Published September 3, 2010 | Version v1
Publication Open

Moonstruck Primates: Owl Monkeys (Aotus) Need Moonlight for Nocturnal Activity in Their Natural Environment

  • 1. University of Pennsylvania
  • 2. Centro Científico Tecnológico - Nordeste
  • 3. University of Washington
  • 4. University of Tübingen

Description

Primates show activity patterns ranging from nocturnality to diurnality, with a few species showing activity both during day and night. Among anthropoids (monkeys, apes and humans), nocturnality is only present in the Central and South American owl monkey genus Aotus. Unlike other tropical Aotus species, the Azara's owl monkeys (A. azarai) of the subtropics have switched their activity pattern from strict nocturnality to one that also includes regular diurnal activity. Harsher climate, food availability, and the lack of predators or diurnal competitors, have all been proposed as factors favoring evolutionary switches in primate activity patterns. However, the observational nature of most field studies has limited an understanding of the mechanisms responsible for this switch in activity patterns. The goal of our study was to evaluate the hypothesis that masking, namely the stimulatory and/or inhibitory/disinhibitory effects of environmental factors on synchronized circadian locomotor activity, is a key determinant of the unusual activity pattern of Azara's owl monkeys. We use continuous long-term (6–18 months) 5-min-binned activity records obtained with actimeter collars fitted to wild owl monkeys (n = 10 individuals) to show that this different pattern results from strong masking of activity by the inhibiting and enhancing effects of ambient luminance and temperature. Conclusive evidence for the direct masking effect of light is provided by data showing that locomotor activity was almost completely inhibited when moonlight was shadowed during three lunar eclipses. Temperature also negatively masked locomotor activity, and this masking was manifested even under optimal light conditions. Our results highlight the importance of the masking of circadian rhythmicity as a determinant of nocturnality in wild owl monkeys and suggest that the stimulatory effects of dim light in nocturnal primates may have been selected as an adaptive response to moonlight. Furthermore, our data indicate that changes in sensitivity to specific environmental stimuli may have been an essential key for evolutionary switches between diurnal and nocturnal habits in primates.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تظهر الرئيسيات أنماط نشاط تتراوح من النشاط الليلي إلى النشاط النهاري، مع وجود عدد قليل من الأنواع التي تظهر نشاطًا أثناء النهار والليل. بين أشباه البشر (القردة والقردة والبشر)، لا توجد الحياة الليلية إلا في جنس قرود البومة في أمريكا الوسطى والجنوبية Aotus. على عكس أنواع الأوتوس الاستوائية الأخرى، حولت قرود بومة أزارا (A. azarai) من المناطق شبه الاستوائية نمط نشاطها من النشاط الليلي الصارم إلى نشاط يتضمن أيضًا نشاطًا نهاريًا منتظمًا. تم اقتراح مناخ أكثر قسوة، وتوافر الغذاء، ونقص الحيوانات المفترسة أو المنافسين النهاريين، كعوامل مواتية للتحولات التطورية في أنماط نشاط الرئيسيات. ومع ذلك، فإن الطبيعة الرصدية لمعظم الدراسات الميدانية قد حدت من فهم الآليات المسؤولة عن هذا التحول في أنماط النشاط. كان الهدف من دراستنا هو تقييم الفرضية القائلة بأن الإخفاء، أي التأثيرات التحفيزية و/أو المثبطة/المثبطة للعوامل البيئية على النشاط الحركي اليومي المتزامن، هو محدد رئيسي لنمط النشاط غير العادي لقرود بومة عزارة. نستخدم سجلات نشاط طويلة الأجل مستمرة (6–18 شهرًا) لمدة 5 دقائق تم الحصول عليها باستخدام أطواق أكتيميتر مثبتة على قرود البومة البرية (العدد = 10 أفراد) لإظهار أن هذا النمط المختلف ينتج عن إخفاء قوي للنشاط من خلال تثبيط وتعزيز تأثيرات الإضاءة المحيطة ودرجة الحرارة. يتم توفير دليل قاطع على تأثير الإخفاء المباشر للضوء من خلال البيانات التي تظهر أن النشاط الحركي كان مكبوتًا تمامًا تقريبًا عندما تم تظليل ضوء القمر خلال ثلاث خسوفات قمرية. كما أن درجة الحرارة تخفي النشاط الحركي سلبًا، وقد تجلى هذا الإخفاء حتى في ظل ظروف الإضاءة المثلى. تسلط نتائجنا الضوء على أهمية إخفاء الإيقاع اليومي كمحدد للنشاط الليلي في قرود البومة البرية وتشير إلى أن التأثيرات التحفيزية للضوء الخافت في الرئيسيات الليلية قد تم اختيارها كاستجابة تكيفية لضوء القمر. علاوة على ذلك، تشير بياناتنا إلى أن التغيرات في الحساسية لمحفزات بيئية محددة قد تكون مفتاحًا أساسيًا للتحولات التطورية بين العادات النهارية والليلية في الرئيسيات.

Translated Description (French)

Les primates montrent des modèles d'activité allant de la nocturnalité à la diurnalité, avec quelques espèces montrant une activité à la fois pendant le jour et la nuit. Parmi les anthropoïdes (singes, singes et humains), la nocturne n'est présente que chez le singe chouette d'Amérique centrale et du Sud du genre Aotus. Contrairement à d'autres espèces tropicales d'Aotus, les singes chouettes d'Azara (A. azarai) des régions subtropicales ont changé leur mode d'activité de la stricte nocturne à une activité qui comprend également une activité diurne régulière. Un climat plus rude, la disponibilité de la nourriture et le manque de prédateurs ou de concurrents diurnes ont tous été proposés comme facteurs favorisant les changements évolutifs dans les modèles d'activité des primates. Cependant, la nature observationnelle de la plupart des études sur le terrain a limité la compréhension des mécanismes responsables de ce changement dans les modèles d'activité. L'objectif de notre étude était d'évaluer l'hypothèse selon laquelle le masquage, à savoir les effets stimulateurs et/ou inhibiteurs/désinhibiteurs des facteurs environnementaux sur l'activité locomotrice circadienne synchronisée, est un déterminant clé du schéma d'activité inhabituel des singes chouettes d'Azara. Nous utilisons des enregistrements d'activité continus à long terme (6–18 mois) de 5 minutes obtenus avec des colliers actimétriques montés sur des singes chouettes sauvages (n = 10 individus) pour montrer que ce schéma différent résulte d'un fort masquage de l'activité par les effets inhibiteurs et renforçateurs de la luminance et de la température ambiantes. Une preuve concluante de l'effet de masquage direct de la lumière est fournie par des données montrant que l'activité locomotrice a été presque complètement inhibée lorsque le clair de lune a été ombragé pendant trois éclipses lunaires. La température a également masqué négativement l'activité locomotrice, et ce masquage s'est manifesté même dans des conditions lumineuses optimales. Nos résultats soulignent l'importance du masquage de la rythmicité circadienne en tant que déterminant de la nocturnalité chez les singes chouettes sauvages et suggèrent que les effets stimulateurs de la faible luminosité chez les primates nocturnes pourraient avoir été sélectionnés comme une réponse adaptative au clair de lune. De plus, nos données indiquent que les changements de sensibilité à des stimuli environnementaux spécifiques peuvent avoir été une clé essentielle pour les changements évolutifs entre les habitudes diurnes et nocturnes chez les primates.

Translated Description (Spanish)

Los primates muestran patrones de actividad que van desde la nocturnidad hasta la diurnidad, con algunas especies que muestran actividad tanto de día como de noche. Entre los antropoides (monos, simios y humanos), la nocturnidad solo está presente en el género de monos búho de América Central y del Sur, Aotus. A diferencia de otras especies tropicales de Aotus, los monos búho de Azara (A. azarai) de los subtrópicos han cambiado su patrón de actividad de la nocturnidad estricta a uno que también incluye la actividad diurna regular. El clima más duro, la disponibilidad de alimentos y la falta de depredadores o competidores diurnos se han propuesto como factores que favorecen los cambios evolutivos en los patrones de actividad de los primates. Sin embargo, la naturaleza observacional de la mayoría de los estudios de campo ha limitado la comprensión de los mecanismos responsables de este cambio en los patrones de actividad. El objetivo de nuestro estudio fue evaluar la hipótesis de que el enmascaramiento, es decir, los efectos estimulantes y/o inhibidores/desinhibidores de los factores ambientales sobre la actividad locomotora circadiana sincronizada, es un determinante clave del patrón de actividad inusual de los monos búho de Azara. Utilizamos registros continuos de actividad a largo plazo (6–18 meses) de 5 minutos obtenidos con collares de actímetro ajustados a monos búho salvajes (n = 10 individuos) para mostrar que este patrón diferente es el resultado de un fuerte enmascaramiento de la actividad por los efectos inhibidores y potenciadores de la luminancia y la temperatura ambiente. Los datos que muestran que la actividad locomotora se inhibió casi por completo cuando la luz de la luna se sombreó durante tres eclipses lunares proporcionan pruebas concluyentes del efecto de enmascaramiento directo de la luz. La temperatura también enmascaró negativamente la actividad locomotora, y este enmascaramiento se manifestó incluso en condiciones óptimas de luz. Nuestros resultados destacan la importancia del enmascaramiento de la ritmicidad circadiana como determinante de la nocturnidad en monos búho salvajes y sugieren que los efectos estimulantes de la luz tenue en primates nocturnos pueden haber sido seleccionados como una respuesta adaptativa a la luz de la luna. Además, nuestros datos indican que los cambios en la sensibilidad a estímulos ambientales específicos pueden haber sido una clave esencial para los cambios evolutivos entre los hábitos diurnos y nocturnos en los primates.

Files

journal.pone.0012572&type=printable.pdf

Files (642.1 kB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:f3234e73e5684f18eea48af644ed39dd
642.1 kB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
الرئيسيات الصخرية: تحتاج قرود البومة (الأوتوس) إلى ضوء القمر للنشاط الليلي في بيئتها الطبيعية
Translated title (French)
Primates frappés par la lune : les singes hiboux (Aotus) ont besoin du clair de lune pour leurs activités nocturnes dans leur environnement naturel
Translated title (Spanish)
Primates sorprendidos por la luna: los monos búho (Aotus) necesitan luz de luna para la actividad nocturna en su entorno natural

Identifiers

Other
https://openalex.org/W2103983168
DOI
10.1371/journal.pone.0012572

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Argentina

References

  • https://openalex.org/W136806733
  • https://openalex.org/W1481178573
  • https://openalex.org/W1496872726
  • https://openalex.org/W1976595897
  • https://openalex.org/W1984042274
  • https://openalex.org/W1985614103
  • https://openalex.org/W1990390311
  • https://openalex.org/W199163831
  • https://openalex.org/W1996394122
  • https://openalex.org/W1997430001
  • https://openalex.org/W2002567671
  • https://openalex.org/W2013986572
  • https://openalex.org/W2020244230
  • https://openalex.org/W2040079127
  • https://openalex.org/W2048551254
  • https://openalex.org/W2053216976
  • https://openalex.org/W2054131194
  • https://openalex.org/W2057152204
  • https://openalex.org/W2058301190
  • https://openalex.org/W2063664403
  • https://openalex.org/W2080978826
  • https://openalex.org/W2081245568
  • https://openalex.org/W2082471505
  • https://openalex.org/W2085073466
  • https://openalex.org/W2089916203
  • https://openalex.org/W2093946381
  • https://openalex.org/W2094242309
  • https://openalex.org/W2094299810
  • https://openalex.org/W2098624431
  • https://openalex.org/W2098703448
  • https://openalex.org/W2103261234
  • https://openalex.org/W2111238778
  • https://openalex.org/W2133495337
  • https://openalex.org/W2141656496
  • https://openalex.org/W2141765816
  • https://openalex.org/W2148699921
  • https://openalex.org/W2151705042
  • https://openalex.org/W2155267135
  • https://openalex.org/W2171498252
  • https://openalex.org/W2312274461
  • https://openalex.org/W2478088466
  • https://openalex.org/W3217417991
  • https://openalex.org/W4251747772