Published February 4, 2022 | Version v1
Publication Open

S-Nitrosation of E3 Ubiquitin Ligase Complex Components Regulates Hormonal Signalings in Arabidopsis

Creators

  • 1. Fundación Ciencias Exactas y Naturales
  • 2. National University of Mar del Plata
  • 3. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
  • 4. Instituto de Neurología de Buenos Aires
  • 5. Institute of Astronomy and Space Physics
  • 6. Centro de Biología Molecular Severo Ochoa
  • 7. Autonomous University of Madrid
  • 8. Hospital Universitario Santa Cristina
  • 9. Leibniz Institute of Plant Biochemistry
  • 10. Donald Danforth Plant Science Center
  • 11. University of California, San Diego

Description

E3 ubiquitin ligases mediate the last step of the ubiquitination pathway in the ubiquitin-proteasome system (UPS). By targeting transcriptional regulators for their turnover, E3s play a crucial role in every aspect of plant biology. In plants, SKP1/CULLIN1/F-BOX PROTEIN (SCF)-type E3 ubiquitin ligases are essential for the perception and signaling of several key hormones including auxins and jasmonates (JAs). F-box proteins, TRANSPORT INHIBITOR RESPONSE 1 (TIR1) and CORONATINE INSENSITIVE 1 (COI1), bind directly transcriptional repressors AUXIN/INDOLE-3-ACETIC ACID (AUX/IAA) and JASMONATE ZIM-DOMAIN (JAZ) in auxin- and JAs-depending manner, respectively, which permits the perception of the hormones and transcriptional activation of signaling pathways. Redox modification of proteins mainly by S-nitrosation of cysteines (Cys) residues via nitric oxide (NO) has emerged as a valued regulatory mechanism in physiological processes requiring its rapid and versatile integration. Previously, we demonstrated that TIR1 and Arabidopsis thaliana SKP1 (ASK1) are targets of S-nitrosation, and these NO-dependent posttranslational modifications enhance protein-protein interactions and positively regulate SCFTIR1 complex assembly and expression of auxin response genes. In this work, we confirmed S-nitrosation of Cys140 in TIR1, which was associated in planta to auxin-dependent developmental and stress-associated responses. In addition, we provide evidence on the modulation of the SCFCOI1 complex by different S-nitrosation events. We demonstrated that S-nitrosation of ASK1 Cys118 enhanced ASK1-COI1 protein-protein interaction. Overexpression of non-nitrosable ask1 mutant protein impaired the activation of JA-responsive genes mediated by SCFCOI1 illustrating the functional relevance of this redox-mediated regulation in planta. In silico analysis positions COI1 as a promising S-nitrosation target, and demonstrated that plants treated with methyl JA (MeJA) or S-nitrosocysteine (NO-Cys, S-nitrosation agent) develop shared responses at a genome-wide level. The regulation of SCF components involved in hormonal perception by S-nitrosation may represent a key strategy to determine the precise time and site-dependent activation of each hormonal signaling pathway and highlights NO as a pivotal molecular player in these scenarios.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تتوسط ليغازات يوبيكويتين E3 في الخطوة الأخيرة من مسار اليوبيكويتين في نظام بروتيزوم يوبيكويتين (UPS). من خلال استهداف منظمي النسخ لدورانهم، تلعب E3s دورًا حاسمًا في كل جانب من جوانب بيولوجيا النبات. في النباتات، SKP1/CULLIN1/F - BOX PROTEIN (SCF)- type E3 ubiquitin ligases ضرورية لإدراك وإرسال إشارات للعديد من الهرمونات الرئيسية بما في ذلك الأوكسينات والياسمونات (JAs). بروتينات F - box، استجابة مثبط النقل 1 (TIR1) و كوروناتين غير حساس 1 (COI1)، تربط مباشرة مثبطات النسخ AUXIN/INDOLE -3 - Acetic ACID (AUX/IAA) و JASMONATE ZIM - DOMAIN (JAZ) بطريقة auxin - و JAs، على التوالي، مما يسمح بإدراك الهرمونات وتنشيط النسخ لمسارات الإشارات. ظهر تعديل الأكسدة للبروتينات بشكل رئيسي عن طريق نتروز السيستين (CYS) عبر أكسيد النيتريك (NO) كآلية تنظيمية ذات قيمة في العمليات الفسيولوجية التي تتطلب تكاملها السريع والمتعدد الاستخدامات. في السابق، أظهرنا أن TIR1 و Arabidopsis thaliana SKP1 (ASK1) هما هدفان لـ S - nitrosation، وتعزز هذه التعديلات ما بعد الترجمة التي تعتمد على NO تفاعلات البروتين البروتين وتنظم بشكل إيجابي التجميع المعقد SCFTIR1 والتعبير عن جينات استجابة الأوكسين. في هذا العمل، أكدنا نترات S لـ Cys140 في TIR1، والتي ارتبطت في الأخمص بالاستجابات التنموية المعتمدة على الأوكسين والاستجابات المرتبطة بالإجهاد. بالإضافة إلى ذلك، نقدم أدلة على تعديل مجمع SCFCOI1 من خلال أحداث S - nitrosation المختلفة. لقد أظهرنا أن نترات S لـ ASK1 Cys118 عززت تفاعل بروتين البروتين ASK1 - COI1. أدى التعبير المفرط عن البروتين الطافر Ask1 غير القابل للنتروز إلى إضعاف تنشيط الجينات المستجيبة لـ JA بوساطة SCFCOI1 مما يوضح الأهمية الوظيفية لهذا التنظيم بوساطة الأكسدة في الأخمص. في مواضع تحليل السيليكو، يعد COI1 هدفًا واعدًا لـ S - nitrosation، وأظهر أن النباتات المعالجة بـ methyl JA (MeJA) أو S - nitrosocysteine (NO - Cys، عامل S - nitrosation) تطور استجابات مشتركة على مستوى الجينوم. قد يمثل تنظيم مكونات SCF المشاركة في الإدراك الهرموني بواسطة S - nitrosation استراتيجية رئيسية لتحديد التنشيط الدقيق المعتمد على الوقت والموقع لكل مسار إشارات هرمونية ويسلط الضوء على NO كلاعب جزيئي محوري في هذه السيناريوهات.

Translated Description (French)

Les ubiquitine ligases E3 médient la dernière étape de la voie d'ubiquitination dans le système ubiquitine-protéasome (UPS). En ciblant les régulateurs transcriptionnels pour leur chiffre d'affaires, les E3 jouent un rôle crucial dans tous les aspects de la biologie végétale. Chez les plantes, les ubiquitines ligases E3 de type SKP1/CULLIN1/F-BOX (SCF) sont essentielles pour la perception et la signalisation de plusieurs hormones clés, notamment les auxines et les jasmonates (JA). Les protéines F-box, la RÉPONSE INHIBITRICE DE TRANSPORT 1 (TIR1) et la CORONATINE INSENSIBLE 1 (COI1), se lient directement aux répresseurs transcriptionnels AUXINE/INDOLE-3-acide ACÉTIQUE (AUX/IAA) et au JASMONATE ZIM-DOMAIN (JAZ) de manière auxine et JAs-dépendante, respectivement, ce qui permet la perception des hormones et l'activation transcriptionnelle des voies de signalisation. La modification rédox des protéines principalement par S-nitrosation des résidus de cystéines (Cys) via l'oxyde nitrique (NO) est apparue comme un mécanisme de régulation apprécié dans les processus physiologiques nécessitant son intégration rapide et polyvalente. Auparavant, nous avons démontré que TIR1 et Arabidopsis thaliana SKP1 (ASK1) sont des cibles de la S-nitrosation, et ces modifications post-traductionnelles dépendantes du NO améliorent les interactions protéine-protéine et régulent positivement l'assemblage du complexe SCFTIR1 et l'expression des gènes de réponse à l'auxine. Dans ce travail, nous avons confirmé la S-nitrosation de Cys140 dans TIR1, qui était associée in planta à des réponses développementales dépendantes de l'auxine et associées au stress. De plus, nous fournissons des preuves sur la modulation du complexe SCFCOI1 par différents événements de S-nitrosation. Nous avons démontré que la S-nitrosation de ASK1 Cys118 augmentait l'interaction protéine-protéine ASK1-COI1. La surexpression de la protéine mutante ask1 non nitrosable a altéré l'activation des gènes sensibles à la JA médiés par SCFCOI1 illustrant la pertinence fonctionnelle de cette régulation médiée par l'oxydoréduction chez les plantes. L'analyse in silico positionne COI1 comme une cible prometteuse de la S-nitrosation et a démontré que les plantes traitées avec du méthyl JA (MeJA) ou de la S-nitrosocystéine (NO-Cys, agent de S-nitrosation) développent des réponses partagées à l'échelle du génome. La régulation des composants du SCF impliqués dans la perception hormonale par la S-nitrosation peut représenter une stratégie clé pour déterminer le moment précis et l'activation dépendante du site de chaque voie de signalisation hormonale et met en évidence le NO en tant qu'acteur moléculaire pivot dans ces scénarios.

Translated Description (Spanish)

Las ubiquitina ligasas E3 median el último paso de la vía de ubiquitinación en el sistema ubiquitina-proteasoma (UPS). Al dirigirse a los reguladores transcripcionales para su rotación, los E3 desempeñan un papel crucial en todos los aspectos de la biología vegetal. En las plantas, las ligasas de ubiquitina E3 de tipo PROTEÍNA SKP1/CULLIN1/F-BOX (SCF) son esenciales para la percepción y señalización de varias hormonas clave, incluidas las auxinas y los jasmonatos (JA). Las proteínas de la caja F, la RESPUESTA DEL INHIBIDOR DEL TRANSPORTE 1 (TIR1) y la INSENSIBLE a la coronatina 1 (COI1), se unen directamente a los represores transcripcionales AUXINA/ÁCIDO INDOLE-3-ACÉTICO (AUX/IAA) y JASMONATO ZIM-DOMAIN (JAZ) de manera dependiente de auxina y JAs, respectivamente, lo que permite la percepción de las hormonas y la activación transcripcional de las vías de señalización. La modificación redox de proteínas principalmente por S-nitrosación de residuos de cisteínas (Cys) a través de óxido nítrico (NO) ha surgido como un mecanismo regulador valioso en procesos fisiológicos que requieren su integración rápida y versátil. Anteriormente, demostramos que TIR1 y Arabidopsis thaliana SKP1 (ASK1) son objetivos de la S-nitrosación, y estas modificaciones postraduccionales dependientes de NO mejoran las interacciones proteína-proteína y regulan positivamente el ensamblaje del complejo SCFTIR1 y la expresión de genes de respuesta a auxinas. En este trabajo, confirmamos la S-nitrosación de Cys140 en TIR1, que se asoció in planta a respuestas de desarrollo dependientes de auxinas y asociadas al estrés. Además, proporcionamos evidencia sobre la modulación del complejo SCFCOI1 por diferentes eventos de S-nitrosación. Demostramos que la S-nitrosación de ASK1 Cys118 mejoró la interacción proteína-proteína ASK1-COI1. La sobreexpresión de la proteína mutante ask1 no nitrosable alteró la activación de los genes sensibles a JA mediada por SCFCOI1, lo que ilustra la relevancia funcional de esta regulación mediada por redox en planta. El análisis in silico posiciona a COI1 como un objetivo prometedor de S-nitrosación y demostró que las plantas tratadas con metil JA (MeJA) o S-nitrosocisteína (NO-Cys, agente de S-nitrosación) desarrollan respuestas compartidas a nivel de todo el genoma. La regulación de los componentes del SCF involucrados en la percepción hormonal por S-nitrosación puede representar una estrategia clave para determinar el tiempo preciso y la activación dependiente del sitio de cada vía de señalización hormonal y destaca el NO como un actor molecular fundamental en estos escenarios.

Files

pdf.pdf

Files (2.8 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:4a3df244ead53bfc5ecd59757aabb7ae
2.8 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
S - Nitrosation of E3 Ubiquitin Ligase Complex Components ينظم الإشارات الهرمونية في الأرابيدوبسيس
Translated title (French)
La S-nitrosation des composants du complexe d'ubiquitine ligase E3 régule les signaux hormonaux chez Arabidopsis
Translated title (Spanish)
La S-nitrosación de los componentes del complejo E3 ubiquitina ligasa regula las señales hormonales en Arabidopsis

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4210742226
DOI
10.3389/fpls.2021.794582

Is supplement to
https://openalex.org/W4283449032 (Other)
https://openalex.org/W4224215823 (Other)
https://openalex.org/W2990270749 (Other)
https://openalex.org/W2988041907 (Other)
https://openalex.org/W2300630778 (Other)
https://openalex.org/W2112142795 (Other)
https://openalex.org/W2097438468 (Other)
https://openalex.org/W2087841059 (Other)
https://openalex.org/W2076465180 (Other)
https://openalex.org/W2037487430 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Argentina

References

  • https://openalex.org/W1500162225
  • https://openalex.org/W1607931568
  • https://openalex.org/W1954354076
  • https://openalex.org/W1967291128
  • https://openalex.org/W1973864912
  • https://openalex.org/W1974907033
  • https://openalex.org/W1975053636
  • https://openalex.org/W1980812782
  • https://openalex.org/W1994595673
  • https://openalex.org/W2002484193
  • https://openalex.org/W2002821316
  • https://openalex.org/W2009412866
  • https://openalex.org/W2011820514
  • https://openalex.org/W2013078771
  • https://openalex.org/W2015734948
  • https://openalex.org/W2018391606
  • https://openalex.org/W2022965734
  • https://openalex.org/W2030835712
  • https://openalex.org/W2031530658
  • https://openalex.org/W2038258194
  • https://openalex.org/W2061205797
  • https://openalex.org/W2063678126
  • https://openalex.org/W2067478074
  • https://openalex.org/W2073224077
  • https://openalex.org/W2074208150
  • https://openalex.org/W2077061853
  • https://openalex.org/W2086660631
  • https://openalex.org/W2090630721
  • https://openalex.org/W2094152709
  • https://openalex.org/W2097065948
  • https://openalex.org/W2103217892
  • https://openalex.org/W2107898534
  • https://openalex.org/W2113280938
  • https://openalex.org/W2114570899
  • https://openalex.org/W2118660786
  • https://openalex.org/W2127656164
  • https://openalex.org/W2128350253
  • https://openalex.org/W2133465414
  • https://openalex.org/W2138840509
  • https://openalex.org/W2146253911
  • https://openalex.org/W2155841258
  • https://openalex.org/W2156475745
  • https://openalex.org/W2158217645
  • https://openalex.org/W2159931676
  • https://openalex.org/W2160648204
  • https://openalex.org/W2162635571
  • https://openalex.org/W2162837204
  • https://openalex.org/W2164269498
  • https://openalex.org/W2166966936
  • https://openalex.org/W2166987747
  • https://openalex.org/W2172162168
  • https://openalex.org/W2352870621
  • https://openalex.org/W2467541887
  • https://openalex.org/W2514782653
  • https://openalex.org/W2515837416
  • https://openalex.org/W2518841398
  • https://openalex.org/W2731784911
  • https://openalex.org/W2739822974
  • https://openalex.org/W2747740737
  • https://openalex.org/W2748288120
  • https://openalex.org/W2769201995
  • https://openalex.org/W2769924866
  • https://openalex.org/W2793074175
  • https://openalex.org/W2796111526
  • https://openalex.org/W2799558587
  • https://openalex.org/W2831726028
  • https://openalex.org/W2888781653
  • https://openalex.org/W2890861890
  • https://openalex.org/W2893791677
  • https://openalex.org/W2894436452
  • https://openalex.org/W2948980557
  • https://openalex.org/W2951716158
  • https://openalex.org/W2962843047
  • https://openalex.org/W2965673100
  • https://openalex.org/W2968748074
  • https://openalex.org/W2977269226
  • https://openalex.org/W3004729778
  • https://openalex.org/W3007979892
  • https://openalex.org/W3019076499
  • https://openalex.org/W3090497711
  • https://openalex.org/W3101490017
  • https://openalex.org/W3127764784
  • https://openalex.org/W3132857558
  • https://openalex.org/W3134592479
  • https://openalex.org/W3163505266
  • https://openalex.org/W3169916964