux microbes (MAMP). L'agent pathogène bactérien Pseudomonas syringae pv. tomato (Pst) synthétise la polycétide toxine coronatine, qui inhibe la fermeture stomatique par les MAMP et l'hormone acide abscissique (ABA). Le mécanisme par lequel la coronatine, un analogue de l'acide jasmonique-isoleucine, atteint cet effet n'est pas tout à fait clair. Les espèces réactives de l'oxygène (ERO) sont des seconds messagers essentiels de l'immunité stomatique, c'est pourquoi nous avons étudié l'effet possible de la coronatine sur leur production. Nous avons constaté que la coronatine inhibe la production de ROS dépendante de la NADPH oxydase induite par l'ABA et par le peptide dérivé de la flagelline flg22. Cette toxine a également inhibé la fermeture stomatique dépendante de la NADPH oxydase induite par l'obscurité, mais elle n'a pas empêché la fermeture stomatique par l'application exogène de H2O2 ou par l'acide salicylique, qui induit la production de ROS par les peroxydases. Contrairement à ce qui a été observé sur les stomates, la coronatine n'a pas affecté l'éclatement oxydatif induit par flg22 dans les disques foliaires. De plus, nous avons observé que dans les mutants de la NADPH oxydase atrbohd et atrbohd/f, ainsi que dans les mutants de la cellule de garde sensibles à l'ABA mais insensibles à la flg22 mpk3, mpk6, npr1-3 et lecrk-VI.2-1, l'inhibition des réponses stomatiques de l'ABA par la coronatine et l'inhibiteur de la NADPH oxydase diphénylène iodonium était nettement réduite. Fait intéressant, la coronatine a encore altéré la synthèse des ROS induite par l'ABA dans mpk3, mpk6, npr1-3 et lecrk-VI.2-1, suggérant une possible régulation par rétroaction des ROS sur d'autres éléments de signalisation ABA des cellules de garde chez ces mutants. Dans l'ensemble, nos résultats montrent que l'inhibition de la synthèse de ROS dépendante de la NADPH oxydase dans les cellules de garde joue un rôle important lors de la colonisation endophytique par Pst à travers les stomates.

Translated Description (Spanish)

Los microbios desencadenan el cierre de los estomas a través de patrones moleculares asociados a microbios (MAMP). El patógeno bacteriano Pseudomonas syringae pv. tomate (Pst) sintetiza la toxina policétida coronatina, que inhibe el cierre del estoma por los MAMP y la hormona ácido abscísico (ABA). El mecanismo por el cual la coronatina, un análogo del ácido jasmónico-isoleucina, logra este efecto no está completamente claro. Las especies reactivas de oxígeno (ROS) son segundos mensajeros esenciales en la inmunidad estomática, por lo tanto, investigamos el posible efecto de la coronatina en su producción. Encontramos que la coronatina inhibe la producción de ROS dependiente de NADPH oxidasa inducida por ABA y por el péptido derivado de flagelina flg22. Esta toxina también inhibió el cierre estomático dependiente de NADPH oxidasa inducido por la oscuridad, sin embargo, no logró prevenir el cierre estomático por H2O2 aplicado exógenamente o por ácido salicílico, que induce la producción de ero a través de peroxidasas. Contrariamente a lo observado en los estomas, la coronatina no afectó al estallido oxidativo inducido por flg22 en los discos foliares. Además, observamos que en los mutantes de NADPH oxidasa atrbohd y atrbohd/f, así como en los mutantes mpk3, mpk6, npr1-3 y lecrk-VI.2-1 insensibles a flg22 pero sensibles a ABA de células protectoras, la inhibición de las respuestas estomáticas de ABA tanto por coronatina como por el inhibidor de NADPH oxidasa difenilen yodonio se redujo notablemente. Curiosamente, la coronatina aún alteró la síntesis de ero inducida por ABA en mpk3, mpk6, npr1-3 y lecrk-VI.2-1, lo que sugiere una posible regulación de retroalimentación de ero en otros elementos de señalización de ABA de células de guardia en estos mutantes. En conjunto, nuestros resultados muestran que la inhibición de la síntesis de ROS dependiente de NADPH oxidasa en células guardias juega un papel importante durante la colonización endofítica por Pst a través de los estomas.

Files

pdf.pdf

Files (1.9 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:43dbfe613a17a34063909329dea16d0d
1.9 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
يمنع الإكليل إغلاق الفم من خلال تثبيط خاص بخلية الحماية لإنتاج ROS المعتمد على NADPH Oxidase
Translated title (French)
La coronatine inhibe la fermeture stomatique par inhibition spécifique des cellules de garde de la production de ROS dépendant de la NADPH oxydase
Translated title (Spanish)
La coronatina inhibe el cierre estomático a través de la inhibición específica de células protectoras de la producción de ero dependiente de NADPH oxidasa

Identifiers

Other
https://openalex.org/W2563509197
DOI
10.3389/fpls.2016.01851

Is supplement to
https://openalex.org/W4256183932 (Other)
https://openalex.org/W4213189455 (Other)
https://openalex.org/W3171889667 (Other)
https://openalex.org/W2623355324 (Other)
https://openalex.org/W2263932735 (Other)
https://openalex.org/W2051537170 (Other)
https://openalex.org/W2044859064 (Other)
https://openalex.org/W2010787259 (Other)
https://openalex.org/W1992410904 (Other)
https://openalex.org/W1981658673 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Argentina

References

  • https://openalex.org/W1750690213
  • https://openalex.org/W1759872093
  • https://openalex.org/W1902612187
  • https://openalex.org/W1913155051
  • https://openalex.org/W1963990261
  • https://openalex.org/W1964776968
  • https://openalex.org/W1964814071
  • https://openalex.org/W1972028056
  • https://openalex.org/W1974455581
  • https://openalex.org/W1974973426
  • https://openalex.org/W1976343662
  • https://openalex.org/W1983078000
  • https://openalex.org/W1991834775
  • https://openalex.org/W1996637616
  • https://openalex.org/W1999361544
  • https://openalex.org/W2002672259
  • https://openalex.org/W2003293585
  • https://openalex.org/W2004953159
  • https://openalex.org/W2006300688
  • https://openalex.org/W2008481838
  • https://openalex.org/W2008812933
  • https://openalex.org/W2019189506
  • https://openalex.org/W2019483593
  • https://openalex.org/W2019807106
  • https://openalex.org/W2024233055
  • https://openalex.org/W2027123328
  • https://openalex.org/W2031939620
  • https://openalex.org/W2035928336
  • https://openalex.org/W2043018384
  • https://openalex.org/W2059336476
  • https://openalex.org/W2059971395
  • https://openalex.org/W2062319002
  • https://openalex.org/W2063278800
  • https://openalex.org/W2071001383
  • https://openalex.org/W2075923865
  • https://openalex.org/W2077733084
  • https://openalex.org/W2094725690
  • https://openalex.org/W2097224448
  • https://openalex.org/W2098115340
  • https://openalex.org/W2108717804
  • https://openalex.org/W2109925804
  • https://openalex.org/W2111794463
  • https://openalex.org/W2114111406
  • https://openalex.org/W2117276379
  • https://openalex.org/W2119632765
  • https://openalex.org/W2123019342
  • https://openalex.org/W2123786096
  • https://openalex.org/W2123844599
  • https://openalex.org/W2126285636
  • https://openalex.org/W2128105682
  • https://openalex.org/W2128928858
  • https://openalex.org/W2136727913
  • https://openalex.org/W2137054027
  • https://openalex.org/W2139316703
  • https://openalex.org/W2142175676
  • https://openalex.org/W2143155224
  • https://openalex.org/W2143320342
  • https://openalex.org/W2146044044
  • https://openalex.org/W2153314569
  • https://openalex.org/W2153477076
  • https://openalex.org/W2154377049
  • https://openalex.org/W2161343058
  • https://openalex.org/W2162072263
  • https://openalex.org/W2162699701
  • https://openalex.org/W2163657147
  • https://openalex.org/W2211341584
  • https://openalex.org/W2266923894
  • https://openalex.org/W2267962753
  • https://openalex.org/W2342904477
  • https://openalex.org/W2468809229
  • https://openalex.org/W4230907102