3D organization of regulatory elements for transcriptional regulation in Arabidopsis
Creators
- 1. Huazhong Agricultural University
 - 2. Chinese Academy of Agricultural Sciences
 - 3. Southern University of Science and Technology
 
Description
Although spatial organization of compartments and topologically associating domains at large scale is relatively well studied, the spatial organization of regulatory elements at fine scale is poorly understood in plants.Here we perform high-resolution chromatin interaction analysis using paired-end tag sequencing approach. We map chromatin interactions tethered with RNA polymerase II and associated with heterochromatic, transcriptionally active, and Polycomb-repressive histone modifications in Arabidopsis. Analysis of the regulatory repertoire shows that distal active cis-regulatory elements are linked to their target genes through long-range chromatin interactions with increased expression of the target genes, while poised cis-regulatory elements are linked to their target genes through long-range chromatin interactions with depressed expression of the target genes. Furthermore, we demonstrate that transcription factor MYC2 is critical for chromatin spatial organization, and propose that MYC2 occupancy and MYC2-mediated chromatin interactions coordinately facilitate transcription within the framework of 3D chromatin architecture. Analysis of functionally related gene-defined chromatin connectivity networks reveals that genes implicated in flowering-time control are functionally compartmentalized into separate subdomains via their spatial activity in the leaf or shoot apical meristem, linking active mark- or Polycomb-repressive mark-associated chromatin conformation to coordinated gene expression.The results reveal that the regulation of gene transcription in Arabidopsis is not only by linear juxtaposition, but also by long-range chromatin interactions. Our study uncovers the fine scale genome organization of Arabidopsis and the potential roles of such organization in orchestrating transcription and development.
Translated Descriptions
Translated Description (Arabic)
على الرغم من أن التنظيم المكاني للمقصورات والمجالات المرتبطة طوبولوجيًا على نطاق واسع قد تمت دراستها جيدًا نسبيًا، إلا أن التنظيم المكاني للعناصر التنظيمية على نطاق دقيق غير مفهوم جيدًا في النباتات. هنا نقوم بإجراء تحليل تفاعل الكروماتين عالي الدقة باستخدام نهج تسلسل العلامات المزدوجة. نقوم بتخطيط تفاعلات الكروماتين المرتبطة ببوليميراز الحمض النووي الريبي 2 والمرتبطة بتعديلات الهيستون غير المتجانسة، والنشطة من حيث النسخ، والمثبطة للهيستون في الأرابيدوبسيس. يُظهر تحليل الذخيرة التنظيمية أن العناصر التنظيمية البعيدة النشطة مرتبطة بجيناتها المستهدفة من خلال تفاعلات الكروماتين طويلة المدى مع زيادة التعبير عن الجينات المستهدفة، بينما ترتبط العناصر التنظيمية البعيدة المدى بجيناتها المستهدفة من خلال تفاعلات الكروماتين طويلة المدى مع التعبير المكتئب عن الجينات المستهدفة. علاوة على ذلك، نثبت أن عامل النسخ MYC2 أمر بالغ الأهمية للتنظيم المكاني للكروماتين، ونقترح أن إشغال MYC2 وتفاعلات الكروماتين بوساطة MYC2 تسهل النسخ بشكل منسق في إطار بنية الكروماتين ثلاثية الأبعاد. يكشف تحليل شبكات اتصال الكروماتين المحددة بالجينات ذات الصلة وظيفيًا أن الجينات المتورطة في التحكم في وقت الإزهار يتم تجزئتها وظيفيًا إلى نطاقات فرعية منفصلة عبر نشاطها المكاني في الورقة أو تبادل إطلاق النار القمي، وربط تشكيل الكروماتين المرتبط بالعلامة النشطة أو البوليكومب المرتبط بالعلامة بالتعبير الجيني المنسق. وتكشف النتائج أن تنظيم النسخ الجيني في الأرابيدوبسيس ليس فقط عن طريق التجاور الخطي، ولكن أيضًا عن طريق تفاعلات الكروماتين طويلة المدى. تكشف دراستنا عن تنظيم الجينوم الدقيق لأرابيدوبسيس والأدوار المحتملة لمثل هذه المنظمة في تنسيق النسخ والتطوير.Translated Description (French)
Bien que l'organisation spatiale des compartiments et des domaines d'association topologique à grande échelle soit relativement bien étudiée, l'organisation spatiale des éléments régulateurs à petite échelle est mal comprise chez les plantes. Ici, nous effectuons une analyse d'interaction de la chromatine à haute résolution en utilisant une approche de séquençage des étiquettes à extrémité appariée. Nous cartographions les interactions de la chromatine liées à l'ARN polymérase II et associées à des modifications des histones hétérochromatiques, transcriptionnellement actives et polycombo-répressives chez Arabidopsis. L'analyse du répertoire réglementaire montre que les éléments cis-régulateurs actifs distaux sont liés à leurs gènes cibles par des interactions chromatiniennes à longue portée avec une expression accrue des gènes cibles, tandis que les éléments cis-régulateurs équilibrés sont liés à leurs gènes cibles par des interactions chromatiniennes à longue portée avec une expression déprimée des gènes cibles. De plus, nous démontrons que le facteur de transcription MYC2 est critique pour l'organisation spatiale de la chromatine et proposons que l'occupation de MYC2 et les interactions de la chromatine médiées par MYC2 facilitent de manière coordonnée la transcription dans le cadre de l'architecture de la chromatine 3D. L'analyse des réseaux de connectivité de la chromatine définis par des gènes fonctionnellement liés révèle que les gènes impliqués dans le contrôle du temps de floraison sont fonctionnellement compartimentés en sous-domaines distincts via leur activité spatiale dans le méristème apical des feuilles ou des pousses, reliant la conformation active de la chromatine associée au marquage ou au marquage répressif de Polycomb à l'expression coordonnée des gènes. Les résultats révèlent que la régulation de la transcription des gènes chez Arabidopsis ne se fait pas seulement par juxtaposition linéaire, mais également par interactions de la chromatine à longue distance. Notre étude révèle l'organisation du génome à l'échelle fine d'Arabidopsis et les rôles potentiels d'une telle organisation dans l'orchestration de la transcription et du développement.Translated Description (Spanish)
Aunque la organización espacial de los compartimentos y los dominios de asociación topológica a gran escala está relativamente bien estudiada, la organización espacial de los elementos reguladores a escala fina es poco conocida en las plantas. Aquí realizamos un análisis de interacción de cromatina de alta resolución utilizando el enfoque de secuenciación de etiquetas de extremos emparejados. Mapeamos las interacciones de la cromatina atadas con la ARN polimerasa II y asociadas con modificaciones de histonas heterocromáticas, transcripcionalmente activas y represivas de Polycomb en Arabidopsis. El análisis del repertorio regulador muestra que los elementos reguladores cis activos distales están vinculados a sus genes diana a través de interacciones de cromatina de largo alcance con una mayor expresión de los genes diana, mientras que los elementos reguladores cis equilibrados están vinculados a sus genes diana a través de interacciones de cromatina de largo alcance con expresión deprimida de los genes diana. Además, demostramos que el factor de transcripción MYC2 es fundamental para la organización espacial de la cromatina y proponemos que la ocupación de MYC2 y las interacciones de la cromatina mediadas por MYC2 facilitan coordinadamente la transcripción en el marco de la arquitectura de la cromatina 3D. El análisis de las redes de conectividad de cromatina definidas por genes funcionalmente relacionadas revela que los genes implicados en el control del tiempo de floración se compartimentan funcionalmente en subdominios separados a través de su actividad espacial en el meristemo apical de la hoja o el brote, vinculando la conformación de la cromatina asociada a la marca activa o la marca represiva de Polycomb con la expresión génica coordinada. Los resultados revelan que la regulación de la transcripción génica en Arabidopsis no solo es por yuxtaposición lineal, sino también por interacciones de cromatina de largo alcance. Nuestro estudio descubre la organización del genoma a pequeña escala de Arabidopsis y los posibles roles de dicha organización en la orquestación de la transcripción y el desarrollo.Files
      
        s13059-023-03018-4.pdf
        
      
    
    
      
        Files
         (7.0 MB)
        
      
    
    | Name | Size | Download all | 
|---|---|---|
| 
          
          md5:35d3b5cf0a9fe7bda1ec0547af4ee00b
           | 
        
        7.0 MB | Preview Download | 
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
 - تنظيم ثلاثي الأبعاد للعناصر التنظيمية للتنظيم النصي في أرابيدوبسيس
 - Translated title (French)
 - Organisation 3D des éléments de régulation pour la régulation transcriptionnelle chez Arabidopsis
 - Translated title (Spanish)
 - Organización 3D de elementos reguladores para la regulación transcripcional en Arabidopsis
 
Identifiers
- Other
 - https://openalex.org/W4385635529
 - DOI
 - 10.1186/s13059-023-03018-4
 
            
              References
            
          
        - https://openalex.org/W1859117663
 - https://openalex.org/W1965863160
 - https://openalex.org/W1966794959
 - https://openalex.org/W1970962188
 - https://openalex.org/W1973062929
 - https://openalex.org/W1975920666
 - https://openalex.org/W1980980040
 - https://openalex.org/W1986544564
 - https://openalex.org/W1987371782
 - https://openalex.org/W2011463791
 - https://openalex.org/W2018658338
 - https://openalex.org/W2031057223
 - https://openalex.org/W2032352727
 - https://openalex.org/W2044826047
 - https://openalex.org/W2047858731
 - https://openalex.org/W2056482755
 - https://openalex.org/W2066672169
 - https://openalex.org/W2066767232
 - https://openalex.org/W2074588926
 - https://openalex.org/W2082912595
 - https://openalex.org/W2090037139
 - https://openalex.org/W2093146349
 - https://openalex.org/W2103017472
 - https://openalex.org/W2103441770
 - https://openalex.org/W2108234281
 - https://openalex.org/W2116147219
 - https://openalex.org/W2123589780
 - https://openalex.org/W2125910575
 - https://openalex.org/W2130888090
 - https://openalex.org/W2131400912
 - https://openalex.org/W2133727333
 - https://openalex.org/W2136430672
 - https://openalex.org/W2137784504
 - https://openalex.org/W2141545183
 - https://openalex.org/W2156447791
 - https://openalex.org/W2162787150
 - https://openalex.org/W2163428443
 - https://openalex.org/W2175465286
 - https://openalex.org/W2185693210
 - https://openalex.org/W2195190137
 - https://openalex.org/W2222531233
 - https://openalex.org/W2267962174
 - https://openalex.org/W2303393194
 - https://openalex.org/W2397143686
 - https://openalex.org/W2481029670
 - https://openalex.org/W2510875395
 - https://openalex.org/W2519241029
 - https://openalex.org/W2523285811
 - https://openalex.org/W2530292798
 - https://openalex.org/W2600121124
 - https://openalex.org/W2694038906
 - https://openalex.org/W2722642526
 - https://openalex.org/W2747655851
 - https://openalex.org/W2768603011
 - https://openalex.org/W2770852695
 - https://openalex.org/W2782190517
 - https://openalex.org/W2786541194
 - https://openalex.org/W2790251212
 - https://openalex.org/W2790693735
 - https://openalex.org/W2800914998
 - https://openalex.org/W2801885583
 - https://openalex.org/W2807993805
 - https://openalex.org/W2891495337
 - https://openalex.org/W2898577086
 - https://openalex.org/W2914451236
 - https://openalex.org/W2920879405
 - https://openalex.org/W2938430719
 - https://openalex.org/W2942098954
 - https://openalex.org/W2945038365
 - https://openalex.org/W2945220048
 - https://openalex.org/W2949631739
 - https://openalex.org/W2951184828
 - https://openalex.org/W2951912016
 - https://openalex.org/W2952372533
 - https://openalex.org/W2952763207
 - https://openalex.org/W2963347990
 - https://openalex.org/W2963429601
 - https://openalex.org/W2964849163
 - https://openalex.org/W2965536174
 - https://openalex.org/W2967697632
 - https://openalex.org/W2972175853
 - https://openalex.org/W2972909971
 - https://openalex.org/W3022107839
 - https://openalex.org/W3022703855
 - https://openalex.org/W3028625379
 - https://openalex.org/W3034765448
 - https://openalex.org/W3112600195
 - https://openalex.org/W3120273158
 - https://openalex.org/W3122921488
 - https://openalex.org/W3132562206
 - https://openalex.org/W3139292712
 - https://openalex.org/W3163970006
 - https://openalex.org/W3164567439
 - https://openalex.org/W3168571452
 - https://openalex.org/W4206545746
 - https://openalex.org/W4210779452
 - https://openalex.org/W4210944768
 - https://openalex.org/W4224241766
 - https://openalex.org/W4289260940
 - https://openalex.org/W4296785489
 - https://openalex.org/W4366242882
 - https://openalex.org/W4385635529