Published May 28, 2021 | Version v1
Publication Open

Genome-Wide Analysis of Coding and Non-coding RNA Reveals a Conserved miR164–NAC–mRNA Regulatory Pathway for Disease Defense in Populus

Creators

  • 1. Beijing Forestry University

Description

MicroRNAs (miRNAs) contribute to plant defense responses by increasing the overall genetic diversity; however, their origins and functional importance in plant defense remain unclear. Here, we employed Illumina sequencing technology to assess how miRNA and messenger RNA (mRNA) populations vary in the Chinese white poplar ( Populus tomentosa ) during a leaf black spot fungus ( Marssonina brunnea ) infection. We sampled RNAs from infective leaves at conidia germinated stage [12 h post-inoculation (hpi)], infective vesicles stage (24 hpi), and intercellular infective hyphae stage (48 hpi), three essential stages associated with plant colonization and biotrophic growth in M. brunnea fungi. In total, 8,938 conserved miRNA-target gene pairs and 3,901 Populus -specific miRNA-target gene pairs were detected. The result showed that Populus- specific miRNAs (66%) were more involved in the regulation of the disease resistance genes. By contrast, conserved miRNAs (>80%) target more whole-genome duplication (WGD)-derived transcription factors (TFs). Among the 1,023 WGD-derived TF pairs, 44.9% TF pairs had only one paralog being targeted by a miRNA that could be due to either gain or loss of a miRNA binding site after the WGD. A conserved hierarchical regulatory network combining promoter analyses and hierarchical clustering approach uncovered a miR164–NAM, ATAF, and CUC (NAC) transcription factor–mRNA regulatory module that has potential in Marssonina defense responses. Furthermore, analyses of the locations of miRNA precursor sequences reveal that pseudogenes and transposon contributed a certain proportion (∼30%) of the miRNA origin. Together, these observations provide evolutionary insights into the origin and potential roles of miRNAs in plant defense and functional innovation.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تساهم الرنا الميكروي (miRNAs) في استجابات الدفاع عن النبات من خلال زيادة التنوع الجيني العام ؛ ومع ذلك، لا تزال أصولها وأهميتها الوظيفية في الدفاع عن النبات غير واضحة. هنا، استخدمنا تقنية تسلسل Illumina لتقييم كيفية اختلاف مجموعات miRNA و MRNA (mRNA) في الحور الأبيض الصيني ( Populus tomentosa ) أثناء عدوى الفطريات ذات البقع السوداء (Marssonina brunnea ). أخذنا عينات من الحمض النووي الريبي من الأوراق المعدية في مرحلة إنبات كونيديا [12 ساعة بعد التلقيح (hpi)]، ومرحلة الحويصلات المعدية (24 hpi)، ومرحلة الخيوط المعدية بين الخلايا (48 hpi)، وثلاث مراحل أساسية مرتبطة باستعمار النبات والنمو الحيوي في فطريات M. brunnea. في المجموع، تم الكشف عن 8938 زوجًا من الجينات المستهدفة بالحمض النووي الريبوزي منقوص الأكسجين المحفوظة و 3901 زوجًا من الجينات المستهدفة بالحمض النووي الريبوزي منقوص الأكسجين. وأظهرت النتيجة أن الحمض النووي الريبوزي منقوص الأكسجين (miRNA) الخاص بـ Populus (66 ٪) كان أكثر مشاركة في تنظيم جينات مقاومة المرض. وعلى النقيض من ذلك، فإن الحمض النووي الريبوزي منقوص الأكسجين المحفوظ (> 80%) يستهدف المزيد من عوامل النسخ المشتقة من الجينوم الكامل. من بين 1،023 من أزواج TF المشتقة من WGD، 44.9 ٪ من أزواج TF كان لها نظير واحد فقط مستهدف من قبل miRNA يمكن أن يكون بسبب إما كسب أو فقدان موقع ربط miRNA بعد WGD. كشفت شبكة تنظيمية هرمية محفوظة تجمع بين تحليلات المروج ونهج التجميع الهرمي عن وحدة تنظيمية لعامل النسخ miR164 - NAM و ATAF و CUC (NAC) والتي لها إمكانات في استجابات دفاع مارسسونينا. علاوة على ذلك، تكشف تحليلات مواقع تسلسلات سلائف الحمض النووي الريبي المرئي أن الجينات الكاذبة والترانسبوزون ساهمت بنسبة معينة (30 ٪) من أصل الحمض النووي الريبي المرئي. توفر هذه الملاحظات معًا رؤى تطورية حول الأصل والأدوار المحتملة لـ miRNAs في الدفاع عن النبات والابتكار الوظيفي.

Translated Description (French)

Les microARN (miARN) contribuent aux réponses de défense des plantes en augmentant la diversité génétique globale ; cependant, leurs origines et leur importance fonctionnelle dans la défense des plantes restent incertaines. Ici, nous avons utilisé la technologie de séquençage Illumina pour évaluer la variation des populations de miARN et d'ARN messager (ARNm) chez le peuplier blanc de Chine ( Populus tomentosa ) au cours d'une infection par un champignon à taches noires foliaires ( Marssonina brunnea ). Nous avons prélevé des ARN à partir de feuilles infectieuses au stade de la germination des conidies [12 h après l'inoculation (hpi)], au stade des vésicules infectieuses (24 hpi) et au stade des hyphes infectieuses intercellulaires (48 hpi), trois stades essentiels associés à la colonisation des plantes et à la croissance biotrophique chez les champignons M. brunnea. Au total, 8 938 paires de gènes miARN-cibles conservées et 3 901 paires de gènes miARN-cibles spécifiques de Populus ont été détectées. Le résultat a montré que les miARN spécifiques de Populus (66 %) étaient plus impliqués dans la régulation des gènes de résistance aux maladies. En revanche, les miARN conservés (>80 %) ciblent davantage les facteurs de transcription dérivés de la duplication du génome entier (GTD). Parmi les 1 023 paires de TF dérivées du GTD, 44,9 % des paires de TF n'avaient qu'un seul paralogue ciblé par un miARN qui pourrait être dû au gain ou à la perte d'un site de liaison du miARN après le GTD. Un réseau de régulation hiérarchique conservé combinant des analyses de promoteurs et une approche de regroupement hiérarchique a révélé un module de régulation de l'ARNm du facteur de transcription miR164-NAM, ATAF et CUC (NAC) qui a un potentiel dans les réponses de défense de Marssonina. De plus, les analyses des emplacements des séquences précurseurs de miARN révèlent que les pseudogènes et le transposon ont contribué à une certaine proportion (∼30%) de l'origine du miARN. Ensemble, ces observations fournissent des informations évolutives sur l'origine et les rôles potentiels des miARN dans la défense des plantes et l'innovation fonctionnelle.

Translated Description (Spanish)

Los microARN (miARN) contribuyen a las respuestas de defensa de las plantas al aumentar la diversidad genética general; sin embargo, sus orígenes e importancia funcional en la defensa de las plantas siguen sin estar claros. Aquí, empleamos la tecnología de secuenciación Illumina para evaluar cómo varían las poblaciones de miARN y ARN mensajero (ARNm) en el álamo blanco chino ( Populus tomentosa ) durante una infección por el hongo de la mancha negra de la hoja ( Marssonina brunnea ). Tomamos muestras de ARN de hojas infecciosas en la etapa de germinación de conidios [12 h después de la inoculación (hpi)], la etapa de vesículas infecciosas (24 hpi) y la etapa de hifas infecciosas intercelulares (48 hpi), tres etapas esenciales asociadas con la colonización de plantas y el crecimiento biotrófico en hongos M. brunnea. En total, se detectaron 8,938 pares de genes diana de miARN conservados y 3,901 pares de genes diana de miARN específicos de Populus. El resultado mostró que los miARN específicos de Populus (66%) estaban más involucrados en la regulación de los genes de resistencia a la enfermedad. Por el contrario, los miARN conservados (> 80%) se dirigen a más factores de transcripción (TF)derivados de la duplicación del genoma completo (WGD). Entre los 1023 pares de FT derivados de WGD, el 44,9% de los pares de FT tenían solo un parálogo al que se dirigía un miARN que podría deberse a la ganancia o pérdida de un sitio de unión de miARN después del WGD. Una red reguladora jerárquica conservada que combina análisis de promotores y un enfoque de agrupamiento jerárquico descubrió un módulo regulador de ARNm del factor de transcripción miR164-NAM, ATAF y CUC (NAC) que tiene potencial en las respuestas de defensa de Marssonina. Además, los análisis de las ubicaciones de las secuencias precursoras de miARN revelan que los pseudogenes y el transposón contribuyeron con una cierta proporción (~30%) del origen del miARN. En conjunto, estas observaciones proporcionan información evolutiva sobre el origen y el papel potencial de los miARN en la defensa de las plantas y la innovación funcional.

Files

pdf.pdf

Files (3.7 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:7272600c2efb227f340869327f8f778b
3.7 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
يكشف التحليل على مستوى الجينوم للحمض النووي الريبي الترميز وغير الترميز عن مسار تنظيمي محفوظ للحمض النووي الريبي miR164 - NAC - mRNA للدفاع عن الأمراض في الحور
Translated title (French)
L'analyse à l'échelle du génome de l'ARN codant et non codant révèle une voie de régulation de l'ARNm miR164-NAC conservée pour la défense contre la maladie dans la population
Translated title (Spanish)
El análisis de todo el genoma del ARN codificante y no codificante revela una vía reguladora conservada de miR164-NAC-ARNm para la defensa contra enfermedades en Populus

Identifiers

Other
https://openalex.org/W3166305019
DOI
10.3389/fgene.2021.668940

Is supplement to
https://openalex.org/W4382982721 (Other)
https://openalex.org/W3009983268 (Other)
https://openalex.org/W2795873045 (Other)
https://openalex.org/W2769050893 (Other)
https://openalex.org/W2367624822 (Other)
https://openalex.org/W2323693199 (Other)
https://openalex.org/W2144339761 (Other)
https://openalex.org/W2100652475 (Other)
https://openalex.org/W2003343781 (Other)
https://openalex.org/W1977805690 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
China

References

  • https://openalex.org/W1707448184
  • https://openalex.org/W1852401462
  • https://openalex.org/W1967543716
  • https://openalex.org/W1981195576
  • https://openalex.org/W1994317716
  • https://openalex.org/W2004764824
  • https://openalex.org/W2006195332
  • https://openalex.org/W2009540277
  • https://openalex.org/W2011749504
  • https://openalex.org/W2013778113
  • https://openalex.org/W2030989926
  • https://openalex.org/W2034910725
  • https://openalex.org/W2036762868
  • https://openalex.org/W2038622868
  • https://openalex.org/W2041999282
  • https://openalex.org/W2071325036
  • https://openalex.org/W2077327925
  • https://openalex.org/W2080901097
  • https://openalex.org/W2096194109
  • https://openalex.org/W2096924683
  • https://openalex.org/W2105232382
  • https://openalex.org/W2105317322
  • https://openalex.org/W2109684336
  • https://openalex.org/W2113102777
  • https://openalex.org/W2113394593
  • https://openalex.org/W2117391818
  • https://openalex.org/W2120794445
  • https://openalex.org/W2121673931
  • https://openalex.org/W2122575917
  • https://openalex.org/W2125346198
  • https://openalex.org/W2128525869
  • https://openalex.org/W2133968430
  • https://openalex.org/W2135015580
  • https://openalex.org/W2140729960
  • https://openalex.org/W2143815545
  • https://openalex.org/W2144177541
  • https://openalex.org/W2150519362
  • https://openalex.org/W2159675211
  • https://openalex.org/W2162515800
  • https://openalex.org/W2163091657
  • https://openalex.org/W2167280365
  • https://openalex.org/W2171111120
  • https://openalex.org/W2185175736
  • https://openalex.org/W2235934553
  • https://openalex.org/W2312189736
  • https://openalex.org/W2329904627
  • https://openalex.org/W2405688533
  • https://openalex.org/W2409035842
  • https://openalex.org/W2554660023
  • https://openalex.org/W2562103187
  • https://openalex.org/W2611604995
  • https://openalex.org/W2777916835
  • https://openalex.org/W2887404006
  • https://openalex.org/W2911608888
  • https://openalex.org/W2922357991
  • https://openalex.org/W2943040341
  • https://openalex.org/W2977316994
  • https://openalex.org/W3017365965
  • https://openalex.org/W3023949688
  • https://openalex.org/W815746555