Published March 7, 2021 | Version v1
Publication Open

Impact of seasonality and malaria control interventions on Anopheles density and species composition from three areas of Uganda with differing malaria endemicity

Creators

  • 1. Infectious Diseases Research Collaboration
  • 2. Makerere University
  • 3. London School of Hygiene & Tropical Medicine
  • 4. Durham University
  • 5. Institute for Health Metrics and Evaluation
  • 6. University of Washington
  • 7. University of California, San Francisco
  • 8. Liverpool School of Tropical Medicine

Description

Abstract Background Long-lasting insecticidal nets (LLINs) and indoor residual spraying (IRS) are the malaria control interventions primarily responsible for reductions in transmission intensity across sub-Saharan Africa. These interventions, however, may have differential impact on Anopheles species composition and density. This study examined the changing pattern of Anopheles species in three areas of Uganda with markedly different transmission intensities and different levels of vector control. Methods From October 2011 to June 2016 mosquitoes were collected monthly using CDC light traps from 100 randomly selected households in three areas: Walukuba (low transmission), Kihihi (moderate transmission) and Nagongera (high transmission). LLINs were distributed in November 2013 in Walukuba and Nagongera and in June 2014 in Kihihi. IRS was implemented only in Nagongera, with three rounds of bendiocarb delivered between December 2014 and June 2015. Mosquito species were identified morphologically and by PCR (Polymerase Chain Reaction). Results In Walukuba, LLIN distribution was associated with a decline in Anopheles funestus vector density (0.07 vs 0.02 mosquitoes per house per night, density ratio [DR] 0.34, 95% CI: 0.18–0.65, p = 0.001), but not Anopheles gambiae sensu stricto ( s.s.) nor Anopheles arabiensis . In Kihihi, over 98% of mosquitoes were An. gambiae s.s . and LLIN distribution was associated with a decline in An. gambiae s.s. vector density (4.00 vs 2.46, DR 0.68, 95% CI: 0.49–0.94, p = 0.02). In Nagongera, the combination of LLINs and multiple rounds of IRS was associated with almost complete elimination of An. gambiae s.s. (28.0 vs 0.17, DR 0.004, 95% CI: 0.002–0.009, p < 0.001), and An. funestus sensu lato ( s.l .) (3.90 vs 0.006, DR 0.001, 95% CI: 0.0005–0.004, p < 0.001), with a less pronounced decline in An. arabiensis (9.18 vs 2.00, DR 0.15 95% CI: 0.07–0.33, p < 0.001) . Conclusions LLIN distribution was associated with reductions in An. funestus s.l. in the lowest transmission site and An. gambiae s.s. in the moderate transmission site. In the highest transmission site, a combination of LLINs and multiple rounds of IRS was associated with the near collapse of An. gambiae s.s. and An. funestus s.l. Following IRS, An. arabiensis , a behaviourally resilient vector, became the predominant species, which may have implications for malaria vector control activities. Development of interventions targeted at outdoor biting remains a priority.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

نبذة مختصرة الناموسيات طويلة الأمد والرش الموضعي للأماكن المغلقة هي تدخلات مكافحة الملاريا المسؤولة في المقام الأول عن الحد من كثافة انتقال العدوى في جميع أنحاء أفريقيا جنوب الصحراء الكبرى. ومع ذلك، قد يكون لهذه التدخلات تأثير تفاضلي على تكوين أنواع الأنوفيلة وكثافتها. درست هذه الدراسة النمط المتغير لأنواع الأنوفيلة في ثلاث مناطق من أوغندا مع شدة انتقال مختلفة بشكل ملحوظ ومستويات مختلفة من مكافحة ناقلات الأمراض. تم جمع البعوض شهريًا من أكتوبر 2011 إلى يونيو 2016 باستخدام مصائد ضوء مراكز السيطرة على الأمراض والوقاية منها من 100 أسرة تم اختيارها عشوائيًا في ثلاث مناطق: والوكوبا (انتقال منخفض) وكيهيهي (انتقال معتدل) وناجونجيرا (انتقال مرتفع). تم توزيع الناموسيات طويلة المفعول في نوفمبر 2013 في والوكوبا وناجونجيرا وفي يونيو 2014 في كيهيهي. تم تنفيذ مصلحة الضرائب الأمريكية فقط في ناجونجيرا، حيث تم تسليم ثلاث جولات من البنديوكارب بين ديسمبر 2014 ويونيو 2015. تم تحديد أنواع البعوض من الناحية الشكلية ومن خلال تفاعل البوليميراز المتسلسل (PCR). النتائج في والوكوبا، ارتبط توزيع LLIN بانخفاض في كثافة ناقلات Anopheles funestus (0.07 مقابل 0.02 بعوض لكل منزل في الليلة، ونسبة الكثافة [DR] 0.34، 95 ٪ CI: 0.18-0.65، p = 0.001)، ولكن ليس Anopheles gambiae senseu stricto (s.s.) ولا Anopheles arabiensis . في كيهيهي، كان أكثر من 98 ٪ من البعوض من فصيلة الناموسيات الغامبية، وكان توزيع الناموسيات LLIN مرتبطًا بانخفاض في كثافة ناقلات الناموسيات الغامبية (4.00 مقابل 2.46، DR 0.68، 95 ٪ CI: 0.49–0.94، P = 0.02). في ناجونجيرا، ارتبط الجمع بين LLINs وجولات متعددة من مصلحة الضرائب الأمريكية بالقضاء الكامل تقريبًا على An. gambiae s.s (28.0 مقابل 0.17، DR 0.004، 95 ٪ CI: 0.002-0.009، p < 0.001)، و An. funestus sensu lato (s.l.) (3.90 مقابل 0.006، DR 0.001، 95 ٪ CI: 0.0005-0.004، p < 0.001)، مع انخفاض أقل وضوحًا في An. arabiensis (9.18 مقابل 2.00، DR 0.15 95 ٪ CI: 0.07–0.33، p < 0.001) . ارتبط توزيع LLIN بتخفيضات في An. funestus s.l. في أدنى موقع انتقال و An. gambiae s.s. في موقع الإرسال المعتدل. في أعلى موقع انتقال، ارتبط مزيج من الناموسيات طويلة المفعول وجولات متعددة من دائرة الإيرادات الداخلية بالانهيار الوشيك لـ An. gambiae s.s. and An. funestus s.l. بعد دائرة الإيرادات الداخلية، أصبح An. arabiensis ، وهو ناقل مرن سلوكياً، الأنواع السائدة، والتي قد يكون لها آثار على أنشطة مكافحة ناقلات الملاريا. لا يزال تطوير التدخلات التي تستهدف العض في الهواء الطلق يمثل أولوية.

Translated Description (French)

Résumé Contexte Les moustiquaires insecticides de longue durée (MILD) et la pulvérisation à effet rémanent à l'intérieur des habitations (PRI) sont les interventions de lutte contre le paludisme principalement responsables de la réduction de l'intensité de la transmission en Afrique subsaharienne. Ces interventions, cependant, peuvent avoir un impact différentiel sur la composition et la densité des espèces d'anophèles. Cette étude a examiné le modèle changeant des espèces d'anophèles dans trois régions de l'Ouganda avec des intensités de transmission nettement différentes et des niveaux différents de lutte antivectorielle. Méthodes D'octobre 2011 à juin 2016, les moustiques ont été collectés mensuellement à l'aide de pièges à lumière CDC auprès de 100 ménages sélectionnés au hasard dans trois zones : Walukuba (transmission faible), Kihihi (transmission modérée) et Nagongera (transmission élevée). Les MILD ont été distribuées en novembre 2013 à Walukuba et Nagongera et en juin 2014 à Kihihi. L'IRS n'a été mis en œuvre qu'à Nagongera, avec trois séries de bendiocarbe livrées entre décembre 2014 et juin 2015. Les espèces de moustiques ont été identifiées morphologiquement et par PCR (Polymerase Chain Reaction). Résultats À Walukuba, la distribution des MILD a été associée à une diminution de la densité des vecteurs d'Anopheles funestus (0,07 vs 0,02 moustiques par maison et par nuit, rapport de densité [DR] 0,34, IC à 95 % : 0,18-0,65, p = 0,001), mais pas Anopheles gambiae sensu stricto ( s.s.) ni Anopheles arabiensis . Dans Kihihi, plus de 98 % des moustiques étaient An. gambiae s.s et la distribution des MILD était associée à une diminution de la densité vectorielle d'An. gambiae s.s. (4,00 vs 2,46, DR 0,68, IC à 95 % : 0,49-0,94, p = 0,02). À Nagongera, la combinaison de MILD et de plusieurs séries de SII a été associée à une élimination presque complète d'An. gambiae s.s. (28,0 vs 0,17, DR 0,004, IC à 95 % : 0,002-0,009, p < 0,001) et d'An. funestus sensu lato ( s.l.) (3,90 vs 0,006, DR 0,001, IC à 95 % : 0,0005-0,004, p < 0,001), avec une baisse moins prononcée d'An. arabiensis (9,18 vs 2,00, DR 0,15, IC à 95 % : 0,07-0,33, p < 0,001) . Conclusions La distribution de MILD a été associée à des réductions de An. funestus s.l. dans le site de transmission le plus bas et de An. gambiae s.s. dans le site de transmission modérée. Dans le site de transmission le plus élevé, une combinaison de MILD et de plusieurs cycles de PID a été associée au quasi-effondrement d'An. gambiae s.s. et d'An. funestus s.l. Après le PID, An. arabiensis, un vecteur résilient sur le plan comportemental, est devenu l'espèce prédominante, ce qui peut avoir des implications pour les activités de lutte contre les vecteurs du paludisme. Le développement d'interventions ciblées sur les morsures en plein air reste une priorité.

Translated Description (Spanish)

Resumen Antecedentes Los mosquiteros insecticidas de larga duración (LLIN, por sus siglas en inglés) y la fumigación residual en interiores (IRS, por sus siglas en inglés) son las intervenciones de control de la malaria responsables principalmente de las reducciones en la intensidad de la transmisión en el África subsahariana. Sin embargo, estas intervenciones pueden tener un impacto diferencial en la composición y densidad de las especies de Anopheles. Este estudio examinó el patrón cambiante de las especies de Anopheles en tres áreas de Uganda con intensidades de transmisión marcadamente diferentes y diferentes niveles de control de vectores. Métodos Desde octubre de 2011 hasta junio de 2016, los mosquitos se recolectaron mensualmente utilizando trampas de luz de los CDC de 100 hogares seleccionados al azar en tres áreas: Walukuba (baja transmisión), Kihihi (transmisión moderada) y Nagongera (alta transmisión). Los LLIN se distribuyeron en noviembre de 2013 en Walukuba y Nagongera y en junio de 2014 en Kihihi. IRS se implementó solo en Nagongera, con tres rondas de bendiocarb entregadas entre diciembre de 2014 y junio de 2015. Las especies de mosquitos se identificaron morfológicamente y por PCR (reacción en cadena de la polimerasa). Resultados En Walukuba, la distribución de LLIN se asoció con una disminución en la densidad del vector Anopheles funestus (0.07 vs 0.02 mosquitos por casa por noche, relación de densidad [DR] 0.34, IC del 95%: 0.18-0.65, p = 0.001), pero no Anopheles gambiae sensu stricto ( s.s.) ni Anopheles arabiensis . En Kihihi, más del 98% de los mosquitos eran An. gambiae s.s. y la distribución de LLIN se asoció con una disminución en la densidad del vector An. gambiae s.s. (4.00 vs 2.46, DR 0.68, 95% CI: 0.49–0.94, p = 0.02). En Nagongera, la combinación de LLIN y múltiples rondas de IRS se asoció con la eliminación casi completa de An. gambiae s.s. (28.0 vs 0.17, DR 0.004, IC 95%: 0.002-0.009, p < 0.001), y An. funestus sensu lato ( s.l.) (3.90 vs 0.006, DR 0.001, IC 95%: 0.0005-0.004, p < 0.001), con una disminución menos pronunciada en An. arabiensis (9.18 vs 2.00, DR 0.15 IC 95%: 0.07-0.33, p < 0.001) . Conclusiones La distribución LLIN se asoció con reducciones en An. funestus s.l. en el sitio de transmisión más bajo y An. gambiae s.s. en el sitio de transmisión moderado. En el sitio de transmisión más alto, una combinación de LLIN y múltiples rondas de IRS se asoció con el casi colapso de An. gambiae s.s. y An. funestus s.l. Después de IRS, An. arabiensis, un vector conductualmente resistente, se convirtió en la especie predominante, lo que puede tener implicaciones para las actividades de control de vectores de malaria. El desarrollo de intervenciones dirigidas a morder al aire libre sigue siendo una prioridad.

Files

s12936-021-03675-5.pdf

Files (2.8 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:13c2f8c58a2cb0b90af3a4dc6bd5e295
2.8 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
تأثير التدخلات الموسمية ومكافحة الملاريا على كثافة الأنوفيلة وتكوين الأنواع من ثلاث مناطق في أوغندا ذات توطن ملاريا مختلف
Translated title (French)
Impact des interventions de saisonnalité et de lutte contre le paludisme sur la densité des anophèles et la composition des espèces dans trois régions de l'Ouganda où l'endémicité du paludisme diffère
Translated title (Spanish)
Impacto de las intervenciones de estacionalidad y control de la malaria en la densidad de Anopheles y la composición de las especies de tres áreas de Uganda con diferente endemicidad de la malaria

Identifiers

Other
https://openalex.org/W3115857907
DOI
10.1186/s12936-021-03675-5

Is supplement to
https://openalex.org/W3103815345 (Other)
https://openalex.org/W2401597938 (Other)
https://openalex.org/W2314435162 (Other)
https://openalex.org/W2197058546 (Other)
https://openalex.org/W2151087339 (Other)
https://openalex.org/W2115907339 (Other)
https://openalex.org/W2109836863 (Other)
https://openalex.org/W2094761754 (Other)
https://openalex.org/W2062155365 (Other)
https://openalex.org/W1994108690 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Uganda

References

  • https://openalex.org/W118296865
  • https://openalex.org/W1556470074
  • https://openalex.org/W1633771267
  • https://openalex.org/W1729017034
  • https://openalex.org/W1831100553
  • https://openalex.org/W1979540468
  • https://openalex.org/W1986931855
  • https://openalex.org/W1990110846
  • https://openalex.org/W1997390882
  • https://openalex.org/W2062328873
  • https://openalex.org/W2063076911
  • https://openalex.org/W2064261657
  • https://openalex.org/W2084527344
  • https://openalex.org/W2087246054
  • https://openalex.org/W2097193216
  • https://openalex.org/W2102869476
  • https://openalex.org/W2103227318
  • https://openalex.org/W2103610338
  • https://openalex.org/W2105940695
  • https://openalex.org/W2107812735
  • https://openalex.org/W2109109653
  • https://openalex.org/W2111238253
  • https://openalex.org/W2112757949
  • https://openalex.org/W2115159421
  • https://openalex.org/W2118149702
  • https://openalex.org/W2118767178
  • https://openalex.org/W2119684348
  • https://openalex.org/W2121879370
  • https://openalex.org/W2123760223
  • https://openalex.org/W2127249471
  • https://openalex.org/W2130958622
  • https://openalex.org/W2130960762
  • https://openalex.org/W2141834875
  • https://openalex.org/W2144676553
  • https://openalex.org/W2145891164
  • https://openalex.org/W2147851766
  • https://openalex.org/W2150360884
  • https://openalex.org/W2151579550
  • https://openalex.org/W2152721536
  • https://openalex.org/W2155506452
  • https://openalex.org/W2157595233
  • https://openalex.org/W2158140165
  • https://openalex.org/W2158169569
  • https://openalex.org/W2171964994
  • https://openalex.org/W2252561005
  • https://openalex.org/W2290912078
  • https://openalex.org/W2296097999
  • https://openalex.org/W2339252276
  • https://openalex.org/W2414887958
  • https://openalex.org/W2517961452
  • https://openalex.org/W2563255845
  • https://openalex.org/W2618410944
  • https://openalex.org/W2797645890
  • https://openalex.org/W2898620768
  • https://openalex.org/W2900060701
  • https://openalex.org/W2961018688
  • https://openalex.org/W2998198952
  • https://openalex.org/W3011903797
  • https://openalex.org/W3016380391
  • https://openalex.org/W3022210435