Transposable element and host silencing activity in gigantic genomes
Creators
- 1. Center for Life Sciences
 
Description
Transposable elements (TEs) and the silencing machinery of their hosts are engaged in a germline arms-race dynamic that shapes TE accumulation and, therefore, genome size. In animal species with extremely large genomes (>10 Gb), TE accumulation has been pushed to the extreme, prompting the question of whether TE silencing also deviates from typical conditions. To address this question, we characterize TE silencing via two pathways-the piRNA pathway and KRAB-ZFP transcriptional repression-in the male and female gonads of Ranodon sibiricus, a salamander species with a ∼21 Gb genome. We quantify 1) genomic TE diversity, 2) TE expression, and 3) small RNA expression and find a significant relationship between the expression of piRNAs and TEs they target for silencing in both ovaries and testes. We also quantified TE silencing pathway gene expression in R. sibiricus and 14 other vertebrates with genome sizes ranging from 1 to 130 Gb and find no association between pathway expression and genome size. Taken together, our results reveal that the gigantic R. sibiricus genome includes at least 19 putatively active TE superfamilies, all of which are targeted by the piRNA pathway in proportion to their expression levels, suggesting comprehensive piRNA-mediated silencing. Testes have higher TE expression than ovaries, suggesting that they may contribute more to the species' high genomic TE load. We posit that apparently conflicting interpretations of TE silencing and genomic gigantism in the literature, as well as the absence of a correlation between TE silencing pathway gene expression and genome size, can be reconciled by considering whether the TE community or the host is currently "on the attack" in the arms race dynamic.
Translated Descriptions
Translated Description (Arabic)
تشارك العناصر القابلة للنقل (TEs) وآلية إسكات مضيفيها في ديناميكية سباق التسلح الجرثومية التي تشكل تراكم TE، وبالتالي حجم الجينوم. في الأنواع الحيوانية ذات الجينوم الكبير للغاية (>10 جيجابايت)، تم دفع تراكم TE إلى أقصى حد، مما أثار مسألة ما إذا كان إسكات TE ينحرف أيضًا عن الظروف النموذجية. لمعالجة هذا السؤال، نميز إسكات TE عبر مسارين - مسار piRNA وقمع النسخ KRAB - ZFP - في الغدد التناسلية للذكور والإناث في Ranodon sibiricus، وهو نوع من السمندل بجينوم 21 جيجابايت. نقيس 1) تنوع TE الجيني، 2) تعبير TE، و 3) تعبير RNA صغير ونجد علاقة مهمة بين التعبير عن piRNAs و TEs التي تستهدف إسكاتها في كل من المبيضين والخصيتين. قمنا أيضًا بقياس التعبير الجيني لمسار إسكات TE في R. sibiricus و 14 فقارية أخرى بأحجام جينوم تتراوح من 1 إلى 130 جيجابايت ولم نجد أي ارتباط بين التعبير عن المسار وحجم الجينوم. مجتمعة، تكشف نتائجنا أن جينوم R. sibiricus العملاق يتضمن ما لا يقل عن 19 عائلة فائقة نشطة TE، وكلها مستهدفة من قبل مسار piRNA بما يتناسب مع مستويات تعبيرها، مما يشير إلى إسكات شامل بوساطة piRNA. تتمتع الخصيتان بتعبير TE أعلى من المبيضين، مما يشير إلى أنهما قد يساهمان بشكل أكبر في الحمل الجيني المرتفع للنوع. نفترض أنه يمكن التوفيق بين التفسيرات المتضاربة على ما يبدو لإسكات TE والعملقة الجينية في الأدبيات، وكذلك عدم وجود علاقة بين التعبير الجيني لمسار إسكات TE وحجم الجينوم، من خلال النظر فيما إذا كان مجتمع TE أو المضيف حاليًا "في الهجوم" في ديناميكية سباق التسلح.Translated Description (French)
Les éléments transposables (TE) et les mécanismes de silençage de leurs hôtes sont engagés dans une dynamique de course aux bras germinaux qui façonne l'accumulation des TE et, par conséquent, la taille du génome. Chez les espèces animales avec des génomes extrêmement grands (>10 Go), l'accumulation d'ET a été poussée à l'extrême, ce qui soulève la question de savoir si le silençage des ET s'écarte également des conditions typiques. Pour répondre à cette question, nous caractérisons le silençage TE via deux voies - la voie piRNA et la répression transcriptionnelle KRAB-ZFP - dans les gonades mâles et femelles de Ranodon sibiricus, une espèce de salamandre avec un génome d'environ21 Gb. Nous quantifions 1) la diversité génomique des ET, 2) l'expression des ET et 3) l'expression des petits ARN et trouvons une relation significative entre l'expression des ARNp et des ET qu'ils ciblent pour le silençage dans les ovaires et les testicules. Nous avons également quantifié l'expression du gène de la voie de silençage TE chez R. sibiricus et 14 autres vertébrés avec des tailles de génome allant de 1 à 130 Gb et n'avons trouvé aucune association entre l'expression de la voie et la taille du génome. Pris ensemble, nos résultats révèlent que le génome gigantesque de R. sibiricus comprend au moins 19 superfamilles d'ET supposément actives, qui sont toutes ciblées par la voie des piARN proportionnellement à leurs niveaux d'expression, suggérant un silençage complet médié par les piARN. Les testicules ont une expression d'ET plus élevée que les ovaires, ce qui suggère qu'ils peuvent contribuer davantage à la charge élevée d'ET génomique de l'espèce. Nous postulons que des interprétations apparemment contradictoires du silençage de l'ET et du gigantisme génomique dans la littérature, ainsi que l'absence de corrélation entre l'expression des gènes de la voie de silençage de l'ET et la taille du génome, peuvent être conciliées en examinant si la communauté de l'ET ou l'hôte est actuellement « à l'attaque » dans la dynamique de la course aux armements.Translated Description (Spanish)
Los elementos transponibles (TE) y la maquinaria silenciadora de sus huéspedes participan en una dinámica de carrera armamentista de línea germinal que da forma a la acumulación de TE y, por lo tanto, al tamaño del genoma. En especies animales con genomas extremadamente grandes (>10 Gb), la acumulación de TE se ha llevado al extremo, lo que plantea la cuestión de si el silenciamiento de TE también se desvía de las condiciones típicas. Para abordar esta cuestión, caracterizamos el silenciamiento de TE a través de dos vías, la vía del piRNA y la represión transcripcional KRAB-ZFP, en las gónadas masculinas y femeninas de Ranodon sibiricus, una especie de salamandra con un genoma de ~21 Gb. Cuantificamos 1) la diversidad genómica de TE, 2) la expresión de TE y 3) la expresión de ARN pequeño y encontramos una relación significativa entre la expresión de piRNA y TE a los que se dirigen para silenciar tanto en ovarios como en testículos. También cuantificamos la expresión génica de la vía de silenciamiento TE en R. sibiricus y otros 14 vertebrados con tamaños de genoma que oscilan entre 1 y 130 Gb y no encontramos asociación entre la expresión de la vía y el tamaño del genoma. En conjunto, nuestros resultados revelan que el genoma gigantesco de R. sibiricus incluye al menos 19 superfamilias TE putativamente activas, todas las cuales son objetivo de la vía del piARN en proporción a sus niveles de expresión, lo que sugiere un silenciamiento mediado por piARN integral. Los testículos tienen una mayor expresión de TE que los ovarios, lo que sugiere que pueden contribuir más a la alta carga genómica de TE de la especie. Postulamos que las interpretaciones aparentemente contradictorias del silenciamiento TE y el gigantismo genómico en la literatura, así como la ausencia de una correlación entre la expresión génica de la vía de silenciamiento TE y el tamaño del genoma, pueden conciliarse considerando si la comunidad TE o el huésped están actualmente "en ataque" en la dinámica de la carrera armamentista.Files
      
        pdf.pdf
        
      
    
    
      
        Files
         (2.4 MB)
        
      
    
    | Name | Size | Download all | 
|---|---|---|
| 
          
          md5:a790df2e757797c7e5bc080141f85e8a
           | 
        
        2.4 MB | Preview Download | 
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
 - العنصر القابل للنقل ونشاط إسكات المضيف في الجينومات العملاقة
 - Translated title (French)
 - Activité de silençage de l'élément transposable et de l'hôte dans des génomes gigantesques
 - Translated title (Spanish)
 - Elemento transponible y actividad de silenciamiento del huésped en genomas gigantes
 
Identifiers
- Other
 - https://openalex.org/W4321788553
 - DOI
 - 10.3389/fcell.2023.1124374
 
            
              References
            
          
        - https://openalex.org/W1971549481
 - https://openalex.org/W1976342457
 - https://openalex.org/W1980577355
 - https://openalex.org/W1982828686
 - https://openalex.org/W1984072888
 - https://openalex.org/W1986670438
 - https://openalex.org/W1990654003
 - https://openalex.org/W1995875735
 - https://openalex.org/W2001588949
 - https://openalex.org/W2006039129
 - https://openalex.org/W2011657487
 - https://openalex.org/W2021344630
 - https://openalex.org/W2035930185
 - https://openalex.org/W2038720758
 - https://openalex.org/W2044545834
 - https://openalex.org/W2048540261
 - https://openalex.org/W2054254276
 - https://openalex.org/W2059864757
 - https://openalex.org/W2066603386
 - https://openalex.org/W2074813718
 - https://openalex.org/W2079522773
 - https://openalex.org/W2083697678
 - https://openalex.org/W2085154635
 - https://openalex.org/W2087189381
 - https://openalex.org/W2089971639
 - https://openalex.org/W2096191043
 - https://openalex.org/W2102190537
 - https://openalex.org/W2104070746
 - https://openalex.org/W2106389870
 - https://openalex.org/W2109293112
 - https://openalex.org/W2120902911
 - https://openalex.org/W2124985265
 - https://openalex.org/W2128711701
 - https://openalex.org/W2130525868
 - https://openalex.org/W2131271579
 - https://openalex.org/W2132102978
 - https://openalex.org/W2134783286
 - https://openalex.org/W2138122982
 - https://openalex.org/W2144268209
 - https://openalex.org/W2154435565
 - https://openalex.org/W2154775341
 - https://openalex.org/W2155628349
 - https://openalex.org/W2156125289
 - https://openalex.org/W2157117058
 - https://openalex.org/W2157663132
 - https://openalex.org/W2179438025
 - https://openalex.org/W2279483750
 - https://openalex.org/W2322107403
 - https://openalex.org/W2347011735
 - https://openalex.org/W2399370383
 - https://openalex.org/W2413271074
 - https://openalex.org/W2529838505
 - https://openalex.org/W2531278534
 - https://openalex.org/W2534376140
 - https://openalex.org/W2570153243
 - https://openalex.org/W2578613951
 - https://openalex.org/W2587213787
 - https://openalex.org/W2588409767
 - https://openalex.org/W2592811885
 - https://openalex.org/W2594086611
 - https://openalex.org/W2623168030
 - https://openalex.org/W2739782708
 - https://openalex.org/W2767590275
 - https://openalex.org/W2784936077
 - https://openalex.org/W2799389113
 - https://openalex.org/W2800905131
 - https://openalex.org/W2803834849
 - https://openalex.org/W2892635007
 - https://openalex.org/W2893982408
 - https://openalex.org/W2898440040
 - https://openalex.org/W2901318957
 - https://openalex.org/W2901901698
 - https://openalex.org/W2903232440
 - https://openalex.org/W2907385803
 - https://openalex.org/W2922281162
 - https://openalex.org/W2952422846
 - https://openalex.org/W2964281240
 - https://openalex.org/W3006467875
 - https://openalex.org/W3007141219
 - https://openalex.org/W3014113239
 - https://openalex.org/W3015812144
 - https://openalex.org/W3024134420
 - https://openalex.org/W3093101461
 - https://openalex.org/W3095771934
 - https://openalex.org/W3125528398
 - https://openalex.org/W3128761396
 - https://openalex.org/W3135161291
 - https://openalex.org/W3135687004
 - https://openalex.org/W3160787014
 - https://openalex.org/W3164502480
 - https://openalex.org/W3183181153
 - https://openalex.org/W3189749656
 - https://openalex.org/W3202938905
 - https://openalex.org/W3212261171
 - https://openalex.org/W4200304551
 - https://openalex.org/W4211006202
 - https://openalex.org/W4220762623
 - https://openalex.org/W4220808368
 - https://openalex.org/W4225131103
 - https://openalex.org/W4281758017
 - https://openalex.org/W4283462116
 - https://openalex.org/W4295763117
 - https://openalex.org/W4307511253
 - https://openalex.org/W80047294