Published March 28, 2022 | Version v1
Publication Open

A Novel Lineage of Cile-Like Viruses Discloses the Phylogenetic Continuum Across the Family Kitaviridae

  • 1. Instituto Biológico
  • 2. Universidade de São Paulo
  • 3. Universidade Federal do Paraná
  • 4. National Agricultural Technology Institute
  • 5. Brazilian Agricultural Research Corporation

Description

An increasing number of plant species have been recognized or considered likely reservoirs of viruses transmitted by Brevipalpus mites. A tiny fraction of these viruses, primarily those causing severe economic burden to prominent crops, have been fully characterized. In this study, based on high-throughput sequencing, transmission electron microscopy analyses of virions in plant-infected tissues, viral transmission experiments, and the morphoanatomical identification of the involved Brevipalpus mites, we describe molecular and biological features of viruses representing three new tentative species of the family Kitaviridae. The genomes of Solanum violifolium ringspot virus (SvRSV, previously partially characterized), Ligustrum chlorotic spot virus (LigCSV), and Ligustrum leprosis virus (LigLV) have five open reading frames (ORFs) > 500 nts, two distributed in RNA1 and three in RNA2. RNA1 of these three viruses display the same genomic organization found in RNA1 of typical cileviruses, while their RNA2 are shorter, possessing only orthologs of genes p61, p32, and p24. LigCSV and LigLV are more closely related to each other than to SvRSV, but the identities between their genomic RNAs were lower than 70%. In gene-by-gene comparisons, ORFs from LigCSV and LigLV had the highest sequence identity values (nt sequences: 70-76% and deduced amino acid sequences: 74-83%). The next higher identity values were with ORFs from typical cileviruses, with values below 66%. Virions of LigLV (≈ 40 nm × 55 nm) and LigCSV (≈ 54 nm × 66 nm) appear almost spherical, contrasting with the bacilliform shape of SvRSV virions (≈ 47 nm × 101 nm). Mites collected from the virus-infected plants were identified as Brevipalpus papayensis, B. tucuman, and B. obovatus. Viruliferous B. papayensis mites successfully transmitted LigCSV to Arabidopsis thaliana. SvRSV, LigCSV, and LigLV seem to represent novel sub-lineages of kitaviruses that descent on parallel evolutionary branches from a common ancestor shared with the tentative cile-like virus hibiscus yellow blotch virus and typical cileviruses. Biological and molecular data, notably, the phylogenetic reconstruction based on the RdRp proteins in which strong support for monophyly of the family Kitaviridae is observed, mark an advance in the understanding of kitavirids.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

تم التعرف على عدد متزايد من الأنواع النباتية أو اعتبرت مستودعات محتملة للفيروسات التي تنتقل عن طريق عث بريفيبالبوس. تم وصف جزء صغير من هذه الفيروسات، في المقام الأول تلك التي تسبب عبئًا اقتصاديًا شديدًا للمحاصيل البارزة، بشكل كامل. في هذه الدراسة، استنادًا إلى التسلسل عالي الإنتاجية، وتحليلات المجهر الإلكتروني للانتقال للفيروسات في الأنسجة المصابة بالنبات، وتجارب الانتقال الفيروسي، والتعرف الشكلي التشريحي لعث البريفيبالبس المعني، نصف السمات الجزيئية والبيولوجية للفيروسات التي تمثل ثلاثة أنواع تجريبية جديدة من عائلة Kitaviridae. تحتوي جينومات فيروس Solanum violifolium ringpot virus (SvRSV، الذي كان يتميز جزئيًا سابقًا)، وفيروس Ligustrum chlorotic spot virus (LigCSV)، وفيروس Ligustrum leprosis virus (LigLV) على خمسة إطارات قراءة مفتوحة (ORFs) > 500 nts، اثنان موزعين في RNA1 وثلاثة في RNA2. يعرض الحمض النووي الريبوزي (RNA1) من هذه الفيروسات الثلاثة نفس التنظيم الجيني الموجود في الحمض النووي الريبوزي (RNA1) للفيروسات الحلقية النموذجية، في حين أن الحمض النووي الريبوزي (RNA2) الخاص بها أقصر، ويمتلك فقط عظام الجينات p61 و p32 و p24. يرتبط LigCSV و LigLV ارتباطًا وثيقًا ببعضهما البعض أكثر من SvRSV، لكن الهويات بين الحمض النووي الريبي الجيني كانت أقل من 70 ٪. في مقارنات الجينات حسب الجينات، كانت ORFs من LigCSV و LigLV لها أعلى قيم هوية التسلسل (تسلسلات nt: 70-76 ٪ وتسلسلات الأحماض الأمينية المستخلصة: 74-83 ٪). كانت قيم الهوية الأعلى التالية مع ORFs من فيروسات cileviruses النموذجية، مع قيم أقل من 66 ٪. تظهر فيروسات LigLV (40 نانومتر × 55 نانومتر) و LigCSV (54 نانومتر × 66 نانومتر) بشكل كروي تقريبًا، على النقيض من الشكل العصوي لفيروسات SvRSV (47 نانومتر × 101 نانومتر). تم تحديد العث الذي تم جمعه من النباتات المصابة بالفيروس على أنه Brevipalpus papayensis و B. tucuman و B. obovatus. نجح عث البابايانسيس الفيروسي في نقل LigCSV إلى Arabidopsis thaliana. يبدو أن SvRSV و LigCSV و LigLV تمثل سلالات فرعية جديدة من فيروسات الكيتاف التي تنحدر على فروع تطورية متوازية من سلف مشترك مشترك مع فيروس الكركديه الأصفر الشبيه بالفيروس المؤقت وفيروسات الكركديه النموذجية. البيانات البيولوجية والجزيئية، ولا سيما إعادة بناء السلالات على أساس بروتينات RdRp التي لوحظ فيها دعم قوي لنمطية أحادية من عائلة Kitaviridae، تمثل تقدمًا في فهم Kitavirids.

Translated Description (French)

Un nombre croissant d'espèces végétales ont été reconnues ou considérées comme des réservoirs probables de virus transmis par les acariens du Brevipalpus. Une infime fraction de ces virus, principalement ceux qui causent un lourd fardeau économique aux cultures importantes, ont été entièrement caractérisés. Dans cette étude, basée sur un séquençage à haut débit, des analyses en microscopie électronique à transmission de virions dans des tissus infectés par des plantes, des expériences de transmission virale et l'identification morphoanatomique des acariens Brevipalpus impliqués, nous décrivons les caractéristiques moléculaires et biologiques de virus représentant trois nouvelles espèces provisoires de la famille des Kitaviridae. Les génomes du Solanum violifolium ringspot virus (SvRSV, précédemment partiellement caractérisé), du Ligustrum chlorotic spot virus (LigCSV) et du Ligustrum leprosis virus (LigLV) ont cinq cadres de lecture ouverts (ORF) > 500 nts, deux distribués dans l'ARN1 et trois dans l'ARN2. L'ARN1 de ces trois virus présente la même organisation génomique trouvée dans l'ARN1 des cilevirus typiques, tandis que leur ARN2 est plus court, ne possédant que des orthologues des gènes p61, p32 et p24. LigCSV et LigLV sont plus étroitement liés l'un à l'autre qu'au SvRSV, mais les identités entre leurs ARN génomiques étaient inférieures à 70 %. Dans les comparaisons gène par gène, les ORF de LigCSV et LigLV avaient les valeurs d'identité de séquence les plus élevées (séquences nt : 70-76% et séquences d'acides aminés déduites : 74-83%). Les valeurs d'identité suivantes étaient plus élevées avec les ORF des cilevirus typiques, avec des valeurs inférieures à 66 %. Les virions de LigLV (≈ 40 nm × 55 nm) et de LigCSV (≈ 54 nm × 66 nm) apparaissent presque sphériques, contrastant avec la forme bacilliforme des virions SvRSV (≈ 47 nm × 101 nm). Les acariens prélevés sur les plantes infectées par le virus ont été identifiés comme Brevipalpus papayensis, B. tucuman et B. obovatus. Les acariens virulifères de B. papayensis ont transmis avec succès le LigCSV à Arabidopsis thaliana. SvRSV, LigCSV et LigLV semblent représenter de nouvelles sous-lignées de kitavirus qui descendent sur des branches évolutives parallèles d'un ancêtre commun partagé avec le virus provisoire de la tache jaune de l'hibiscus et les cilevirus typiques. Les données biologiques et moléculaires, notamment la reconstruction phylogénétique basée sur les protéines RdRp dans lesquelles un fort soutien à la monophylie de la famille des Kitaviridae est observé, marquent une avancée dans la compréhension des kitavirides.

Translated Description (Spanish)

Un número creciente de especies de plantas han sido reconocidas o consideradas probables reservorios de virus transmitidos por los ácaros Brevipalpus. Una pequeña fracción de estos virus, principalmente los que causan una grave carga económica a los cultivos prominentes, se han caracterizado completamente. En este estudio, basado en la secuenciación de alto rendimiento, los análisis de microscopía electrónica de transmisión de viriones en tejidos infectados por plantas, los experimentos de transmisión viral y la identificación morfoanatómica de los ácaros Brevipalpus involucrados, describimos las características moleculares y biológicas de los virus que representan tres nuevas especies tentativas de la familia Kitaviridae. Los genomas del virus de la mancha anular de Solanum violifolium (SvRSV, previamente caracterizado parcialmente), el virus de la mancha clorótica de Ligustrum (LigCSV) y el virus de la leprosis de Ligustrum (LigLV) tienen cinco marcos de lectura abiertos (ORF) > 500 nts, dos distribuidos en ARN1 y tres en ARN2. El ARN1 de estos tres virus muestra la misma organización genómica que se encuentra en el ARN1 de los cilevirus típicos, mientras que su ARN2 es más corto y solo posee ortólogos de los genes p61, p32 y p24. LigCSV y LigLV están más estrechamente relacionados entre sí que con SvRSV, pero las identidades entre sus ARN genómicos fueron inferiores al 70%. En comparaciones gen por gen, los ORF de LigCSV y LigLV tuvieron los valores de identidad de secuencia más altos (secuencias de nt: 70-76% y secuencias de aminoácidos deducidas: 74-83%). Los siguientes valores de identidad más altos fueron con ORF de cilevirus típicos, con valores inferiores al 66%. Los viriones de LigLV (≈ 40 nm × 55 nm) y LigCSV (≈ 54 nm × 66 nm) aparecen casi esféricos, en contraste con la forma baciliforme de los viriones de SvRSV (≈ 47 nm × 101 nm). Los ácaros recolectados de las plantas infectadas con el virus se identificaron como Brevipalpus papayensis, B. tucuman y B. obovatus. Los ácaros B. papayensis virulentos transmitieron con éxito el LigCSV a Arabidopsis thaliana. SvRSV, LigCSV y LigLV parecen representar sublinajes novedosos de kitavirus que descienden en ramas evolutivas paralelas de un ancestro común compartido con el virus tentativo de la mancha amarilla del hibisco y los cilevirus típicos. Los datos biológicos y moleculares, en particular, la reconstrucción filogenética basada en las proteínas RdRp en las que se observa un fuerte apoyo a la monofilia de la familia Kitaviridae, marcan un avance en la comprensión de los kitaviridos.

Files

pdf.pdf

Files (1.3 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:e4c1fa67902959123375f84fa5d9f8e9
1.3 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
سلالة جديدة من الفيروسات الشبيهة بالنباتات تكشف عن استمرارية تطور السلالات عبر فيروسات كيتافيريدا العائلية
Translated title (French)
Une nouvelle lignée de virus de type Cile divulgue le continuum phylogénétique de la famille des Kitaviridae
Translated title (Spanish)
Un nuevo linaje de virus tipo cilio revela el continuo filogenético en toda la familia Kitaviridae

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4220970302
DOI
10.3389/fmicb.2022.836076

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Argentina

References

  • https://openalex.org/W1972581586
  • https://openalex.org/W1980711475
  • https://openalex.org/W1995491600
  • https://openalex.org/W2002905570
  • https://openalex.org/W2004841248
  • https://openalex.org/W2011657487
  • https://openalex.org/W2015556486
  • https://openalex.org/W2027106662
  • https://openalex.org/W2045506655
  • https://openalex.org/W2072187285
  • https://openalex.org/W2075563069
  • https://openalex.org/W2080301726
  • https://openalex.org/W2108616603
  • https://openalex.org/W2114083522
  • https://openalex.org/W2120902911
  • https://openalex.org/W2128880918
  • https://openalex.org/W2130086998
  • https://openalex.org/W2154936936
  • https://openalex.org/W2155214109
  • https://openalex.org/W2157844019
  • https://openalex.org/W2159817007
  • https://openalex.org/W2160378127
  • https://openalex.org/W2162098634
  • https://openalex.org/W2163627198
  • https://openalex.org/W2166771618
  • https://openalex.org/W2336400828
  • https://openalex.org/W2411020346
  • https://openalex.org/W2550933215
  • https://openalex.org/W2559258718
  • https://openalex.org/W2559350263
  • https://openalex.org/W2606838787
  • https://openalex.org/W2730472814
  • https://openalex.org/W2769287286
  • https://openalex.org/W2791370332
  • https://openalex.org/W2885124964
  • https://openalex.org/W2890030642
  • https://openalex.org/W2912990441
  • https://openalex.org/W2917207851
  • https://openalex.org/W2922580308
  • https://openalex.org/W2940690307
  • https://openalex.org/W2999628957
  • https://openalex.org/W3005769481
  • https://openalex.org/W3015718805
  • https://openalex.org/W3046431481
  • https://openalex.org/W3047809656
  • https://openalex.org/W3080482538
  • https://openalex.org/W3095736989
  • https://openalex.org/W3111109655
  • https://openalex.org/W3130419927
  • https://openalex.org/W3140788513
  • https://openalex.org/W3156458251
  • https://openalex.org/W3157135801
  • https://openalex.org/W3159238120
  • https://openalex.org/W3179358646
  • https://openalex.org/W3202411191
  • https://openalex.org/W3210547569
  • https://openalex.org/W4206039748