Published February 7, 2019
| Version v1
Publication
Open
Recombination rate variation shapes barriers to introgression across butterfly genomes
- 1. University of Cambridge
- 2. University of York
- 3. Universidad del Rosario
Description
Hybridisation and introgression can dramatically alter the relationships among groups of species, leading to phylogenetic discordance across the genome and between populations. Introgression can also erode species differences over time, but selection against introgression at certain loci acts to maintain postmating species barriers. Theory predicts that species barriers made up of many loci throughout the genome should lead to a broad correlation between introgression and recombination rate, which determines the extent to which selection on deleterious foreign alleles will affect neutral alleles at physically linked loci. Here, we describe the variation in genealogical relationships across the genome among three species of Heliconius butterflies: H. melpomene (mel), H. cydno (cyd), and H. timareta (tim), using whole genomes of 92 individuals, and ask whether this variation can be explained by heterogeneous barriers to introgression. We find that species relationships vary predictably at the chromosomal scale. By quantifying recombination rate and admixture proportions, we then show that rates of introgression are predicted by variation in recombination rate. This implies that species barriers are highly polygenic, with selection acting against introgressed alleles across most of the genome. In addition, long chromosomes, which have lower recombination rates, produce stronger barriers on average than short chromosomes. Finally, we find a consistent difference between two species pairs on either side of the Andes, which suggests differences in the architecture of the species barriers. Our findings illustrate how the combined effects of hybridisation, recombination, and natural selection, acting at multitudes of loci over long periods, can dramatically sculpt the phylogenetic relationships among species.
Translated Descriptions
⚠️
This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%
Translated Description (Arabic)
يمكن أن يؤدي التهجين والانطواء إلى تغيير كبير في العلاقات بين مجموعات الأجناس، مما يؤدي إلى تنافر السلالات عبر الجينوم وبين السكان. يمكن أن يؤدي الانطواء أيضًا إلى تآكل الاختلافات بين الأنواع بمرور الوقت، ولكن الانتقاء ضد الانطواء في مواقع معينة يعمل على الحفاظ على حواجز الأنواع بعد التزاوج. تتنبأ النظرية بأن حواجز الأنواع المكونة من العديد من المواضع في جميع أنحاء الجينوم يجب أن تؤدي إلى علاقة واسعة بين الانطواء ومعدل إعادة التركيب، والذي يحدد مدى تأثير الانتقاء على الأليلات الأجنبية الضارة على الأليلات المحايدة في المواضع المرتبطة جسديًا. هنا، نصف التباين في العلاقات النسبوية عبر الجينوم بين ثلاثة أنواع من فراشات هيليكونيوس: H. melpomene (MEL) و H. cydno (Cyd) و H. timareta (TIM)، باستخدام جينومات كاملة من 92 فردًا، ونسأل ما إذا كان هذا التباين يمكن تفسيره بحواجز غير متجانسة أمام الانطواء. نجد أن العلاقات بين الأنواع تختلف بشكل متوقع على نطاق الكروموسومات. من خلال تحديد معدل إعادة التركيب ونسب الخلط، نظهر بعد ذلك أن معدلات الاندفاع يتم التنبؤ بها من خلال التباين في معدل إعادة التركيب. وهذا يعني أن حواجز الأنواع متعددة الجينات للغاية، حيث يعمل الانتقاء ضد الأليلات المتدخلة عبر معظم الجينوم. بالإضافة إلى ذلك، تنتج الكروموسومات الطويلة، التي لها معدلات إعادة تركيب أقل، حواجز أقوى في المتوسط من الكروموسومات القصيرة. وأخيرًا، نجد اختلافًا ثابتًا بين زوجين من الأنواع على جانبي جبال الأنديز، مما يشير إلى وجود اختلافات في بنية حواجز الأنواع. توضح النتائج التي توصلنا إليها كيف يمكن للآثار المشتركة للتهجين وإعادة التركيب والانتقاء الطبيعي، التي تعمل في العديد من المواضع على مدى فترات طويلة، أن تنحت بشكل كبير العلاقات الوراثية بين الأنواع.Translated Description (French)
L'hybridation et l'introgression peuvent modifier considérablement les relations entre les groupes d'espèces, entraînant une discordance phylogénétique entre le génome et entre les populations. L'introgression peut également éroder les différences entre les espèces au fil du temps, mais la sélection contre l'introgression à certains loci agit pour maintenir les barrières entre les espèces après l'accouplement. La théorie prédit que les barrières d'espèces composées de nombreux loci à travers le génome devraient conduire à une large corrélation entre l'introgression et le taux de recombinaison, ce qui détermine dans quelle mesure la sélection sur des allèles étrangers délétères affectera les allèles neutres aux loci physiquement liés. Ici, nous décrivons la variation des relations généalogiques à travers le génome entre trois espèces de papillons Heliconius : H. melpomene (mel), H. cydno (cyd) et H. timareta (tim), en utilisant des génomes entiers de 92 individus, et nous demandons si cette variation peut être expliquée par des barrières hétérogènes à l'introgression. Nous constatons que les relations entre les espèces varient de manière prévisible à l'échelle chromosomique. En quantifiant le taux de recombinaison et les proportions de mélange, nous montrons ensuite que les taux d'introgression sont prédits par la variation du taux de recombinaison. Cela implique que les barrières des espèces sont hautement polygéniques, la sélection agissant contre les allèles introgressés dans la majeure partie du génome. De plus, les chromosomes longs, qui ont des taux de recombinaison plus faibles, produisent des barrières plus fortes en moyenne que les chromosomes courts. Enfin, nous trouvons une différence cohérente entre deux paires d'espèces de part et d'autre des Andes, ce qui suggère des différences dans l'architecture des barrières d'espèces. Nos résultats illustrent comment les effets combinés de l'hybridation, de la recombinaison et de la sélection naturelle, agissant à des multitudes de loci sur de longues périodes, peuvent sculpter de manière spectaculaire les relations phylogénétiques entre les espèces.Translated Description (Spanish)
La hibridación y la introgresión pueden alterar drásticamente las relaciones entre grupos de especies, lo que lleva a la discordancia filogenética en todo el genoma y entre poblaciones. La introgresión también puede erosionar las diferencias de especies a lo largo del tiempo, pero la selección contra la introgresión en ciertos loci actúa para mantener las barreras de las especies posteriores al apareamiento. La teoría predice que las barreras de especies formadas por muchos loci en todo el genoma deberían conducir a una amplia correlación entre la introgresión y la tasa de recombinación, lo que determina el grado en que la selección de alelos extraños perjudiciales afectará a los alelos neutros en los loci físicamente unidos. Aquí, describimos la variación en las relaciones genealógicas a través del genoma entre tres especies de mariposas Heliconius: H. melpomene (mel), H. cydno (cyd) y H. timareta (tim), utilizando genomas completos de 92 individuos, y nos preguntamos si esta variación puede explicarse por barreras heterogéneas a la introgresión. Encontramos que las relaciones entre especies varían de manera predecible a escala cromosómica. Al cuantificar la tasa de recombinación y las proporciones de mezcla, mostramos que las tasas de introgresión se predicen por la variación en la tasa de recombinación. Esto implica que las barreras de las especies son altamente poligénicas, y la selección actúa contra los alelos introgresados en la mayor parte del genoma. Además, los cromosomas largos, que tienen tasas de recombinación más bajas, producen barreras más fuertes en promedio que los cromosomas cortos. Finalmente, encontramos una diferencia consistente entre dos pares de especies a ambos lados de los Andes, lo que sugiere diferencias en la arquitectura de las barreras de especies. Nuestros hallazgos ilustran cómo los efectos combinados de la hibridación, la recombinación y la selección natural, que actúan en multitud de loci durante largos períodos, pueden esculpir dramáticamente las relaciones filogenéticas entre las especies.Files
journal.pbio.2006288&type=printable.pdf
Files
(2.9 MB)
| Name | Size | Download all |
|---|---|---|
|
md5:52e1932c28abfa9a3f1016e67c517b42
|
2.9 MB | Preview Download |
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
- يشكل تباين معدل إعادة التركيب حواجز أمام الانجراف عبر جينومات الفراشة
- Translated title (French)
- La variation du taux de recombinaison forme des barrières à l'introgression dans les génomes des papillons
- Translated title (Spanish)
- La variación de la tasa de recombinación da forma a las barreras a la introgresión en los genomas de las mariposas
Identifiers
- Other
- https://openalex.org/W2950701710
- DOI
- 10.1371/journal.pbio.2006288
References
- https://openalex.org/W1490776936
- https://openalex.org/W1593322865
- https://openalex.org/W1644874423
- https://openalex.org/W1645385792
- https://openalex.org/W1926650388
- https://openalex.org/W1940945781
- https://openalex.org/W1964227412
- https://openalex.org/W1964587468
- https://openalex.org/W1973585172
- https://openalex.org/W1975533499
- https://openalex.org/W1978025281
- https://openalex.org/W1978116054
- https://openalex.org/W1993289212
- https://openalex.org/W1996303471
- https://openalex.org/W1997415473
- https://openalex.org/W1998572099
- https://openalex.org/W2005739865
- https://openalex.org/W2008345120
- https://openalex.org/W2009494639
- https://openalex.org/W2022984183
- https://openalex.org/W2027296260
- https://openalex.org/W2046834996
- https://openalex.org/W2051332263
- https://openalex.org/W2052395225
- https://openalex.org/W2055298722
- https://openalex.org/W2057931529
- https://openalex.org/W2058710205
- https://openalex.org/W2060435573
- https://openalex.org/W2061539393
- https://openalex.org/W2065997193
- https://openalex.org/W2081664487
- https://openalex.org/W2087728511
- https://openalex.org/W2097505739
- https://openalex.org/W2100152398
- https://openalex.org/W2100302477
- https://openalex.org/W2101145114
- https://openalex.org/W2110350965
- https://openalex.org/W2116816847
- https://openalex.org/W2117830659
- https://openalex.org/W2119255538
- https://openalex.org/W2120032653
- https://openalex.org/W2120296302
- https://openalex.org/W2122398875
- https://openalex.org/W2124362779
- https://openalex.org/W2126285319
- https://openalex.org/W2131400772
- https://openalex.org/W2132824181
- https://openalex.org/W2134077503
- https://openalex.org/W2134828061
- https://openalex.org/W2142666504
- https://openalex.org/W2144658220
- https://openalex.org/W2147745247
- https://openalex.org/W2150250527
- https://openalex.org/W2152282949
- https://openalex.org/W2157752701
- https://openalex.org/W2157770413
- https://openalex.org/W2159580843
- https://openalex.org/W2162253232
- https://openalex.org/W2167470356
- https://openalex.org/W2167491773
- https://openalex.org/W2168129076
- https://openalex.org/W2168133698
- https://openalex.org/W2168480468
- https://openalex.org/W2169212046
- https://openalex.org/W2191188021
- https://openalex.org/W2198071255
- https://openalex.org/W2238865811
- https://openalex.org/W2247624088
- https://openalex.org/W2254795425
- https://openalex.org/W2278898710
- https://openalex.org/W2283708125
- https://openalex.org/W2305909328
- https://openalex.org/W2413031428
- https://openalex.org/W2492973857
- https://openalex.org/W2551438282
- https://openalex.org/W2582730731
- https://openalex.org/W2586205171
- https://openalex.org/W2595733370
- https://openalex.org/W2732852547
- https://openalex.org/W2743471165
- https://openalex.org/W2744690503
- https://openalex.org/W2745023578
- https://openalex.org/W2761933506
- https://openalex.org/W2767319049
- https://openalex.org/W2780368517
- https://openalex.org/W2802885717
- https://openalex.org/W2949186289
- https://openalex.org/W2949352374
- https://openalex.org/W2949636722
- https://openalex.org/W2950520708
- https://openalex.org/W2950537287
- https://openalex.org/W2950701710
- https://openalex.org/W2951110270
- https://openalex.org/W2951943720
- https://openalex.org/W2951950648
- https://openalex.org/W4242282817