The Arabidopsis APOLO and human UPAT sequence-unrelated long noncoding RNAs can modulate DNA and histone methylation machineries in plants
Creators
- 1. Instituto de Agrobiotecnología del Litoral
- 2. Centro Científico Tecnológico - Santa Fe
- 3. Institut des Sciences des Plantes de Paris Saclay
Description
RNA-DNA hybrid (R-loop)-associated long noncoding RNAs (lncRNAs), including the Arabidopsis lncRNA AUXIN-REGULATED PROMOTER LOOP (APOLO), are emerging as important regulators of three-dimensional chromatin conformation and gene transcriptional activity.Here, we show that in addition to the PRC1-component LIKE HETEROCHROMATIN PROTEIN 1 (LHP1), APOLO interacts with the methylcytosine-binding protein VARIANT IN METHYLATION 1 (VIM1), a conserved homolog of the mammalian DNA methylation regulator UBIQUITIN-LIKE CONTAINING PHD AND RING FINGER DOMAINS 1 (UHRF1). The APOLO-VIM1-LHP1 complex directly regulates the transcription of the auxin biosynthesis gene YUCCA2 by dynamically determining DNA methylation and H3K27me3 deposition over its promoter during the plant thermomorphogenic response. Strikingly, we demonstrate that the lncRNA UHRF1 Protein Associated Transcript (UPAT), a direct interactor of UHRF1 in humans, can be recognized by VIM1 and LHP1 in plant cells, despite the lack of sequence homology between UPAT and APOLO. In addition, we show that increased levels of APOLO or UPAT hamper VIM1 and LHP1 binding to YUCCA2 promoter and globally alter the Arabidopsis transcriptome in a similar manner.Collectively, our results uncover a new mechanism in which a plant lncRNA coordinates Polycomb action and DNA methylation through the interaction with VIM1, and indicates that evolutionary unrelated lncRNAs with potentially conserved structures may exert similar functions by interacting with homolog partners.
Translated Descriptions
Translated Description (Arabic)
تبرز الحمض النووي الريبي- الحمض النووي الهجين (R - LOOP) المرتبط بالحمض النووي الريبي الطويل غير المشفر (lncRNAs)، بما في ذلك حلقة المروج ARABIDOPSIS lncRNA AUXIN - REGULATED (APOLO)، كمنظمين مهمين لتشكيل الكروماتين ثلاثي الأبعاد ونشاط النسخ الجيني. هنا، نظهر أنه بالإضافة إلى مكون PRC1 مثل البروتين غير المتجانس 1 (LHP1)، يتفاعل APOLO مع متغير البروتين المرتبط بالميثيلسيتوزين في المثيلة 1 (VIM1)، وهو متجانس محفوظ لمنظم مثيلة الحمض النووي للثدييات UBIQUITIN - LIKE الذي يحتوي على PHD ونطاقات إصبع الخاتم 1 (UHRF1). ينظم مركب APOLO - VIM1 - LHP1 بشكل مباشر نسخ جين التخليق الحيوي للأوكسين YUCCA2 من خلال التحديد الديناميكي لميثيل الحمض النووي وترسيب H3K27me3 على معززه أثناء الاستجابة الحرارية للنبات. من اللافت للنظر أننا نثبت أن النسخة المرتبطة بالبروتين lncRNA UHRF1 (UPAT)، وهي متفاعل مباشر لـ UHRF1 في البشر، يمكن التعرف عليها بواسطة VIM1 و LHP1 في الخلايا النباتية، على الرغم من عدم وجود تماثل تسلسلي بين UPAT و APOLO. بالإضافة إلى ذلك، نظهر أن المستويات المتزايدة من APOLO أو UPAT تعيق ربط VIM1 و LHP1 بمروج YUCCA2 وتغيير نسخة Arabidopsis على مستوى العالم بطريقة مماثلة. بشكل جماعي، تكشف نتائجنا عن آلية جديدة ينسق فيها lncRNA النباتي عمل Polycomb و مثيلة الحمض النووي من خلال التفاعل مع VIM1، ويشير إلى أن lncRNAs التطورية غير ذات الصلة مع الهياكل المحفوظة المحتملة قد تمارس وظائف مماثلة من خلال التفاعل مع شركاء homolog.Translated Description (French)
Les ARN longs non codants (lncRNA)associés à l'hybride ARN-ADN (R-loop), y compris la BOUCLE PROMOTEUR régulée par l'auxine d'Arabidopsis (APOLO), apparaissent comme des régulateurs importants de la conformation de la chromatine tridimensionnelle et de l'activité transcriptionnelle des gènes. Ici, nous montrons qu'en plus du composant PRC1 COMME LA PROTÉINE 1 de l'HÉTÉROCHROMATINE (LHP1), APOLO interagit avec la VARIANTE DE LA protéine DE liaison À LA méthylcytosine dans LA MÉTHYLATION 1 (VIM1), un homologue conservé du régulateur de méthylation de l'ADN de mammifère UBIQUITINE-LIKE CONTENANT DES DOMAINES PHD ET RING FINGER 1 (UHRF1). Le complexe APOLO-VIM1-LHP1 régule directement la transcription du gène de biosynthèse des auxines YUCCA2 en déterminant dynamiquement la méthylation de l'ADN et le dépôt de H3K27me3 sur son promoteur pendant la réponse thermomorphogène de la plante. De manière frappante, nous démontrons que le lncRNA UHRF1 Protein Associated Transcript (UPAT), un interactif direct de UHRF1 chez l'homme, peut être reconnu par VIM1 et LHP1 dans les cellules végétales, malgré l'absence d'homologie de séquence entre UPAT et APOLO. En outre, nous montrons que des niveaux accrus d'APOLO ou d'UPAT entravent la liaison de VIM1 et de LHP1 au promoteur de YUCCA2 et modifient globalement le transcriptome d'Arabidopsis de manière similaire. Collectivement, nos résultats révèlent un nouveau mécanisme dans lequel un lncRNA végétal coordonne l'action de Polycomb et la méthylation de l'ADN par l'interaction avec VIM1, et indiquent que des lncRNA évolutifs non apparentés avec des structures potentiellement conservées peuvent exercer des fonctions similaires en interagissant avec des partenaires homologues.Translated Description (Spanish)
Los ARN no codificantes largos asociados a híbridos de ARN-ADN (bucle R) (ARNnc), incluido el BUCLE PROMOTOR REGULADO por AUXINA-ARNnc de Arabidopsis (APOLO), están surgiendo como reguladores importantes de la conformación tridimensional de la cromatina y la actividad transcripcional génica. Aquí, mostramos que, además del componente PRC1 COMO LA PROTEÍNA HETEROCROMATINA 1 (LHP1), APOLO interactúa con la VARIANTE de la proteína de unión a metilcitosina en la METILACIÓN 1 (VIM1), un homólogo conservado del regulador de la metilación del ADN de mamíferos UBIQUITIN-LIKE QUE CONTIENE PHD Y DOMINIOS DE DEDO ANULAR 1 (UHRF1). El complejo APOLO-VIM1-LHP1 regula directamente la transcripción del gen de biosíntesis de auxinas YUCCA2 mediante la determinación dinámica de la metilación del ADN y la deposición de H3K27me3 sobre su promotor durante la respuesta termomorfogénica de la planta. Sorprendentemente, demostramos que el transcrito asociado a la proteína lncRNA UHRF1 (UPAT), un interactuante directo de UHRF1 en humanos, puede ser reconocido por VIM1 y LHP1 en células vegetales, a pesar de la falta de homología de secuencia entre UPAT y APOLO. Además, mostramos que el aumento de los niveles de APOLO o UPAT obstaculiza la unión de VIM1 y LHP1 al promotor YUCCA2 y altera globalmente el transcriptoma de Arabidopsis de manera similar. Colectivamente, nuestros resultados descubren un nuevo mecanismo en el que un ARNnc de planta coordina la acción de Polycomb y la metilación del ADN a través de la interacción con VIM1, e indica que los ARNnc evolutivos no relacionados con estructuras potencialmente conservadas pueden ejercer funciones similares al interactuar con socios homólogos.Files
s13059-022-02750-7.pdf
Files
(4.5 MB)
Name | Size | Download all |
---|---|---|
md5:7966ce91a136f67fa18d50b29ee8670b
|
4.5 MB | Preview Download |
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
- يمكن للحمض النووي الريبي غير المشفر الطويل غير المرتبط بتسلسل Arabidopsis APOLO و UPAT البشري تعديل الحمض النووي وآليات مثيلة الهيستون في النباتات
- Translated title (French)
- Les longs ARN non codants non liés à la séquence de l'Arabidopsis APOLO et de l'UPAT humain peuvent moduler les machines de méthylation de l'ADN et des histones dans les plantes
- Translated title (Spanish)
- El APOLO de Arabidopsis y los ARN no codificantes largos no relacionados con la secuencia UPAT humana pueden modular las maquinarias de metilación de ADN e histonas en las plantas
Identifiers
- Other
- https://openalex.org/W4293677269
- DOI
- 10.1186/s13059-022-02750-7
References
- https://openalex.org/W1528728961
- https://openalex.org/W1546615793
- https://openalex.org/W1663994257
- https://openalex.org/W1842295300
- https://openalex.org/W1960142378
- https://openalex.org/W1964160223
- https://openalex.org/W1964271596
- https://openalex.org/W1964927969
- https://openalex.org/W1967064280
- https://openalex.org/W1967706132
- https://openalex.org/W1968466047
- https://openalex.org/W1975046046
- https://openalex.org/W1976799634
- https://openalex.org/W1978192207
- https://openalex.org/W1978733105
- https://openalex.org/W1979047127
- https://openalex.org/W1980741096
- https://openalex.org/W1984251741
- https://openalex.org/W1989128392
- https://openalex.org/W1992664147
- https://openalex.org/W2002900187
- https://openalex.org/W2005725751
- https://openalex.org/W2006696807
- https://openalex.org/W2016246105
- https://openalex.org/W2016813268
- https://openalex.org/W2017746652
- https://openalex.org/W2019525237
- https://openalex.org/W2020173141
- https://openalex.org/W2021983347
- https://openalex.org/W2026343134
- https://openalex.org/W2027583609
- https://openalex.org/W2031012791
- https://openalex.org/W2037586946
- https://openalex.org/W2041312254
- https://openalex.org/W2046069528
- https://openalex.org/W2059099579
- https://openalex.org/W2059592231
- https://openalex.org/W2059979506
- https://openalex.org/W2062893362
- https://openalex.org/W2065194989
- https://openalex.org/W2066511342
- https://openalex.org/W2069874249
- https://openalex.org/W2070062215
- https://openalex.org/W2070792578
- https://openalex.org/W2071496187
- https://openalex.org/W2075459950
- https://openalex.org/W2079632945
- https://openalex.org/W2080678518
- https://openalex.org/W2081805493
- https://openalex.org/W2083303488
- https://openalex.org/W2086561953
- https://openalex.org/W2087923515
- https://openalex.org/W2098952156
- https://openalex.org/W2100999894
- https://openalex.org/W2106134616
- https://openalex.org/W2107314112
- https://openalex.org/W2113643663
- https://openalex.org/W2113833115
- https://openalex.org/W2113880071
- https://openalex.org/W2114970231
- https://openalex.org/W2116122104
- https://openalex.org/W2123430325
- https://openalex.org/W2123921804
- https://openalex.org/W2123973342
- https://openalex.org/W2124799197
- https://openalex.org/W2127192982
- https://openalex.org/W2128438064
- https://openalex.org/W2131271579
- https://openalex.org/W2131612302
- https://openalex.org/W2134488586
- https://openalex.org/W2142745453
- https://openalex.org/W2148464879
- https://openalex.org/W2149206894
- https://openalex.org/W2150781472
- https://openalex.org/W2150943030
- https://openalex.org/W2152002853
- https://openalex.org/W2152105724
- https://openalex.org/W2154004239
- https://openalex.org/W2154241726
- https://openalex.org/W2155345038
- https://openalex.org/W2156183792
- https://openalex.org/W2156700158
- https://openalex.org/W2157660397
- https://openalex.org/W2163003877
- https://openalex.org/W2166975039
- https://openalex.org/W2167279371
- https://openalex.org/W2179438025
- https://openalex.org/W2237672314
- https://openalex.org/W2313088239
- https://openalex.org/W2341861303
- https://openalex.org/W2409236688
- https://openalex.org/W2462490406
- https://openalex.org/W2470764536
- https://openalex.org/W2473460605
- https://openalex.org/W2517540767
- https://openalex.org/W2547090345
- https://openalex.org/W2550084063
- https://openalex.org/W2606656439
- https://openalex.org/W2610240247
- https://openalex.org/W2619431501
- https://openalex.org/W2625171758
- https://openalex.org/W2749177415
- https://openalex.org/W2753147470
- https://openalex.org/W2774096656
- https://openalex.org/W2782517010
- https://openalex.org/W2806052382
- https://openalex.org/W2810779862
- https://openalex.org/W2884361791
- https://openalex.org/W2884673617
- https://openalex.org/W2897846122
- https://openalex.org/W2906567604
- https://openalex.org/W2908633943
- https://openalex.org/W2908981988
- https://openalex.org/W2912269007
- https://openalex.org/W2913346540
- https://openalex.org/W2936806933
- https://openalex.org/W2951824462
- https://openalex.org/W2997022986
- https://openalex.org/W2999589659
- https://openalex.org/W3008908091
- https://openalex.org/W3015237970
- https://openalex.org/W3016048825
- https://openalex.org/W3094258389
- https://openalex.org/W3135240906
- https://openalex.org/W3155160020
- https://openalex.org/W3173845817
- https://openalex.org/W4220892676
- https://openalex.org/W4226138081
- https://openalex.org/W4243210683
- https://openalex.org/W4293677269