Published March 3, 2017 | Version v1
Publication Open

Integrative taxonomy of root-knot nematodes reveals multiple independent origins of mitotic parthenogenesis

Creators

  • 1. Ghent University
  • 2. Vrije Universiteit Brussel
  • 3. International Institute of Tropical Agriculture

Description

During sampling of several Coffea arabica plantations in Tanzania severe root galling, caused by a root-knot nematode was observed. From pure cultures, morphology and morphometrics of juveniles and females matched perfectly with Meloidogyne africana, whereas morphology of the males matched identically with those of Meloidogyne decalineata. Based on their Cox1 sequence, however, the recovered juveniles, females and males were confirmed to belong to the same species, creating a taxonomic conundrum. Adding further to this puzzle, re-examination of M. oteifae type material showed insufficient morphological evidence to maintain its status as a separate species. Consequently, M. decalineata and M. oteifae are synonymized with M. africana, which is herewith redescribed based on results of light and scanning electron microscopy, ribosomal and mitochondrial DNA sequences, isozyme electrophoresis, along with bionomic and cytogenetic features. Multi-gene phylogenetic analysis placed M. africana outside of the three major clades, together with M. coffeicola, M. ichinohei and M. camelliae. This phylogenetic position was confirmed by several morphological features, including cellular structure of the spermatheca, egg mass position, perineal pattern and head shape. Moreover, M. africana was found to be a polyphagous species, demonstrating that "early-branching" Meloidogyne spp. are not as oligophagous as had previously been assumed. Cytogenetic information indicates M. africana (2n = 21) and M. ardenensis (2n = 51–54) to be a triploid mitotic parthenogenetic species, revealing at least four independent origins of mitotic parthenogenesis within the genus Meloidogyne. Furthermore, M. mali (n = 12) was found to reproduce by amphimixis, indicating that amphimictic species with a limited number of chromosomes are widespread in the genus, potentially reflecting the ancestral state of the genus. The wide variation in chromosome numbers and associated changes in reproduction modes indicate that cytogenetic evolution played a crucial role in the speciation of root-knot nematodes and plant-parasitic nematodes in general.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

أثناء أخذ عينات من العديد من مزارع القهوة العربية في تنزانيا، لوحظ وجود جذر شديد، ناجم عن نيماتودا عقدة الجذر. من الثقافات النقية، تطابقت المورفولوجيا والقياسات الشكلية للأحداث والإناث تمامًا مع Meloidogyne africana، في حين تطابقت مورفولوجيا الذكور بشكل مطابق مع تلك الموجودة في Meloidogyne decalineata. ومع ذلك، بناءً على تسلسل كوكس 1، تم تأكيد أن الأحداث والإناث والذكور المتعافين ينتمون إلى نفس النوع، مما خلق لغزًا تصنيفيًا. إضافة إلى هذا اللغز، أظهرت إعادة فحص مادة نوع M. oteifae أدلة مورفولوجية غير كافية للحفاظ على وضعها كنوع منفصل. وبالتالي، يتم ترادف M. decalineata و M. oteifae مع M. africana، والتي يتم إعادة وصفها هنا بناءً على نتائج المجهر الإلكتروني للضوء والمسح الضوئي، تسلسل الحمض النووي الريبوسومي والميتوكوندريا، الرحلان الكهربائي للإيزوزيم، جنبًا إلى جنب مع السمات الحيوية والخلايا الوراثية. وضع التحليل الوراثي متعدد الجينات M. africana خارج الفروع الرئيسية الثلاثة، جنبًا إلى جنب مع M. coffeicola و M. ichinohei و M. camelliae. تم تأكيد هذا الوضع التطوري من خلال العديد من السمات المورفولوجية، بما في ذلك البنية الخلوية للحيوانات المنوية، وموضع كتلة البويضة، ونمط العجان وشكل الرأس. علاوة على ذلك، تم العثور على M. africana كنوع متعدد الأكلة، مما يدل على أن أنواع Meloidogyne "المتفرعة مبكرًا" ليست قليلة الأكلة كما كان يُفترض سابقًا. تشير المعلومات الوراثية الخلوية إلى أن M. africana (2n = 21) و M. ardenensis (2n = 51–54) هما نوعان من التوالد العذري الفتيلي ثلاثي الصيغة الصبغية، مما يكشف عن أربعة أصول مستقلة على الأقل للتوالد العذري الفتيلي داخل جنس Meloidogyne. علاوة على ذلك، تم العثور على M. mali (n = 12) للتكاثر عن طريق الاختلاط، مما يشير إلى أن الأنواع المتقاربة ذات العدد المحدود من الكروموسومات منتشرة على نطاق واسع في الجنس، مما قد يعكس حالة الأجداد للجنس. يشير التباين الواسع في أعداد الكروموسومات والتغيرات المرتبطة بها في أوضاع التكاثر إلى أن التطور الوراثي الخلوي لعب دورًا حاسمًا في انتواع الديدان الخيطية ذات عقدة الجذر والديدان الخيطية الطفيلية النباتية بشكل عام.

Translated Description (French)

Au cours de l'échantillonnage de plusieurs plantations de Coffea arabica en Tanzanie, de graves grippages racinaires causés par un nématode à nœud radiculaire ont été observés. À partir de cultures pures, la morphologie et la morphométrie des juvéniles et des femelles correspondaient parfaitement à Meloidogyne africana, tandis que la morphologie des mâles correspondait identiquement à celles de Meloidogyne decalineata. Sur la base de leur séquence Cox1, cependant, les juvéniles, les femelles et les mâles récupérés ont été confirmés comme appartenant à la même espèce, créant une énigme taxonomique. En plus de ce puzzle, le réexamen du matériel de type M. oteifae a montré des preuves morphologiques insuffisantes pour maintenir son statut d'espèce distincte. Par conséquent, M. decalineata et M. oteifae sont synonymes de M. africana, qui est décrit à nouveau ici sur la base des résultats de la microscopie électronique à balayage et à la lumière, des séquences d'ADN ribosomiques et mitochondriales, de l'électrophorèse isoenzymatique, ainsi que des caractéristiques bionomiques et cytogénétiques. L'analyse phylogénétique multigénique a placé M. africana en dehors des trois clades principaux, avec M. coffeicola, M. ichinohei et M. camelliae. Cette position phylogénétique a été confirmée par plusieurs caractéristiques morphologiques, notamment la structure cellulaire de la spermatheca, la position de la masse de l'œuf, le motif périnéal et la forme de la tête. De plus, M. africana s'est avéré être une espèce polyphage, démontrant que les Meloidogyne spp. à « ramification précoce » ne sont pas aussi oligophages qu'on l'avait supposé auparavant. Les informations cytogénétiques indiquent que M. africana (2n = 21) et M. ardenensis (2n = 51–54) sont une espèce parthénogénétique mitotique triploïde, révélant au moins quatre origines indépendantes de la parthénogenèse mitotique dans le genre Meloidogyne. De plus, M. mali (n = 12) se reproduit par amphimixie, ce qui indique que les espèces amphimiques avec un nombre limité de chromosomes sont répandues dans le genre, reflétant potentiellement l'état ancestral du genre. La grande variation du nombre de chromosomes et les changements associés dans les modes de reproduction indiquent que l'évolution cytogénétique a joué un rôle crucial dans la spéciation des nématodes à nœuds racinaires et des nématodes parasites des plantes en général.

Translated Description (Spanish)

Durante el muestreo de varias plantaciones de Coffea arabica en Tanzania se observó un desgaste severo de las raíces, causado por un nematodo del nudo de la raíz. A partir de cultivos puros, la morfología y la morfometría de juveniles y hembras coincidían perfectamente con Meloidogyne africana, mientras que la morfología de los machos coincidía idénticamente con la de Meloidogyne decalineata. Sin embargo, en función de su secuencia de Cox1, se confirmó que los juveniles, hembras y machos recuperados pertenecían a la misma especie, creando un enigma taxonómico. Además de este rompecabezas, el reexamen del material de tipo M. oteifae mostró evidencia morfológica insuficiente para mantener su estado como una especie separada. En consecuencia, M. decalineata y M. oteifae se sinonimizan con M. africana, que se vuelve a describir en la presente en función de los resultados de microscopía electrónica de barrido y de luz, secuencias de ADN ribosómico y mitocondrial, electroforesis isoenzimática, junto con características bionómicas y citogenéticas. El análisis filogenético multigénico colocó a M. africana fuera de los tres clados principales, junto con M. coffeicola, M. ichinohei y M. camelliae. Esta posición filogenética fue confirmada por varias características morfológicas, incluyendo la estructura celular de la espermateca, la posición de la masa del óvulo, el patrón perineal y la forma de la cabeza. Además, se encontró que M. africana era una especie polífaga, lo que demuestra que las especies de Meloidogyne spp. de "ramificación temprana" no son tan oligófagas como se había supuesto anteriormente. La información citogenética indica que M. africana (2n = 21) y M. ardenensis (2n = 51–54) son una especie partenogenética mitótica triploide, revelando al menos cuatro orígenes independientes de partenogénesis mitótica dentro del género Meloidogyne. Además, se encontró que M. mali (n = 12) se reproduce por amphimixis, lo que indica que las especies anfiméticas con un número limitado de cromosomas están muy extendidas en el género, lo que podría reflejar el estado ancestral del género. La amplia variación en el número de cromosomas y los cambios asociados en los modos de reproducción indican que la evolución citogenética desempeñó un papel crucial en la especiación de los nematodos de los nudos de las raíces y los nematodos parásitos de las plantas en general.

Files

journal.pone.0172190&type=printable.pdf

Files (4.5 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:a8b61c8311d8c7a096c06b751e422a11
4.5 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
يكشف التصنيف التكاملي للديدان الخيطية ذات العقدة الجذرية عن أصول مستقلة متعددة للتوالد العذري الانقسامي
Translated title (French)
La taxonomie intégrative des nématodes à nœuds radiculaires révèle de multiples origines indépendantes de la parthénogenèse mitotique
Translated title (Spanish)
La taxonomía integrativa de los nematodos del nudo de la raíz revela múltiples orígenes independientes de la partenogénesis mitótica

Identifiers

Other
https://openalex.org/W2594134779
DOI
10.1371/journal.pone.0172190

Is supplement to
https://openalex.org/W4254409663 (Other)
https://openalex.org/W2460968640 (Other)
https://openalex.org/W2404154651 (Other)
https://openalex.org/W2197400596 (Other)
https://openalex.org/W2161728309 (Other)
https://openalex.org/W2043105216 (Other)
https://openalex.org/W1850023178 (Other)
https://openalex.org/W176517491 (Other)
https://openalex.org/W1552958657 (Other)
https://openalex.org/W135864298 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Kenya

References

  • https://openalex.org/W1488440371
  • https://openalex.org/W1514338101
  • https://openalex.org/W1617065937
  • https://openalex.org/W167876732
  • https://openalex.org/W1805588450
  • https://openalex.org/W1805676052
  • https://openalex.org/W1830035262
  • https://openalex.org/W1969042907
  • https://openalex.org/W1971217226
  • https://openalex.org/W1973917994
  • https://openalex.org/W1981899094
  • https://openalex.org/W1982728778
  • https://openalex.org/W1982963950
  • https://openalex.org/W1986001998
  • https://openalex.org/W1988182470
  • https://openalex.org/W1994400021
  • https://openalex.org/W1997872323
  • https://openalex.org/W1999235603
  • https://openalex.org/W2008807242
  • https://openalex.org/W2010148093
  • https://openalex.org/W2013090566
  • https://openalex.org/W2017865041
  • https://openalex.org/W2017909463
  • https://openalex.org/W2020507087
  • https://openalex.org/W2023640504
  • https://openalex.org/W2025544983
  • https://openalex.org/W2033590861
  • https://openalex.org/W2036740319
  • https://openalex.org/W2040615156
  • https://openalex.org/W2049175365
  • https://openalex.org/W2050740194
  • https://openalex.org/W2065704784
  • https://openalex.org/W2065999373
  • https://openalex.org/W2067848589
  • https://openalex.org/W2069557176
  • https://openalex.org/W2072345540
  • https://openalex.org/W2080887020
  • https://openalex.org/W2081782736
  • https://openalex.org/W2083189830
  • https://openalex.org/W2084139224
  • https://openalex.org/W2084547984
  • https://openalex.org/W2085975240
  • https://openalex.org/W2094713944
  • https://openalex.org/W2099540110
  • https://openalex.org/W2100416266
  • https://openalex.org/W2100483491
  • https://openalex.org/W2106546900
  • https://openalex.org/W2119699959
  • https://openalex.org/W2128210075
  • https://openalex.org/W2136872570
  • https://openalex.org/W2137033331
  • https://openalex.org/W2139485298
  • https://openalex.org/W2141052558
  • https://openalex.org/W2142257386
  • https://openalex.org/W2146058063
  • https://openalex.org/W2151674515
  • https://openalex.org/W2154085147
  • https://openalex.org/W2154230926
  • https://openalex.org/W2159922338
  • https://openalex.org/W2160378127
  • https://openalex.org/W2163137525
  • https://openalex.org/W2169413897
  • https://openalex.org/W2170098970
  • https://openalex.org/W2180835902
  • https://openalex.org/W2184518718
  • https://openalex.org/W2262313540
  • https://openalex.org/W2284218083
  • https://openalex.org/W2308066056
  • https://openalex.org/W2334530543
  • https://openalex.org/W2342688686
  • https://openalex.org/W2399255620
  • https://openalex.org/W269448258
  • https://openalex.org/W3082537884
  • https://openalex.org/W827672674