Published June 15, 2021 | Version v1
Publication Open

BIO-LGCA: A cellular automaton modelling class for analysing collective cell migration

  • 1. TU Dresden
  • 2. Universidad Nacional Autónoma de México
  • 3. Khalifa University of Science and Technology

Description

Collective dynamics in multicellular systems such as biological organs and tissues plays a key role in biological development, regeneration, and pathological conditions. Collective tissue dynamics-understood as population behaviour arising from the interplay of the constituting discrete cells-can be studied with on- and off-lattice agent-based models. However, classical on-lattice agent-based models, also known as cellular automata, fail to replicate key aspects of collective migration, which is a central instance of collective behaviour in multicellular systems. To overcome drawbacks of classical on-lattice models, we introduce an on-lattice, agent-based modelling class for collective cell migration, which we call biological lattice-gas cellular automaton (BIO-LGCA). The BIO-LGCA is characterised by synchronous time updates, and the explicit consideration of individual cell velocities. While rules in classical cellular automata are typically chosen ad hoc, rules for cell-cell and cell-environment interactions in the BIO-LGCA can also be derived from experimental cell migration data or biophysical laws for individual cell migration. We introduce elementary BIO-LGCA models of fundamental cell interactions, which may be combined in a modular fashion to model complex multicellular phenomena. We exemplify the mathematical mean-field analysis of specific BIO-LGCA models, which allows to explain collective behaviour. The first example predicts the formation of clusters in adhesively interacting cells. The second example is based on a novel BIO-LGCA combining adhesive interactions and alignment. For this model, our analysis clarifies the nature of the recently discovered invasion plasticity of breast cancer cells in heterogeneous environments.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تلعب الديناميكيات الجماعية في الأنظمة متعددة الخلايا مثل الأعضاء والأنسجة البيولوجية دورًا رئيسيًا في التطور البيولوجي والتجديد والحالات المرضية. يمكن دراسة ديناميكيات الأنسجة الجماعية - التي تُفهم على أنها سلوك سكاني ناشئ عن تفاعل الخلايا المنفصلة المكونة - باستخدام نماذج قائمة على العوامل داخل وخارج الشبكة. ومع ذلك، فإن النماذج الكلاسيكية القائمة على عوامل الشبكة، والمعروفة أيضًا باسم الأتمتة الخلوية، تفشل في تكرار الجوانب الرئيسية للهجرة الجماعية، والتي تعد مثالًا مركزيًا للسلوك الجماعي في الأنظمة متعددة الخلايا. للتغلب على عيوب النماذج الكلاسيكية للشبكة، نقدم فئة نمذجة قائمة على العوامل على الشبكة لهجرة الخلايا الجماعية، والتي نسميها الأتمتة الخلوية للغازات الشبكية البيولوجية (BIO - LGCA). يتميز BIO - LGCA بتحديثات زمنية متزامنة، والنظر الصريح في سرعات الخلايا الفردية. في حين يتم اختيار القواعد في الأتمتة الخلوية الكلاسيكية عادة بشكل مخصص، يمكن أيضًا اشتقاق قواعد التفاعلات الخلوية الخلوية والبيئية الخلوية في BIO - LGCA من بيانات هجرة الخلايا التجريبية أو القوانين الفيزيائية الحيوية لهجرة الخلايا الفردية. نقدم نماذج BIO - LGCA الأولية لتفاعلات الخلايا الأساسية، والتي يمكن دمجها بطريقة معيارية لنمذجة الظواهر المعقدة متعددة الخلايا. نحن نمثل التحليل الرياضي لمتوسط المجال لنماذج BIO - LGCA محددة، والتي تسمح بشرح السلوك الجماعي. يتنبأ المثال الأول بتكوين مجموعات في خلايا متفاعلة لاصقة. يعتمد المثال الثاني على BIO - LGCA جديد يجمع بين التفاعلات اللاصقة والمحاذاة. بالنسبة لهذا النموذج، يوضح تحليلنا طبيعة مرونة الغزو المكتشفة مؤخرًا لخلايا سرطان الثدي في البيئات غير المتجانسة.

Translated Description (French)

La dynamique collective dans les systèmes multicellulaires tels que les organes et les tissus biologiques joue un rôle clé dans le développement biologique, la régénération et les conditions pathologiques. La dynamique tissulaire collective - comprise comme le comportement de la population résultant de l'interaction des cellules discrètes constitutives - peut être étudiée avec des modèles basés sur des agents sur réseau et hors réseau. Cependant, les modèles classiques basés sur des agents sur réseau, également connus sous le nom d'automates cellulaires, ne parviennent pas à reproduire les aspects clés de la migration collective, qui est une instance centrale du comportement collectif dans les systèmes multicellulaires. Pour surmonter les inconvénients des modèles classiques sur réseau, nous introduisons une classe de modélisation sur réseau, basée sur des agents, pour la migration cellulaire collective, que nous appelons l'automate cellulaire à gaz à réseau biologique (BIO-LGCA). Le BIO-LGCA se caractérise par des mises à jour temporelles synchrones et la prise en compte explicite des vitesses cellulaires individuelles. Alors que les règles dans les automates cellulaires classiques sont généralement choisies ad hoc, les règles pour les interactions cellule-cellule et cellule-environnement dans le BIO-LGCA peuvent également être dérivées de données de migration cellulaire expérimentales ou de lois biophysiques pour la migration cellulaire individuelle. Nous introduisons des modèles BIO-LGCA élémentaires d'interactions cellulaires fondamentales, qui peuvent être combinés de manière modulaire pour modéliser des phénomènes multicellulaires complexes. Nous illustrons l'analyse mathématique du champ moyen de modèles BIO-LGCA spécifiques, ce qui permet d'expliquer le comportement collectif. Le premier exemple prédit la formation d'amas dans des cellules en interaction adhésive. Le deuxième exemple est basé sur un nouveau BIO-LGCA combinant les interactions adhésives et l'alignement. Pour ce modèle, notre analyse clarifie la nature de la plasticité d'invasion récemment découverte des cellules cancéreuses du sein dans des environnements hétérogènes.

Translated Description (Spanish)

La dinámica colectiva en sistemas multicelulares como órganos y tejidos biológicos juega un papel clave en el desarrollo biológico, la regeneración y las condiciones patológicas. La dinámica tisular colectiva, entendida como el comportamiento de la población que surge de la interacción de las células discretas constituyentes, se puede estudiar con modelos basados en agentes dentro y fuera de la red. Sin embargo, los modelos clásicos basados en agentes en celosía, también conocidos como autómatas celulares, no replican aspectos clave de la migración colectiva, que es una instancia central del comportamiento colectivo en sistemas multicelulares. Para superar los inconvenientes de los modelos clásicos en celosía, introducimos una clase de modelado basada en agentes en celosía para la migración celular colectiva, que llamamos autómata celular de gas de celosía biológica (BIO-LGCA). El BIO-LGCA se caracteriza por actualizaciones de tiempo síncronas y la consideración explícita de las velocidades de las células individuales. Si bien las reglas en los autómatas celulares clásicos generalmente se eligen ad hoc, las reglas para las interacciones célula-célula y célula-ambiente en el BIO-LGCA también pueden derivarse de datos experimentales de migración celular o leyes biofísicas para la migración celular individual. Presentamos modelos BIO-LGCA elementales de interacciones celulares fundamentales, que pueden combinarse de forma modular para modelar fenómenos multicelulares complejos. Ejemplificamos el análisis matemático del campo medio de modelos BIO-LGCA específicos, que permite explicar el comportamiento colectivo. El primer ejemplo predice la formación de grupos en células que interactúan adhesivamente. El segundo ejemplo se basa en un novedoso BIO-LGCA que combina interacciones adhesivas y alineación. Para este modelo, nuestro análisis aclara la naturaleza de la plasticidad de invasión recientemente descubierta de las células de cáncer de mama en entornos heterogéneos.

Files

journal.pcbi.1009066&type=printable.pdf

Files (2.3 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:f7667d4900aeda6bab834bd6bef34bff
2.3 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
BIO - LGCA: فئة نمذجة آلية خلوية لتحليل هجرة الخلايا الجماعية
Translated title (French)
BIO-LGCA : une classe de modélisation d'automate cellulaire pour analyser la migration cellulaire collective
Translated title (Spanish)
BIO-LGCA: una clase de modelado de autómatas celulares para analizar la migración celular colectiva

Identifiers

Other
https://openalex.org/W3166180108
DOI
10.1371/journal.pcbi.1009066

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Mexico

References

  • https://openalex.org/W1225649966
  • https://openalex.org/W1965307536
  • https://openalex.org/W1978826269
  • https://openalex.org/W1982364740
  • https://openalex.org/W1987717176
  • https://openalex.org/W1989543568
  • https://openalex.org/W1992907368
  • https://openalex.org/W1995107116
  • https://openalex.org/W2002785668
  • https://openalex.org/W2009913017
  • https://openalex.org/W2011244988
  • https://openalex.org/W2012376126
  • https://openalex.org/W2014786311
  • https://openalex.org/W2034440356
  • https://openalex.org/W2037572788
  • https://openalex.org/W2039814602
  • https://openalex.org/W2042512338
  • https://openalex.org/W2045001281
  • https://openalex.org/W2048609835
  • https://openalex.org/W2056147795
  • https://openalex.org/W2066908848
  • https://openalex.org/W2075864722
  • https://openalex.org/W2099955171
  • https://openalex.org/W2141045864
  • https://openalex.org/W2153063790
  • https://openalex.org/W2165754185
  • https://openalex.org/W2166205523
  • https://openalex.org/W2187933120
  • https://openalex.org/W2312041018
  • https://openalex.org/W2318093595
  • https://openalex.org/W2332692916
  • https://openalex.org/W2497980095
  • https://openalex.org/W2594279403
  • https://openalex.org/W2604586636
  • https://openalex.org/W2744396587
  • https://openalex.org/W2766903084
  • https://openalex.org/W2931284791
  • https://openalex.org/W3080611254
  • https://openalex.org/W4292049208
  • https://openalex.org/W4301321901
  • https://openalex.org/W4301871334
  • https://openalex.org/W904058290