Published October 19, 2016 | Version v1
Publication Open

Phylogenetic analyses reveal molecular signatures associated with functional divergence among Subtilisin like Serine Proteases are linked to lifestyle transitions in Hypocreales

Creators

  • 1. Energy and Resources Institute

Description

Subtilisin-like serine proteases or Subtilases in fungi are important for penetration and colonization of host. In Hypocreales, these proteins share several properties with other fungal, bacterial, plant and mammalian homologs. However, adoption of specific roles in entomopathogenesis may be governed by attainment of unique biochemical and structural features during the evolutionary course. Due to such functional shifts Subtilases coded by different family members of Hypocreales acquire distinct features according to respective hosts and lifestyle. We conducted phylogenetic and DIVERGE analyses and identified important protein residues that putatively assign functional specificity to Subtilases in fungal families/species under the order Hypocreales. A total of 161 Subtilases coded by 10 species from five different families under the fungal order Hypocreales was included in the analysis. Based on the presence of conserved domains, the Subtilase genes were divided into three subfamilies, Subtilisin (S08.005), Proteinase K (S08.054) and Serine-carboxyl peptidases (S53.001). These subfamilies were investigated for phylogenetic associations, protein residues under positive selection and functional divergence among paralogous clades. The observations were co-related with the life-styles of the fungal families/species. Phylogenetic and Divergence analyses of Subtilisin (S08.005) and Proteinase K (S08.054) families of proteins revealed that the paralogous clades were clear-cut representation of familial origin of the protein sequences. We observed divergence between the paralogous clades of plant-pathogenic fungi (Nectriaceae), insect-pathogenic fungi (Cordycipitaceae/Clavicipitaceae) and nematophagous fungi (Ophiocordycipitaceae). In addition, Subtilase genes from the nematode-parasitic fungus Purpureocillium lilacinum made a unique cluster which putatively indicated that the fungus might have developed distinctive mechanisms for nematode-pathogenesis. Our evolutionary genetics analysis revealed evidence of positive selection on the Subtilisin (S08.005) and Proteinase K (S08.054) protein sequences of the entomopathogenic and nematophagous species belonging to Cordycipitaceae, Clavicipitaceae and Ophiocordycipitaceae families of Hypocreales. Our study provided new insights into the evolution of Subtilisin like serine proteases in Hypocreales, a fungal order largely consisting of biological control species. Subtilisin (S08.005) and Proteinase K (S08.054) proteins seemed to play important roles during life style modifications among different families and species of Hypocreales. Protein residues found significant in functional divergence analysis in the present study may provide support for protein engineering in future.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تعتبر بروتياز السيرين أو البروتياز الفرعي الشبيه بالـ subtilisin في الفطريات مهمة لاختراق المضيف واستعماره. في Hypocreales، تشترك هذه البروتينات في العديد من الخصائص مع غيرها من المتجانسات الفطرية والبكتيرية والنباتية والثدييات. ومع ذلك، قد يخضع اعتماد أدوار محددة في إمراض الحشرات لتحقيق سمات بيوكيميائية وهيكلية فريدة خلال الدورة التطورية. بسبب هذه التحولات الوظيفية، تكتسب الأنماط الفرعية المشفرة من قبل أفراد الأسرة المختلفين في Hypocreales ميزات مميزة وفقًا للمضيفين ونمط الحياة المعنيين. أجرينا تحليلات تطور السلالات والتباعد وحددنا بقايا البروتين المهمة التي من المفترض أن تعين خصوصية وظيفية للإنزيمات الفرعية في العائلات/الأنواع الفطرية تحت رتبة Hypocreales. تم تضمين ما مجموعه 161 نوعًا فرعيًا مشفرًا بواسطة 10 أنواع من خمس عائلات مختلفة تحت الترتيب الفطري Hypocreales في التحليل. بناءً على وجود المجالات المحفوظة، تم تقسيم جينات Subtilase إلى ثلاث عائلات فرعية، Subtilisin (S08.005)، Proteinase K (S08.054) و Serine - carboxyl peptidases (S53.001). تم التحقيق في هذه العائلات الفرعية بحثًا عن الارتباطات الوراثية، وبقايا البروتين تحت الانتقاء الإيجابي والاختلاف الوظيفي بين الفروع المتناظرة. ارتبطت الملاحظات بأساليب حياة العائلات/الأنواع الفطرية. كشفت تحليلات التطور والتباعد لعائلات البروتينات Subtilisin (S08.005) و Proteinase K (S08.054) أن الفروع المتماثلة كانت تمثيلًا واضحًا للأصل العائلي لتسلسلات البروتين. لاحظنا التباعد بين الفروع شبه المنطقية للفطريات المسببة للأمراض النباتية (Nectriaceae) والفطريات المسببة للأمراض الحشرية (Cordycipitaceae/Clavicipitaceae) والفطريات الممسودة (Ophiocordycipitaceae). بالإضافة إلى ذلك، صنعت جينات Subtilase من الفطريات الطفيلية للديدان الخيطية Purpureocillium lilacinum عنقودًا فريدًا يشير افتراضيًا إلى أن الفطريات ربما طورت آليات مميزة لإمراض الديدان الخيطية. كشف تحليلنا الوراثي التطوري عن دليل على الانتقاء الإيجابي على سلاسل بروتين Subtilisin (S08.005) و Proteinase K (S08.054) للأنواع المسببة للأمراض الحشرية والديدان الخيطية التي تنتمي إلى فصائل Cordycipitaceae و Clavicipitaceae و Ophiocordycipitaceae من Hypocreales. قدمت دراستنا رؤى جديدة حول تطور Subtilisin مثل بروتياز سيرين في Hypocreales، وهو نظام فطري يتكون إلى حد كبير من أنواع المكافحة البيولوجية. يبدو أن بروتينات Subtilisin (S08.005) وبروتيناز K (S08.054) تلعب أدوارًا مهمة أثناء تعديلات نمط الحياة بين العائلات والأنواع المختلفة من Hypocreales. قد توفر بقايا البروتين الموجودة بشكل كبير في تحليل الاختلاف الوظيفي في هذه الدراسة الدعم لهندسة البروتين في المستقبل.

Translated Description (French)

Les sérines protéases ou subtilases de type subtilisine dans les champignons sont importantes pour la pénétration et la colonisation de l'hôte. Chez Hypocreales, ces protéines partagent plusieurs propriétés avec d'autres homologues fongiques, bactériens, végétaux et mammifères. Cependant, l'adoption de rôles spécifiques dans l'entomopathogenèse peut être régie par l'atteinte de caractéristiques biochimiques et structurelles uniques au cours de l'évolution. En raison de ces changements fonctionnels, les subtilases codées par différents membres de la famille d'Hypocreales acquièrent des caractéristiques distinctes en fonction des hôtes et du mode de vie respectifs. Nous avons effectué des analyses phylogénétiques et DIVERGENTES et identifié des résidus de protéines importants qui attribuent potentiellement une spécificité fonctionnelle aux subtilases dans les familles/espèces fongiques sous l'ordre Hypocreales. Un total de 161 subtilases codés par 10 espèces de cinq familles différentes sous l'ordre fongique Hypocreales a été inclus dans l'analyse. Sur la base de la présence de domaines conservés, les gènes Subtilase ont été divisés en trois sous-familles, Subtilisine (S08.005), Protéinase K (S08.054) et Sérine-carboxyl peptidases (S53.001). Ces sous-familles ont été étudiées pour les associations phylogénétiques, les résidus de protéines sous sélection positive et la divergence fonctionnelle entre les clades paralogues. Les observations étaient liées aux modes de vie des familles/espèces fongiques. Les analyses phylogénétiques et de divergence des familles de protéines Subtilisine (S08.005) et Protéinase K (S08.054) ont révélé que les clades paralogues étaient une représentation nette de l'origine familiale des séquences protéiques. Nous avons observé une divergence entre les clades paralogues des champignons pathogènes des plantes (Nectriaceae), des champignons pathogènes des insectes (Cordycipitaceae/Clavicipitaceae) et des champignons nématophages (Ophiocordycipitaceae). De plus, les gènes de la subtilase du champignon parasite des nématodes Purpureocillium lilacinum ont formé un groupe unique qui indique que le champignon pourrait avoir développé des mécanismes distinctifs pour la pathogenèse des nématodes. Notre analyse génétique évolutive a mis en évidence une sélection positive sur les séquences protéiques Subtilisine (S08.005) et Protéinase K (S08.054) des espèces entomopathogènes et nématophages appartenant aux familles Cordycipitaceae, Clavicipitaceae et Ophiocordycipitaceae des Hypocréales. Notre étude a fourni de nouvelles informations sur l'évolution des protéases à sérine de type subtilisine chez Hypocreales, un ordre fongique composé en grande partie d'espèces de contrôle biologique. Les protéines subtilisine (S08.005) et protéinase K (S08.054) semblaient jouer un rôle important lors des modifications du mode de vie parmi différentes familles et espèces d'hypocréales. Les résidus de protéines trouvés significatifs dans l'analyse de la divergence fonctionnelle dans la présente étude peuvent fournir un soutien pour l'ingénierie des protéines à l'avenir.

Translated Description (Spanish)

Las serina proteasas de tipo subtilisina o subtilasas en hongos son importantes para la penetración y colonización del huésped. En Hypocreales, estas proteínas comparten varias propiedades con otros homólogos fúngicos, bacterianos, vegetales y de mamíferos. Sin embargo, la adopción de roles específicos en la entomopatogénesis puede regirse por el logro de características bioquímicas y estructurales únicas durante el curso evolutivo. Debido a estos cambios funcionales, las subtilasas codificadas por diferentes miembros de la familia de Hypocreales adquieren características distintas según los respectivos anfitriones y estilo de vida. Realizamos análisis filogenéticos y DIVERGENTES e identificamos residuos de proteínas importantes que supuestamente asignan especificidad funcional a las subtilasas en familias/especies de hongos bajo el orden Hypocreales. Se incluyó en el análisis un total de 161 subtilasas codificadas por 10 especies de cinco familias diferentes bajo el orden fúngico Hypocreales. Con base en la presencia de dominios conservados, los genes de subtilasa se dividieron en tres subfamilias, subtilisina (S08.005), proteinasa K (S08.054) y serina-carboxil peptidasas (S53.001). Estas subfamilias se investigaron en busca de asociaciones filogenéticas, residuos de proteínas bajo selección positiva y divergencia funcional entre clados parálogos. Las observaciones se correlacionaron con los estilos de vida de las familias/especies de hongos. Los análisis filogenéticos y de divergencia de las familias de proteínas subtilisina (S08.005) y proteinasa K (S08.054) revelaron que los clados parálogos eran una representación clara del origen familiar de las secuencias de proteínas. Observamos divergencia entre los clados parálogos de hongos fitopatógenos (Nectriaceae), hongos insecto-patógenos (Cordycipitaceae/Clavicipitaceae) y hongos nematófagos (Ophiocordycipitaceae). Además, los genes de subtilasa del hongo nematodo-parásito Purpureocillium lilacinum formaron un grupo único que supuestamente indicó que el hongo podría haber desarrollado mecanismos distintivos para la patogénesis de nematodos. Nuestro análisis genético evolutivo reveló evidencia de selección positiva en las secuencias de proteínas Subtilisina (S08.005) y Proteinasa K (S08.054) de las especies entomopatógenas y nematófagas pertenecientes a las familias Cordycipitaceae, Clavicipitaceae y Ophiocordycipitaceae de Hypocreales. Nuestro estudio proporcionó nuevos conocimientos sobre la evolución de las serina proteasas similares a la subtilisina en Hypocreales, un orden fúngico que consiste principalmente en especies de control biológico. Las proteínas subtilisina (S08.005) y proteinasa K (S08.054) parecieron desempeñar papeles importantes durante las modificaciones del estilo de vida entre diferentes familias y especies de Hypocreales. Los residuos de proteínas encontrados significativos en el análisis de divergencia funcional en el presente estudio pueden proporcionar apoyo para la ingeniería de proteínas en el futuro.

Files

s12862-016-0793-y.pdf

Files (3.3 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:43b33eb72fd4c0af3016e556b9aee815
3.3 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
تكشف التحليلات الوراثية للسلالات عن تواقيع جزيئية مرتبطة بالتباعد الوظيفي بين سوبتيليسين مثل بروتياز السيرين المرتبط بتحولات نمط الحياة في الهيبوكريل
Translated title (French)
Les analyses phylogénétiques révèlent que les signatures moléculaires associées à la divergence fonctionnelle entre les subtilisines comme les sérines protéases sont liées aux changements de mode de vie chez les hypocréales
Translated title (Spanish)
Los análisis filogenéticos revelan que las firmas moleculares asociadas con la divergencia funcional entre las serina proteasas similares a la subtilisina están relacionadas con las transiciones del estilo de vida en Hypocreales

Identifiers

Other
https://openalex.org/W2536251649
DOI
10.1186/s12862-016-0793-y

Is supplement to
https://openalex.org/W3150268180 (Other)
https://openalex.org/W2989871178 (Other)
https://openalex.org/W2954288313 (Other)
https://openalex.org/W2936809068 (Other)
https://openalex.org/W2511396091 (Other)
https://openalex.org/W2145784139 (Other)
https://openalex.org/W2091857626 (Other)
https://openalex.org/W2052343958 (Other)
https://openalex.org/W1970221653 (Other)
https://openalex.org/W1902307829 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
India

References

  • https://openalex.org/W1519266993
  • https://openalex.org/W1791585945
  • https://openalex.org/W1803102843
  • https://openalex.org/W1965961606
  • https://openalex.org/W1967645030
  • https://openalex.org/W1976464207
  • https://openalex.org/W1978449542
  • https://openalex.org/W1980625275
  • https://openalex.org/W2006389393
  • https://openalex.org/W2012474757
  • https://openalex.org/W2017712270
  • https://openalex.org/W2025011096
  • https://openalex.org/W2033241764
  • https://openalex.org/W2061646232
  • https://openalex.org/W2061803253
  • https://openalex.org/W2070154200
  • https://openalex.org/W2073895233
  • https://openalex.org/W2074126222
  • https://openalex.org/W2082667898
  • https://openalex.org/W2084214748
  • https://openalex.org/W2091643766
  • https://openalex.org/W2092414509
  • https://openalex.org/W2101973479
  • https://openalex.org/W2110335151
  • https://openalex.org/W2120836981
  • https://openalex.org/W2132926880
  • https://openalex.org/W2137991504
  • https://openalex.org/W2140256954
  • https://openalex.org/W2140725002
  • https://openalex.org/W2141786737
  • https://openalex.org/W2145100181
  • https://openalex.org/W2146213764
  • https://openalex.org/W2151859071
  • https://openalex.org/W2152076818
  • https://openalex.org/W2152207030
  • https://openalex.org/W2154767617
  • https://openalex.org/W2157009395
  • https://openalex.org/W2159860941
  • https://openalex.org/W2162595238
  • https://openalex.org/W2171685169
  • https://openalex.org/W2172141176
  • https://openalex.org/W2179019775
  • https://openalex.org/W2266439690
  • https://openalex.org/W4231033628
  • https://openalex.org/W4245065938
  • https://openalex.org/W4246995357