Published February 2, 2023
| Version v1
Publication
Open
Suprapontine Structures Modulate Brainstem and Spinal Networks
Creators
- 1. Scuola Internazionale Superiore di Studi Avanzati
- 2. Austral University
- 3. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
- 4. University of Udine
Description
Abstract Several spinal motor output and essential rhythmic behaviors are controlled by supraspinal structures, although their contribution to neuronal networks for respiration and locomotion at birth still requires better characterization. As preparations of isolated brainstem and spinal networks only focus on local circuitry, we introduced the in vitro central nervous system (CNS) from neonatal rodents to simultaneously record a stable respiratory rhythm from both cervical and lumbar ventral roots (VRs). Electrical pulses supplied to multiple sites of brainstem evoked distinct VR responses with staggered onset in the rostro-caudal direction. Stimulation of ventrolateral medulla (VLM) resulted in higher events from homolateral VRs. Stimulating a lumbar dorsal root (DR) elicited responses even from cervical VRs, albeit small and delayed, confirming functional ascending pathways. Oximetric assessments detected optimal oxygen levels on brainstem and cortical surfaces, and histological analysis of internal brain structures indicated preserved neuron viability without astrogliosis. Serial ablations showed precollicular decerebration reducing respiratory burst duration and frequency and diminishing the area of lumbar DR and VR potentials elicited by DR stimulation, while pontobulbar transection increased the frequency and duration of respiratory bursts. Keeping legs attached allows for expressing a respiratory rhythm during hindlimb stimulation. Trains of pulses evoked episodes of fictive locomotion (FL) when delivered to VLM or to a DR, the latter with a slightly better FL than in isolated cords. In summary, suprapontine centers regulate spontaneous respiratory rhythms, as well as electrically evoked reflexes and spinal network activity. The current approach contributes to clarifying modulatory brain influences on the brainstem and spinal microcircuits during development. Graphical Abstract Novel preparation of the entire isolated CNS from newborn rats unveils suprapontine modulation on brainstem and spinal networks. Preparation views (A) with and without legs attached (B). Successful fictive respiration occurs with fast dissection from P0-P2 rats (C). Decerebration speeds up respiratory rhythm (D) and reduces spinal reflexes derived from both ventral and dorsal lumbar roots (E).
Translated Descriptions
⚠️
This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%
Translated Description (Arabic)
الخلاصة يتم التحكم في العديد من المخرجات الحركية الشوكية والسلوكيات الإيقاعية الأساسية من خلال الهياكل فوق الشوكية، على الرغم من أن مساهمتها في الشبكات العصبية للتنفس والحركة عند الولادة لا تزال تتطلب توصيفًا أفضل. نظرًا لأن الاستعدادات لجذع الدماغ المعزول والشبكات الشوكية تركز فقط على الدوائر المحلية، فقد قدمنا الجهاز العصبي المركزي في المختبر (CNS) من القوارض الوليدة لتسجيل إيقاع تنفسي مستقر في وقت واحد من كل من الجذور البطنية العنقية والقطنية (VRs). أثارت النبضات الكهربائية الموردة إلى مواقع متعددة من جذع الدماغ استجابات مميزة للواقع الافتراضي مع بداية متداخلة في الاتجاه المنقاري الذيلي. أدى تحفيز النخاع البطني الوحشي (VLM) إلى أحداث أعلى من الواقع الافتراضي المتجانس. أثار تحفيز الجذر الظهري القطني (DR) استجابات حتى من الواقع الافتراضي لعنق الرحم، وإن كان صغيرًا ومتأخرًا، مما يؤكد المسارات الصاعدة الوظيفية. كشفت تقييمات قياس التأكسج عن مستويات أكسجين مثالية على جذع الدماغ والأسطح القشرية، وأشار التحليل النسيجي لهياكل الدماغ الداخلية إلى قابلية بقاء الخلايا العصبية المحفوظة بدون دباق نجمي. أظهرت عمليات الاستئصال التسلسلية استئصال الدماغ قبل الجريبات مما يقلل من مدة الاندفاع التنفسي وتواتره ويقلل من مساحة إمكانات DR و VR القطنية الناتجة عن تحفيز DR، في حين زاد استئصال البصلة الجسرية من تواتر ومدة الاندفاعات التنفسية. يسمح الحفاظ على الساقين ملتصقتين بالتعبير عن إيقاع الجهاز التنفسي أثناء تحفيز الطرف الخلفي. أثارت قطارات النبضات نوبات من الحركة الخيالية (FL) عند تسليمها إلى VLM أو إلى DR، وهذا الأخير مع FL أفضل قليلاً من الحبال المعزولة. باختصار، تنظم المراكز فوق الجسرية إيقاعات الجهاز التنفسي التلقائية، بالإضافة إلى ردود الفعل المستثارة كهربائيًا ونشاط الشبكة الشوكية. يساهم النهج الحالي في توضيح تأثيرات الدماغ المعدلة على جذع الدماغ والدوائر الدقيقة للعمود الفقري أثناء النمو. ملخص رسومي يكشف إعداد الرواية للجهاز العصبي المركزي المعزول بالكامل من الفئران حديثي الولادة عن تعديل فوق الجسر على جذع الدماغ والشبكات الشوكية. طرق عرض التحضير (أ) مع أو بدون الأرجل المرفقة (ب). يحدث التنفس الوهمي الناجح مع تشريح سريع من فئران P0 - P2 (C). يسرع نزع الدماغ من إيقاع الجهاز التنفسي (D) ويقلل من ردود الفعل الشوكية المستمدة من كل من الجذور القطنية البطنية والظهرية (E).Translated Description (French)
Résumé Plusieurs sorties motrices rachidiennes et comportements rythmiques essentiels sont contrôlés par des structures supraspinales, bien que leur contribution aux réseaux neuronaux pour la respiration et la locomotion à la naissance nécessite encore une meilleure caractérisation. Comme les préparations de réseaux isolés du tronc cérébral et de la colonne vertébrale ne se concentrent que sur les circuits locaux, nous avons introduit le système nerveux central (SNC) in vitro chez les rongeurs néonatals pour enregistrer simultanément un rythme respiratoire stable à partir des racines ventrales cervicales et lombaires (VR). Les impulsions électriques fournies à plusieurs sites du tronc cérébral évoquaient des réponses VR distinctes avec une apparition décalée dans la direction rostro-caudale. La stimulation de la médullaire ventrolatérale (VLM) a entraîné des événements plus élevés chez les VR homolatérales. La stimulation d'une racine dorsale lombaire (DR) a suscité des réponses même des RV cervicales, bien que petites et retardées, confirmant les voies ascendantes fonctionnelles. Les évaluations oxymétriques ont détecté des niveaux d'oxygène optimaux sur le tronc cérébral et les surfaces corticales, et l'analyse histologique des structures internes du cerveau a indiqué une viabilité neuronale préservée sans astrogliose. Les ablations en série ont montré une décérébration précolliculaire réduisant la durée et la fréquence des rafales respiratoires et diminuant l'aire des potentiels de DR et de VR lombaires provoqués par la stimulation DR, tandis que la transection pontobulbaire augmentait la fréquence et la durée des rafales respiratoires. Garder les jambes attachées permet d'exprimer un rythme respiratoire lors de la stimulation des membres postérieurs. Les trains d'impulsions évoquaient des épisodes de locomotion fictive (FL) lorsqu'ils étaient livrés à VLM ou à un DR, ce dernier avec un FL légèrement meilleur que dans les cordes isolées. En résumé, les centres suprapontins régulent les rythmes respiratoires spontanés, ainsi que les réflexes évoqués électriquement et l'activité du réseau rachidien. L'approche actuelle contribue à clarifier les influences modulatrices du cerveau sur les microcircuits du tronc cérébral et de la colonne vertébrale au cours du développement. Résumé graphique Une nouvelle préparation de l'ensemble du SNC isolé à partir de rats nouveau-nés dévoile une modulation suprapontine sur le tronc cérébral et les réseaux rachidiens. Vues de préparation (A) avec et sans pieds attachés (B). Une respiration fictive réussie se produit avec une dissection rapide de rats P0-P2 (C). La décérébration accélère le rythme respiratoire (D) et réduit les réflexes spinaux dérivés des racines lombaires ventrales et dorsales (E).Translated Description (Spanish)
Resumen Varias producciones motoras espinales y comportamientos rítmicos esenciales están controlados por estructuras supraespinales, aunque su contribución a las redes neuronales para la respiración y la locomoción al nacer aún requiere una mejor caracterización. Como las preparaciones de redes aisladas del tronco encefálico y la columna vertebral solo se centran en los circuitos locales, introdujimos el sistema nervioso central (SNC) in vitro de roedores neonatos para registrar simultáneamente un ritmo respiratorio estable de las raíces ventrales (VR) cervicales y lumbares. Los pulsos eléctricos suministrados a múltiples sitios del tronco encefálico provocaron distintas respuestas de RV con un inicio escalonado en la dirección rostro-caudal. La estimulación de la médula ventrolateral (VLM) dio como resultado eventos más altos de VR homolaterales. La estimulación de una raíz dorsal lumbar (DR) provocó respuestas incluso de las VR cervicales, aunque pequeñas y retrasadas, lo que confirma las vías ascendentes funcionales. Las evaluaciones oximétricas detectaron niveles óptimos de oxígeno en el tronco encefálico y las superficies corticales, y el análisis histológico de las estructuras cerebrales internas indicó una viabilidad neuronal preservada sin astrogliosis. Las ablaciones en serie mostraron una descerebración precolicular que redujo la duración y la frecuencia de las ráfagas respiratorias y disminuyó el área de los potenciales de DR y VR lumbares provocados por la estimulación de DR, mientras que la transección pontobulbar aumentó la frecuencia y la duración de las ráfagas respiratorias. Mantener las piernas unidas permite expresar un ritmo respiratorio durante la estimulación de las extremidades posteriores. Los trenes de pulsos evocaron episodios de locomoción ficticia (LF) cuando se entregaron a VLM o a un DR, este último con un LF ligeramente mejor que en cordones aislados. En resumen, los centros suprapontinos regulan los ritmos respiratorios espontáneos, así como los reflejos evocados eléctricamente y la actividad de la red espinal. El enfoque actual contribuye a aclarar las influencias moduladoras del cerebro en el tronco encefálico y los microcircuitos espinales durante el desarrollo. Resumen gráfico La nueva preparación de todo el SNC aislado de ratas recién nacidas revela la modulación suprapontina en el tronco encefálico y las redes espinales. Vistas de preparación (A) con y sin patas adjuntas (B). La respiración ficticia exitosa ocurre con la disección rápida de ratas P0-P2 (C). La descerebración acelera el ritmo respiratorio (D) y reduce los reflejos espinales derivados de las raíces lumbares ventrales y dorsales (E).Files
s10571-023-01321-z.pdf.pdf
Files
(17.8 MB)
| Name | Size | Download all |
|---|---|---|
|
md5:05e15e7a7350ed9672b6840108369893
|
17.8 MB | Preview Download |
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
- الهياكل فوق الجسرية تعدل جذع الدماغ والشبكات الشوكية
- Translated title (French)
- Les structures suprapontines modulent les réseaux du tronc cérébral et de la colonne vertébrale
- Translated title (Spanish)
- Las estructuras suprapontinas modulan el tronco encefálico y las redes espinales
Identifiers
- Other
- https://openalex.org/W4318960939
- DOI
- 10.1007/s10571-023-01321-z
References
- https://openalex.org/W110896063
- https://openalex.org/W115990906
- https://openalex.org/W1550754140
- https://openalex.org/W1589286039
- https://openalex.org/W1930405521
- https://openalex.org/W1934324141
- https://openalex.org/W1953111155
- https://openalex.org/W1966007005
- https://openalex.org/W1966545385
- https://openalex.org/W1971288017
- https://openalex.org/W1973391444
- https://openalex.org/W1976152770
- https://openalex.org/W1978913002
- https://openalex.org/W1979026904
- https://openalex.org/W1988948047
- https://openalex.org/W1991789183
- https://openalex.org/W1993036664
- https://openalex.org/W1994350750
- https://openalex.org/W1997718821
- https://openalex.org/W1998323190
- https://openalex.org/W2000304998
- https://openalex.org/W2002300685
- https://openalex.org/W2002721765
- https://openalex.org/W2005578381
- https://openalex.org/W2009002833
- https://openalex.org/W2009271917
- https://openalex.org/W2011783150
- https://openalex.org/W2013968041
- https://openalex.org/W2024644842
- https://openalex.org/W2029036884
- https://openalex.org/W2033836572
- https://openalex.org/W2040562562
- https://openalex.org/W2044853277
- https://openalex.org/W2045871563
- https://openalex.org/W2054580078
- https://openalex.org/W2054923385
- https://openalex.org/W2057056489
- https://openalex.org/W2059681878
- https://openalex.org/W2060497164
- https://openalex.org/W2066934895
- https://openalex.org/W2078450592
- https://openalex.org/W2085584878
- https://openalex.org/W2087805140
- https://openalex.org/W2087890883
- https://openalex.org/W2088361755
- https://openalex.org/W2090064141
- https://openalex.org/W2091829413
- https://openalex.org/W2091958685
- https://openalex.org/W2096423100
- https://openalex.org/W2102791908
- https://openalex.org/W2106751693
- https://openalex.org/W2115682148
- https://openalex.org/W2116119047
- https://openalex.org/W2117469871
- https://openalex.org/W2124862199
- https://openalex.org/W2125059632
- https://openalex.org/W2128446220
- https://openalex.org/W2131831394
- https://openalex.org/W2133759406
- https://openalex.org/W2146506622
- https://openalex.org/W2151945783
- https://openalex.org/W2154302661
- https://openalex.org/W2161691215
- https://openalex.org/W2172291471
- https://openalex.org/W2234934158
- https://openalex.org/W2294382068
- https://openalex.org/W2297467792
- https://openalex.org/W2334184164
- https://openalex.org/W2336930191
- https://openalex.org/W2395772087
- https://openalex.org/W2400885644
- https://openalex.org/W2411023918
- https://openalex.org/W2517407421
- https://openalex.org/W2882999515
- https://openalex.org/W2896396403
- https://openalex.org/W2898560358
- https://openalex.org/W2975940603
- https://openalex.org/W2980672318
- https://openalex.org/W850808623