Published March 13, 2024 | Version v1
Publication Open

Substrate-induced condensation activates plant TIR domain proteins

  • 1. China Agricultural University
  • 2. Max Planck Institute for Plant Breeding Research
  • 3. University of Cologne
  • 4. Westlake University
  • 5. Center for Life Sciences
  • 6. Tsinghua University

Description

Plant nucleotide-binding leucine-rich repeat (NLR) immune receptors with an N-terminal Toll/interleukin-1 receptor (TIR) domain mediate recognition of strain-specific pathogen effectors, typically via their C-terminal ligand-sensing domains1. Effector binding enables TIR-encoded enzymatic activities that are required for TIR-NLR (TNL)-mediated immunity2,3. Many truncated TNL proteins lack effector-sensing domains but retain similar enzymatic and immune activities4,5. The mechanism underlying the activation of these TIR domain proteins remain unclear. Here we show that binding of the TIR substrates NAD+ and ATP induces phase separation of TIR domain proteins in vitro. A similar condensation occurs with a TIR domain protein expressed via its native promoter in response to pathogen inoculation in planta. The formation of TIR condensates is mediated by conserved self-association interfaces and a predicted intrinsically disordered loop region of TIRs. Mutations that disrupt TIR condensates impair the cell death activity of TIR domain proteins. Our data reveal phase separation as a mechanism for the activation of TIR domain proteins and provide insight into substrate-induced autonomous activation of TIR signalling to confer plant immunity.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تتوسط المستقبلات المناعية المكررة الغنية بالنيوكليوتيدات النباتية (NLR) مع نطاق مستقبلات N - terminal Toll/interleukin -1 (TIR) في التعرف على مستجيبات مسببات الأمراض الخاصة بالسلالة، عادةً عبر نطاقات استشعار الربيطة C - terminal 1. يتيح ربط المؤثر الأنشطة الأنزيمية المشفرة بـ TIR المطلوبة للمناعة بوساطة TIR - NLR (TNL) 2،3. تفتقر العديد من بروتينات TNL المبتورة إلى مجالات استشعار المستجيب ولكنها تحتفظ بأنشطة إنزيمية ومناعية مماثلة 4،5. لا تزال الآلية الكامنة وراء تنشيط بروتينات مجال النقل البري الدولي هذه غير واضحة. هنا نظهر أن ربط ركائز النقل البري الدولي NAD + و ATP يحفز الفصل الطوري لبروتينات مجال النقل البري الدولي في المختبر. يحدث تكثيف مماثل مع بروتين مجال النقل البري الدولي الذي يتم التعبير عنه عبر معززه الأصلي استجابة للتلقيح الممرض في النباتات. يتم تشكيل مكثفات النقل البري الدولي عن طريق واجهات الارتباط الذاتي المحفوظة ومنطقة حلقة مضطربة جوهريًا متوقعة من النقل البري الدولي. تؤدي الطفرات التي تعطل مكثفات النقل البري الدولي إلى إضعاف نشاط موت الخلايا لبروتينات مجال النقل البري الدولي. تكشف بياناتنا عن فصل الطور كآلية لتنشيط بروتينات مجال النقل البري الدولي وتوفر نظرة ثاقبة على التنشيط المستقل الناجم عن الركيزة لإشارات النقل البري الدولي لمنح مناعة النبات.

Translated Description (French)

Les récepteurs immuns à répétition riche en leucine (NLR) de liaison aux nucléotides végétaux avec un domaine Toll/récepteur de l'interleukine-1 (TIR) N-terminal médient la reconnaissance des effecteurs pathogènes spécifiques des souches, généralement via leurs domaines de détection des ligands C-terminaux1. La liaison par effecteur permet des activités enzymatiques codées TIR qui sont nécessaires pour l'immunité médiée par TIR-NLR (TNL) 2,3. De nombreuses protéines TNL tronquées manquent de domaines de détection effecteurs mais conservent des activités enzymatiques et immunitaires similaires4,5. Le mécanisme sous-jacent à l'activation de ces protéines du domaine tir reste flou. Ici, nous montrons que la liaison des substrats tir NAD+ et ATP induit une séparation de phase des protéines du domaine tir in vitro. Une condensation similaire se produit avec une protéine du domaine tir exprimée via son promoteur natif en réponse à l'inoculation d'agents pathogènes dans les planta. La formation de condensats tir est médiée par des interfaces d'auto-association conservées et une région de boucle intrinsèquement désordonnée prédite des tir. Les mutations qui perturbent les condensats tir altèrent l'activité de mort cellulaire des protéines du domaine TIR. Nos données révèlent la séparation de phase en tant que mécanisme d'activation des protéines du domaine TIR et donnent un aperçu de l'activation autonome de la signalisation TIR induite par le substrat pour conférer une immunité aux plantes.

Translated Description (Spanish)

Los receptores inmunitarios de repetición rica en leucina (NLR) de unión a nucleótidos de plantas con un dominio de receptor Toll/interleucina-1 (TIR) N-terminal median el reconocimiento de efectores de patógenos específicos de la cepa, típicamente a través de sus dominios de detección de ligando C-terminal1. La unión al efector permite actividades enzimáticas codificadas por TIR que se requieren para la inmunidad mediada por TIR-NLR (TNL) 2,3. Muchas proteínas TNL truncadas carecen de dominios de detección efectores, pero conservan actividades enzimáticas e inmunitarias similares4,5. El mecanismo subyacente a la activación de estas proteínas del dominio TIR sigue sin estar claro. Aquí mostramos que la unión de los sustratos TIR NAD+ y ATP induce la separación de fases de las proteínas del dominio TIR in vitro. Se produce una condensación similar con una proteína de dominio TIR expresada a través de su promotor nativo en respuesta a la inoculación de patógenos en la planta. La formación de condensados TIR está mediada por interfaces de autoasociación conservadas y una región de bucle predicha intrínsecamente desordenada de TIR. Las mutaciones que alteran los condensados TIR perjudican la actividad de muerte celular de las proteínas del dominio TIR. Nuestros datos revelan la separación de fases como un mecanismo para la activación de las proteínas del dominio TIR y proporcionan información sobre la activación autónoma inducida por el sustrato de la señalización TIR para conferir inmunidad a las plantas.

Files

s41586-024-07183-9.pdf.pdf

Files (10.3 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:2e3f9db6b6f6b470b94e0980ccd1708e
10.3 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
التكثيف المستحث بالركيزة ينشط بروتينات نطاق النقل البري الدولي للنباتات
Translated title (French)
La condensation induite par le substrat active les protéines du domaine TIR des plantes
Translated title (Spanish)
La condensación inducida por sustrato activa las proteínas del dominio TIR de la planta

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4392747600
DOI
10.1038/s41586-024-07183-9

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
China

References

  • https://openalex.org/W1488199232
  • https://openalex.org/W1938908576
  • https://openalex.org/W1959721425
  • https://openalex.org/W2008814678
  • https://openalex.org/W2031551184
  • https://openalex.org/W2050588336
  • https://openalex.org/W2082026887
  • https://openalex.org/W2095448333
  • https://openalex.org/W2138472234
  • https://openalex.org/W2162515800
  • https://openalex.org/W2171527563
  • https://openalex.org/W2479540212
  • https://openalex.org/W2548696110
  • https://openalex.org/W2558438718
  • https://openalex.org/W2559841176
  • https://openalex.org/W2580724658
  • https://openalex.org/W2584708022
  • https://openalex.org/W2590568317
  • https://openalex.org/W2756821926
  • https://openalex.org/W2854081253
  • https://openalex.org/W2914907359
  • https://openalex.org/W2924139971
  • https://openalex.org/W2943495088
  • https://openalex.org/W2956495423
  • https://openalex.org/W2969268623
  • https://openalex.org/W2969680514
  • https://openalex.org/W2982808433
  • https://openalex.org/W3015787405
  • https://openalex.org/W3049197258
  • https://openalex.org/W3082035823
  • https://openalex.org/W3085875657
  • https://openalex.org/W3106552706
  • https://openalex.org/W3106866272
  • https://openalex.org/W3124769001
  • https://openalex.org/W3133975122
  • https://openalex.org/W3135339687
  • https://openalex.org/W3135815505
  • https://openalex.org/W3163855438
  • https://openalex.org/W3164397064
  • https://openalex.org/W3165739961
  • https://openalex.org/W3167479618
  • https://openalex.org/W3171151332
  • https://openalex.org/W3176566612
  • https://openalex.org/W3178621961
  • https://openalex.org/W3196504904
  • https://openalex.org/W3201336326
  • https://openalex.org/W3211552341
  • https://openalex.org/W4210617542
  • https://openalex.org/W4221135580
  • https://openalex.org/W4280558795
  • https://openalex.org/W4283691610
  • https://openalex.org/W4284678419
  • https://openalex.org/W4284701778
  • https://openalex.org/W4291020693
  • https://openalex.org/W4294074096
  • https://openalex.org/W4295693197
  • https://openalex.org/W4309541678
  • https://openalex.org/W4327711803
  • https://openalex.org/W4386623897