Published October 2, 2020 | Version v1
Publication Open

The red flour beetle Tribolium castaneum: A model for host-microbiome interactions

  • 1. National Centre for Biological Sciences

Description

A large body of ongoing research focuses on understanding the mechanisms and processes underlying host-microbiome interactions, and predicting their ecological and evolutionary outcomes. To draw general conclusions about such interactions and understand how they are established, we must synthesize information from a diverse set of species. We analysed the microbiome of an important insect model-the red flour beetle Tribolium castaneum-which is a widespread generalist pest of stored cereals. The beetles complete their entire life cycle in flour, which thus serves multiple functions: habitat, food, and a source of microbes. We determined key factors that shape the T. castaneum microbiome, established protocols to manipulate it, and tested its consequences for host fitness. We show that the T. castaneum microbiome is derived from flour-acquired microbes, and varies as a function of (flour) resource and beetle density. Beetles gain multiple fitness benefits from their microbiome, such as higher fecundity, egg survival, and lifespan; and reduced cannibalism. In contrast, the microbiome has a limited effect on development rate, and does not enhance pathogen resistance. Importantly, the benefits are derived only from microbes in the ancestral resource (wheat flour), and not from novel resources such as finger millet, sorghum, and corn. Notably, the microbiome is not essential for beetle survival and development under any of the tested conditions. Thus, the red flour beetle is a tractable model system to understand the ecology, evolution and mechanisms of host-microbiome interactions, while closely mimicking the host species' natural niche.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تركز مجموعة كبيرة من الأبحاث المستمرة على فهم الآليات والعمليات الكامنة وراء التفاعلات بين المضيف والميكروبيوم، والتنبؤ بنتائجها البيئية والتطورية. لاستخلاص استنتاجات عامة حول مثل هذه التفاعلات وفهم كيفية تأسيسها، يجب علينا تجميع المعلومات من مجموعة متنوعة من الأنواع. قمنا بتحليل الميكروبيوم لنموذج حشرة مهم - خنفساء الدقيق الحمراء Tribolium castaneum - وهي آفة عامة منتشرة على نطاق واسع من الحبوب المخزنة. تكمل الخنافس دورة حياتها بأكملها في الدقيق، مما يخدم وظائف متعددة: الموائل والغذاء ومصدر للميكروبات. حددنا العوامل الرئيسية التي تشكل ميكروبيوم T. castaneum، وأنشأنا بروتوكولات للتلاعب به، واختبرنا عواقبه على لياقة المضيف. نظهر أن ميكروبيوم T. castaneum مشتق من الميكروبات المكتسبة من الدقيق، ويختلف كدالة لمورد (الدقيق) وكثافة الخنافس. تكتسب الخنافس فوائد متعددة للياقة البدنية من الميكروبيوم الخاص بها، مثل الخصوبة العالية، وبقاء البيض، وعمر الحياة ؛ وتقليل أكل لحوم البشر. وعلى النقيض من ذلك، فإن الميكروبيوم له تأثير محدود على معدل التطور، ولا يعزز مقاومة مسببات الأمراض. الأهم من ذلك، أن الفوائد مستمدة فقط من الميكروبات الموجودة في مورد الأجداد (دقيق القمح)، وليس من موارد جديدة مثل دخن الأصابع والذرة الرفيعة والذرة. والجدير بالذكر أن الميكروبيوم ليس ضروريًا لبقاء الخنفساء وتطورها في ظل أي من الظروف التي تم اختبارها. وبالتالي، فإن خنفساء الدقيق الحمراء هي نظام نموذجي قابل للسحب لفهم بيئة وتطور وآليات تفاعلات المضيف والميكروبيوم، مع محاكاة المكان الطبيعي للأنواع المضيفة عن كثب.

Translated Description (French)

Un grand nombre de recherches en cours se concentrent sur la compréhension des mécanismes et des processus sous-jacents aux interactions hôte-microbiome et sur la prédiction de leurs résultats écologiques et évolutifs. Pour tirer des conclusions générales sur ces interactions et comprendre comment elles sont établies, nous devons synthétiser des informations provenant d'un ensemble diversifié d'espèces. Nous avons analysé le microbiome d'un important modèle d'insecte - le dendroctone de la farine rouge Tribolium castaneum - qui est un ravageur généraliste répandu des céréales stockées. Les coléoptères achèvent tout leur cycle de vie dans la farine, qui remplit ainsi de multiples fonctions : habitat, nourriture et source de microbes. Nous avons déterminé les facteurs clés qui façonnent le microbiome de T. castaneum, établi des protocoles pour le manipuler et testé ses conséquences sur la forme physique de l'hôte. Nous montrons que le microbiome de T. castaneum est dérivé de microbes acquis par la farine et varie en fonction de la ressource (farine) et de la densité des coléoptères. Les coléoptères tirent de nombreux avantages de leur microbiome, tels qu'une fécondité, une survie des œufs et une durée de vie plus élevées ; et un cannibalisme réduit. En revanche, le microbiome a un effet limité sur le taux de développement et n'améliore pas la résistance aux agents pathogènes. Il est important de noter que les avantages ne proviennent que des microbes de la ressource ancestrale (farine de blé), et non de nouvelles ressources telles que le millet, le sorgho et le maïs. Notamment, le microbiome n'est pas essentiel à la survie et au développement du coléoptère dans aucune des conditions testées. Ainsi, le dendroctone de la farine rouge est un système modèle exploitable pour comprendre l'écologie, l'évolution et les mécanismes des interactions hôte-microbiome, tout en imitant de près la niche naturelle de l'espèce hôte.

Translated Description (Spanish)

Una gran cantidad de investigaciones en curso se centran en comprender los mecanismos y procesos subyacentes a las interacciones huésped-microbioma, y predecir sus resultados ecológicos y evolutivos. Para sacar conclusiones generales sobre tales interacciones y comprender cómo se establecen, debemos sintetizar información de un conjunto diverso de especies. Analizamos el microbioma de un importante modelo de insecto, el escarabajo rojo de la harina Tribolium castaneum, que es una plaga generalizada de los cereales almacenados. Los escarabajos completan todo su ciclo de vida en harina, que así cumple múltiples funciones: hábitat, alimento y fuente de microbios. Determinamos los factores clave que dan forma al microbioma de T. castaneum, establecimos protocolos para manipularlo y probamos sus consecuencias para la aptitud del huésped. Mostramos que el microbioma de T. castaneum se deriva de microbios adquiridos en la harina y varía en función de los recursos (harina) y la densidad de escarabajos. Los escarabajos obtienen múltiples beneficios de su microbioma, como una mayor fecundidad, supervivencia de los huevos y esperanza de vida, y una reducción del canibalismo. Por el contrario, el microbioma tiene un efecto limitado sobre la tasa de desarrollo y no mejora la resistencia a los patógenos. Es importante destacar que los beneficios se derivan solo de los microbios en el recurso ancestral (harina de trigo), y no de recursos novedosos como el mijo, el sorgo y el maíz. En particular, el microbioma no es esencial para la supervivencia y el desarrollo del escarabajo en ninguna de las condiciones probadas. Por lo tanto, el escarabajo rojo de la harina es un sistema modelo manejable para comprender la ecología, la evolución y los mecanismos de las interacciones huésped-microbioma, al tiempo que imita de cerca el nicho natural de la especie huésped.

Files

journal.pone.0239051&type=printable.pdf

Files (4.0 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:ee95076a9b2c7f7484a2a5dccec0ee79
4.0 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
خنفساء الدقيق الحمراء Tribolium castaneum: نموذج للتفاعلات بين المضيف والميكروبيوم
Translated title (French)
Le dendroctone de la farine rouge Tribolium castaneum : un modèle pour les interactions hôte-microbiome
Translated title (Spanish)
El escarabajo rojo de la harina Tribolium castaneum: un modelo para las interacciones huésped-microbioma

Identifiers

Other
https://openalex.org/W3090356396
DOI
10.1371/journal.pone.0239051

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
India

References

  • https://openalex.org/W1562407349
  • https://openalex.org/W1921288393
  • https://openalex.org/W1967933569
  • https://openalex.org/W1976727630
  • https://openalex.org/W1998814468
  • https://openalex.org/W2004014148
  • https://openalex.org/W2011121415
  • https://openalex.org/W2011847052
  • https://openalex.org/W2029256626
  • https://openalex.org/W2031550784
  • https://openalex.org/W2033842128
  • https://openalex.org/W2062742036
  • https://openalex.org/W2072970694
  • https://openalex.org/W2080445538
  • https://openalex.org/W2099792666
  • https://openalex.org/W2122010930
  • https://openalex.org/W2134716574
  • https://openalex.org/W2136274814
  • https://openalex.org/W2144105873
  • https://openalex.org/W2151409320
  • https://openalex.org/W2151714071
  • https://openalex.org/W2230124215
  • https://openalex.org/W2317098578
  • https://openalex.org/W2326348810
  • https://openalex.org/W2343323301
  • https://openalex.org/W2764295574
  • https://openalex.org/W2770997271
  • https://openalex.org/W2801800085
  • https://openalex.org/W2947914082
  • https://openalex.org/W2953381034
  • https://openalex.org/W2971320974
  • https://openalex.org/W2977243309
  • https://openalex.org/W2979380114
  • https://openalex.org/W2979730937
  • https://openalex.org/W2987384454