Published October 26, 2023
| Version v1
Publication
Metagenomic and metabolomic analyses reveal the role of gut microbiome-associated metabolites in diarrhea calves
Creators
- 1. Henan Academy of Agricultural Sciences
- 2. Guangxi Buffalo Research Institute
- 3. Chinese Academy of Agricultural Sciences
- 4. University of Agriculture Faisalabad
- 5. Henan Agricultural University
- 6. Henan University
Description
ABSTRACT Calf diarrhea is a multifactorial disease that affects the cattle industry and accounts for more than 50% of calf mortality. Although there is evidence of an association between altered gut microbiota and diarrhea, remarkably little is known about the microbial and metabolic mechanisms underlying the link between gut microbiota dysbiosis and the occurrence of calf diarrhea. Here, we performed fecal metagenomic and metabolomic studies on fecal samples from diarrheic and healthy calves of Xia-nan cattle breed. Results revealed that composition of the gut microbiome and metabolome was remarkably altered in diarrheic calves, and gut microbial alterations were associated with diarrhea and linked to the changes in metabolites. Metabolite profiles showed that diarrheic calves exhibited a marked decrease in some purines (adenosine, adenine, 2'-deoxyguanosine, allantoate, deoxyinosine, and deoxyguanosine) and arachidonic acid (prostaglandin F2α and prostaglandin E2) compared to healthy calves. Purine-producing microbial species, including Lactiplantibacillus plantarum, Campylobacter coli , Treponema porcinum , Klebsiella pneumoniae , and Phocaeicola coprophilus , were significantly reduced in diarrheic calves compared to healthy calves, whereas the arachidonic acid-producing species such as Neisseria gonorrhoeae , Staphylococcus aureus , and Clostridiales bacterium exhibited a marked increase. These microbial signatures were closely associated with the metabolic dysbiosis of purine and arachidonic acid in diarrhea calves. Our study showed that gut microbiota-driven metabolic disorders of purine or arachidonic acid were associated with calf diarrhea. The findings prove that altered gut microbiota plays a role in diarrhea pathogenesis and indicate that gut microbiota-targeted therapies could be useful for both prevention and treatment of diarrhea. IMPORTANCE Calf diarrhea is of great concern to the global dairy industry as it results in significant economic losses due to lower conception rates, reduced milk production, and early culling. Although there is evidence of an association between altered gut microbiota and diarrhea, remarkably little is known about the microbial and metabolic mechanisms underlying the link between gut microbiota dysbiosis and the occurrence of calf diarrhea. Here, we used fecal metagenomic and metabolomic analyses to demonstrate that gut microbiota-driven metabolic disorders of purine or arachidonic acid were associated with calf diarrhea. These altered gut microbiotas play vital roles in diarrhea pathogenesis and indicate that gut microbiota-targeted therapies could be useful for both prevention and treatment of diarrhea.
Translated Descriptions
⚠️
This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%
Translated Description (Arabic)
إسهال ربلة الساق هو مرض متعدد العوامل يؤثر على صناعة الماشية ويمثل أكثر من 50 ٪ من وفيات ربلة الساق. على الرغم من وجود دليل على وجود ارتباط بين ميكروبات الأمعاء المتغيرة والإسهال، إلا أنه لا يُعرف سوى القليل بشكل ملحوظ عن الآليات الميكروبية والاستقلابية الكامنة وراء العلاقة بين ديسبيوسيس ميكروبات الأمعاء وحدوث إسهال ربلة الساق. هنا، أجرينا دراسات ميتاجينومية واستقلابية للبراز على عينات البراز من العجول المسببة للإسهال والصحية من سلالة الماشية Xia - nan. كشفت النتائج أن تكوين ميكروبيوم الأمعاء والمستقلب قد تغير بشكل ملحوظ في عجول الإسهال، وارتبطت التغيرات الميكروبية في الأمعاء بالإسهال وارتبطت بالتغيرات في المستقلبات. أظهرت ملامح المستقلب أن العجول المسببة للإسهال أظهرت انخفاضًا ملحوظًا في بعض البيورينات (الأدينوزين، الأدينين، 2'- deoxyguanosine، الألانتوات، deoxyinosine، و deoxyguanosine) وحمض الأراكيدونيك (البروستاجلاندين F2 α والبروستاجلاندين E2) مقارنة بالعجول السليمة. تم تقليل الأنواع الميكروبية المنتجة للبورين، بما في ذلك Lactiplantibacillus plantarum و Campylobacter coli و Treponema porcinum و Klebsiella pneumoniae و Phocaeicola coprophilus، بشكل كبير في العجول الإسهالية مقارنة بالعجول السليمة، في حين أظهرت الأنواع المنتجة لحمض الأراكيدونيك مثل Neisseria gonorrhoeae و Staphylococcus aureus و Clostridiales bacterium زيادة ملحوظة. ارتبطت هذه البصمات الميكروبية ارتباطًا وثيقًا بخلل التمثيل الغذائي للبيورين وحمض الأراكيدونيك في عجول الإسهال. أظهرت دراستنا أن الاضطرابات الأيضية التي تحركها ميكروبات الأمعاء من البيورين أو حمض الأراكيدونيك كانت مرتبطة بإسهال ربلة الساق. تثبت النتائج أن ميكروبات الأمعاء المعدلة تلعب دورًا في التسبب في الإسهال وتشير إلى أن العلاجات التي تستهدف ميكروبات الأمعاء يمكن أن تكون مفيدة لكل من الوقاية من الإسهال وعلاجه. أهمية يشكل إسهال العجل مصدر قلق كبير لصناعة الألبان العالمية لأنه يؤدي إلى خسائر اقتصادية كبيرة بسبب انخفاض معدلات الحمل، وانخفاض إنتاج الحليب، والإعدام المبكر. على الرغم من وجود دليل على وجود ارتباط بين ميكروبات الأمعاء المتغيرة والإسهال، إلا أنه لا يُعرف سوى القليل بشكل ملحوظ عن الآليات الميكروبية والاستقلابية الكامنة وراء العلاقة بين ديسبيوسيس ميكروبات الأمعاء وحدوث إسهال ربلة الساق. هنا، استخدمنا التحليلات الميتاجينومية والأيضية للبراز لإثبات أن الاضطرابات الأيضية التي تحركها ميكروبات الأمعاء من البيورين أو حمض الأراكيدونيك كانت مرتبطة بإسهال ربلة الساق. تلعب هذه الميكروبات المعوية المعدلة أدوارًا حيوية في التسبب في الإسهال وتشير إلى أن العلاجات التي تستهدف ميكروبات الأمعاء يمكن أن تكون مفيدة لكل من الوقاية من الإسهال وعلاجه.Translated Description (French)
RÉSUMÉ LA diarrhée du veau est une maladie multifactorielle qui touche l'industrie bovine et représente plus de 50 % de la mortalité des veaux. Bien qu'il existe des preuves d'une association entre l'altération du microbiote intestinal et la diarrhée, on sait remarquablement peu de choses sur les mécanismes microbiens et métaboliques sous-jacents au lien entre la dysbiose du microbiote intestinal et l'apparition de la diarrhée du veau. Ici, nous avons effectué des études métagénomiques et métabolomiques fécales sur des échantillons fécaux de veaux diarrhéiques et en bonne santé de la race de bovins Xia-nan. Les résultats ont révélé que la composition du microbiome et du métabolome intestinaux était remarquablement modifiée chez les veaux diarrhéiques, et que les altérations microbiennes intestinales étaient associées à la diarrhée et liées aux changements dans les métabolites. Les profils métaboliques ont montré que les veaux diarrhéiques présentaient une diminution marquée de certaines purines (adénosine, adénine, 2'-désoxyguanosine, allantoate, désoxyinosine et désoxyguanosine) et de l'acide arachidonique (prostaglandine F2α et prostaglandine E2) par rapport aux veaux sains. Les espèces microbiennes productrices de purines, y compris Lactiplantibacillus plantarum, Campylobacter coli, Treponema porcinum , Klebsiella pneumoniae et Phocaeicola coprophilus , étaient significativement réduites chez les veaux diarrhéiques par rapport aux veaux en bonne santé, tandis que les espèces productrices d'acide arachidonique telles que Neisseria gonorrhoeae , Staphylococcus aureus et la bactérie Clostridiales présentaient une augmentation marquée. Ces signatures microbiennes étaient étroitement associées à la dysbiose métabolique de la purine et de l'acide arachidonique chez les veaux diarrhéiques. Notre étude a montré que les troubles métaboliques liés au microbiote intestinal de la purine ou de l'acide arachidonique étaient associés à la diarrhée du veau. Les résultats prouvent que le microbiote intestinal altéré joue un rôle dans la pathogenèse de la diarrhée et indiquent que les thérapies ciblant le microbiote intestinal pourraient être utiles à la fois pour la prévention et le traitement de la diarrhée. IMPORTANCE La diarrhée du veau est une grande préoccupation pour l'industrie laitière mondiale car elle entraîne des pertes économiques importantes en raison de la baisse des taux de conception, de la réduction de la production de lait et de l'abattage précoce. Bien qu'il existe des preuves d'une association entre l'altération du microbiote intestinal et la diarrhée, on sait remarquablement peu de choses sur les mécanismes microbiens et métaboliques sous-jacents au lien entre la dysbiose du microbiote intestinal et l'apparition de la diarrhée du veau. Ici, nous avons utilisé des analyses métagénomiques et métabolomiques fécales pour démontrer que les troubles métaboliques liés au microbiote intestinal de la purine ou de l'acide arachidonique étaient associés à la diarrhée du veau. Ces microbiotes intestinaux modifiés jouent un rôle essentiel dans la pathogenèse de la diarrhée et indiquent que les thérapies ciblant le microbiote intestinal pourraient être utiles à la fois pour la prévention et le traitement de la diarrhée.Translated Description (Spanish)
RESUMEN LA diarrea de terneros es una enfermedad multifactorial que afecta a la industria ganadera y representa más del 50% de la mortalidad de terneros. Aunque hay evidencia de una asociación entre la microbiota intestinal alterada y la diarrea, se sabe muy poco sobre los mecanismos microbianos y metabólicos que subyacen a la relación entre la disbiosis de la microbiota intestinal y la aparición de diarrea en los terneros. Aquí, realizamos estudios metagenómicos y metabolómicos fecales en muestras fecales de terneros diarreicos y sanos de raza bovina Xia-nan. Los resultados revelaron que la composición del microbioma y el metaboloma intestinal se alteró notablemente en los terneros diarreicos, y las alteraciones microbianas intestinales se asociaron con diarrea y se relacionaron con los cambios en los metabolitos. Los perfiles de metabolitos mostraron que los terneros diarreicos mostraron una marcada disminución de algunas purinas (adenosina, adenina, 2'-desoxiguanosina, alantoato, desoxiinosina y desoxiguanosina) y ácido araquidónico (prostaglandina F2α y prostaglandina E2) en comparación con los terneros sanos. Las especies microbianas productoras de purina, incluyendo Lactiplantibacillus plantarum, Campylobacter coli, Treponema porcinum, Klebsiella pneumoniae y Phocaeicola coprophilus , se redujeron significativamente en los terneros diarreicos en comparación con los terneros sanos, mientras que las especies productoras de ácido araquidónico como Neisseria gonorrhoeae , Staphylococcus aureus y Clostridiales mostraron un marcado aumento. Estas firmas microbianas se asociaron estrechamente con la disbiosis metabólica de purina y ácido araquidónico en terneros con diarrea. Nuestro estudio mostró que los trastornos metabólicos de la purina o el ácido araquidónico impulsados por la microbiota intestinal se asociaron con diarrea de ternera. Los hallazgos demuestran que la microbiota intestinal alterada desempeña un papel en la patogénesis de la diarrea e indican que las terapias dirigidas a la microbiota intestinal podrían ser útiles tanto para la prevención como para el tratamiento de la diarrea. IMPORTANCIA LA diarrea de ternera es de gran preocupación para la industria láctea mundial, ya que resulta en pérdidas económicas significativas debido a las menores tasas de concepción, la reducción de la producción de leche y el sacrificio temprano. Aunque hay evidencia de una asociación entre la microbiota intestinal alterada y la diarrea, se sabe muy poco sobre los mecanismos microbianos y metabólicos que subyacen a la relación entre la disbiosis de la microbiota intestinal y la aparición de diarrea en los terneros. Aquí, utilizamos análisis metagenómicos y metabolómicos fecales para demostrar que los trastornos metabólicos de purina o ácido araquidónico impulsados por la microbiota intestinal se asociaron con diarrea de ternera. Estas microbiotas intestinales alteradas desempeñan un papel vital en la patogénesis de la diarrea e indican que las terapias dirigidas a la microbiota intestinal podrían ser útiles tanto para la prevención como para el tratamiento de la diarrea.Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
- تكشف التحليلات الميتاجينية والأيضية عن دور المستقلبات المرتبطة بميكروبيوم الأمعاء في عجول الإسهال
- Translated title (French)
- Les analyses métagénomiques et métabolomiques révèlent le rôle des métabolites associés au microbiome intestinal chez les veaux diarrhéiques
- Translated title (Spanish)
- Los análisis metagenómicos y metabolómicos revelan el papel de los metabolitos asociados al microbioma intestinal en los terneros con diarrea
Identifiers
- Other
- https://openalex.org/W4386116767
- DOI
- 10.1128/msystems.00582-23
References
- https://openalex.org/W159393192
- https://openalex.org/W1698633443
- https://openalex.org/W1970961464
- https://openalex.org/W1972918380
- https://openalex.org/W1977956551
- https://openalex.org/W1986982047
- https://openalex.org/W1989014451
- https://openalex.org/W1998467519
- https://openalex.org/W1999930056
- https://openalex.org/W2020417319
- https://openalex.org/W2024812300
- https://openalex.org/W2042285964
- https://openalex.org/W2048477303
- https://openalex.org/W2048502267
- https://openalex.org/W2049107700
- https://openalex.org/W2068660198
- https://openalex.org/W2081849250
- https://openalex.org/W2087773008
- https://openalex.org/W2096605667
- https://openalex.org/W2108718991
- https://openalex.org/W2113679889
- https://openalex.org/W2125404166
- https://openalex.org/W2132223529
- https://openalex.org/W2133569576
- https://openalex.org/W2134398788
- https://openalex.org/W2147089645
- https://openalex.org/W2149815098
- https://openalex.org/W2156125289
- https://openalex.org/W2158960911
- https://openalex.org/W2170917242
- https://openalex.org/W2171722104
- https://openalex.org/W2205741996
- https://openalex.org/W2331945533
- https://openalex.org/W2495295368
- https://openalex.org/W2509114697
- https://openalex.org/W2516110884
- https://openalex.org/W2547329187
- https://openalex.org/W2592550497
- https://openalex.org/W2603959463
- https://openalex.org/W2612268493
- https://openalex.org/W2777949064
- https://openalex.org/W2891880720
- https://openalex.org/W2912465744
- https://openalex.org/W2914290436
- https://openalex.org/W2915235119
- https://openalex.org/W2950746887
- https://openalex.org/W2951912016
- https://openalex.org/W2999404693
- https://openalex.org/W3028270276
- https://openalex.org/W3030441098
- https://openalex.org/W3041641406
- https://openalex.org/W3044599613
- https://openalex.org/W3045258791
- https://openalex.org/W3083241614
- https://openalex.org/W3097786179
- https://openalex.org/W3103947253
- https://openalex.org/W3128751250
- https://openalex.org/W3130124370
- https://openalex.org/W3131439703
- https://openalex.org/W3134489910
- https://openalex.org/W3143063265
- https://openalex.org/W3153305910
- https://openalex.org/W3154804190
- https://openalex.org/W3177787282
- https://openalex.org/W3206398499
- https://openalex.org/W4200411311
- https://openalex.org/W4210880410
- https://openalex.org/W4213342171
- https://openalex.org/W4213456541
- https://openalex.org/W4214950926
- https://openalex.org/W4220770189
- https://openalex.org/W4220863866
- https://openalex.org/W4220896287
- https://openalex.org/W4224436908
- https://openalex.org/W4238595913
- https://openalex.org/W4280646497
- https://openalex.org/W4280652931
- https://openalex.org/W4285741905
- https://openalex.org/W4309609607
- https://openalex.org/W4312155064
- https://openalex.org/W4323304816