Transcriptomic and metabolomic insights into the antimicrobial effect of Leuconostoc mesenteroides or lactic acid on pathogenic Gallibacterium anatis
- 1. Zhengzhou University
- 2. Henan Agricultural University
- 3. Henan University
- 4. Ministry of Agriculture and Rural Affairs
- 5. Qinghai University
Description
Abstract Gallibacterium anatis (G. anatis) is an opportunistic poultry pathogen that poses a threat to human health via the food chain and can also lead to great economic losses in poultry industries. Our previous studies have demonstrated that the lactic acid-producing bacteria Leuconostoc mesenteroides QZ1178 can effectively inhibit the growth of G. anatis by acid production, but the mechanism remains unclear . The aim of the current research was to further investigate the molecular mechanism underlying this acid-induced antimicrobial effect. The TEM results showed that the cell membrane of G. anatis (GAC026) was damaged and that cells were lysed in the presence of cell-free supernatants from Leuconostoc mesenteroides (CFS) or lactic acid. Lactic acid showed a greater antimicrobial effect than CFS. In this study, the changes in the transcriptome and metabolic profile of G. anatis under acid stress at different stages were studied. Using culture medium supplemented with CFS (pH 3.6) or lactic acid (pH 3.6) at a 1:1 ratio, 677 differentially transcribed genes and 374 metabolites were detected in G. anatis . The interaction network of all identified differentially expressed genes and metabolites was constructed to outline the regulatory genes and dominant pathways in response to acid stress. The results of real-time reverse transcription quantitative PCR (RT‒qPCR) further confirmed the results of the transcriptomic analyses. Typically, succinate, citrate, L-malic acid, and oxaloacetate were reduced by acid stress in G. anatis , which suggested that lactic acid greatly disturbed energy metabolism. Overall, this work provides a comprehensive understanding of the stress response and cell death of G. anatis caused by lactic acid. Graphical Abstract
Translated Descriptions
Translated Description (Arabic)
الجاليباكتريا المستخلصة (G. anatis) هي أحد مسببات أمراض الدواجن الانتهازية التي تشكل تهديدًا لصحة الإنسان عبر السلسلة الغذائية ويمكن أن تؤدي أيضًا إلى خسائر اقتصادية كبيرة في صناعات الدواجن. أظهرت دراساتنا السابقة أن البكتيريا المنتجة لحمض اللاكتيك Leuconostoc mesenteroides QZ1178 يمكن أن تمنع بشكل فعال نمو G. anatis عن طريق إنتاج الحمض، ولكن الآلية لا تزال غير واضحة . كان الهدف من البحث الحالي هو مواصلة التحقيق في الآلية الجزيئية الكامنة وراء هذا التأثير المضاد للميكروبات الناجم عن الحمض. أظهرت نتائج TEM أن غشاء خلية G. anatis (GAC026) قد تضرر وأن الخلايا تم تحللها في وجود طافيات خالية من الخلايا من Leuconostoc mesenteroides (CFS) أو حمض اللاكتيك. أظهر حمض اللاكتيك تأثيرًا مضادًا للميكروبات أكبر من المساحات الصديقة للطفل. في هذه الدراسة، تمت دراسة التغيرات في الترانسكريبتوم والملف الأيضي لـ G. anatis تحت الإجهاد الحمضي في مراحل مختلفة. تم الكشف عن 677 جينًا منسوخًا بشكل تفاضلي و 374 مستقلبًا في G. anatis باستخدام وسط زراعة مكمل بـ CFS (الرقم الهيدروجيني 3.6) أو حمض اللاكتيك (الرقم الهيدروجيني 3.6) بنسبة 1:1 . تم إنشاء شبكة التفاعل لجميع الجينات والمستقلبات التي تم التعبير عنها بشكل تفاضلي لتحديد الجينات التنظيمية والمسارات السائدة استجابة للإجهاد الحمضي. كما أكدت نتائج تفاعل البوليميراز المتسلسل الكمي للنسخ العكسي في الوقت الحقيقي (RT-qPCR) نتائج التحليلات النصية. عادةً ما يتم تقليل السكسينات والسترات وحمض L - malic وأوكسالو أسيتات عن طريق الإجهاد الحمضي في G. anatis، مما يشير إلى أن حمض اللاكتيك يزعج استقلاب الطاقة بشكل كبير. بشكل عام، يوفر هذا العمل فهمًا شاملاً لاستجابة الإجهاد وموت خلايا G. anatis الناجم عن حمض اللاكتيك. الملخص البيانيTranslated Description (French)
Résumé Gallibacterium anatis (G. anatis) est un pathogène opportuniste de la volaille qui constitue une menace pour la santé humaine via la chaîne alimentaire et peut également entraîner de grandes pertes économiques dans les industries avicoles. Nos études antérieures ont démontré que la bactérie productrice d'acide lactique Leuconostoc mesenteroides QZ1178 peut effectivement inhiber la croissance de G. anatis par la production d'acide, mais le mécanisme reste flou . L'objectif de la recherche actuelle était d'étudier plus en détail le mécanisme moléculaire sous-jacent à cet effet antimicrobien induit par l'acide. Les résultats de la met ont montré que la membrane cellulaire de G. anatis (GAC026) était endommagée et que les cellules étaient lysées en présence de surnageants acellulaires de Leuconostoc mesenteroides (CFS) ou d'acide lactique. L'acide lactique a montré un effet antimicrobien plus important que le SFC. Dans cette étude, les modifications du transcriptome et du profil métabolique de G. anatis sous stress acide à différents stades ont été étudiées. À l'aide d'un milieu de culture supplémenté en SFC (pH 3,6) ou en acide lactique (pH 3,6) dans un rapport 1:1, 677 gènes transcrits différemment et 374 métabolites ont été détectés chez G. anatis . Le réseau d'interaction de tous les gènes et métabolites identifiés exprimés différemment a été construit pour décrire les gènes régulateurs et les voies dominantes en réponse au stress acide. Les résultats de la PCR quantitative de transcription inverse en temps réel (RT‒qPCR) ont confirmé les résultats des analyses transcriptomiques. En règle générale, le succinate, le citrate, l'acide L-malique et l'oxaloacétate sont réduits par le stress acide chez G. anatis , ce qui suggère que l'acide lactique perturbe considérablement le métabolisme énergétique. Dans l'ensemble, ce travail fournit une compréhension complète de la réponse au stress et de la mort cellulaire de G. anatis causée par l'acide lactique. Résumé graphiqueTranslated Description (Spanish)
Resumen Gallibacterium anatis (G. anatis) es un patógeno oportunista de las aves de corral que representa una amenaza para la salud humana a través de la cadena alimentaria y también puede conducir a grandes pérdidas económicas en las industrias avícolas. Nuestros estudios previos han demostrado que la bacteria productora de ácido láctico Leuconostoc mesenteroides QZ1178 puede inhibir eficazmente el crecimiento de G. anatis mediante la producción de ácido, pero el mecanismo sigue sin estar claro . El objetivo de la investigación actual era investigar más a fondo el mecanismo molecular subyacente a este efecto antimicrobiano inducido por ácidos. Los resultados de TEM mostraron que la membrana celular de G. anatis (GAC026) estaba dañada y que las células se lisaron en presencia de sobrenadantes libres de células de Leuconostoc mesenteroides (CFS) o ácido láctico. El ácido láctico mostró un mayor efecto antimicrobiano que el SFC. En este estudio, se estudiaron los cambios en el transcriptoma y el perfil metabólico de G. anatis bajo estrés ácido en diferentes etapas. Usando medio de cultivo suplementado con CFS (pH 3.6) o ácido láctico (pH 3.6) en una relación 1:1, se detectaron 677 genes transcritos diferencialmente y 374 metabolitos en G. anatis . La red de interacción de todos los genes y metabolitos identificados expresados diferencialmente se construyó para delinear los genes reguladores y las vías dominantes en respuesta al estrés ácido. Los resultados de la PCR cuantitativa de transcripción inversa en tiempo real (RT-qPCR) confirmaron aún más los resultados de los análisis transcriptómicos. Típicamente, el succinato, el citrato, el ácido L-málico y el oxaloacetato se redujeron por el estrés ácido en G. anatis , lo que sugirió que el ácido láctico perturbó en gran medida el metabolismo energético. En general, este trabajo proporciona una comprensión integral de la respuesta al estrés y la muerte celular de G. anatis causada por el ácido láctico.Files
s40538-023-00474-9.pdf
Files
(5.1 MB)
| Name | Size | Download all |
|---|---|---|
|
md5:fb3a837bcbc191f526272a3d05df2e9c
|
5.1 MB | Preview Download |
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
- رؤى نسخية واستقلابية حول التأثير المضاد للميكروبات لـ Leuconostoc mesenteroides أو حمض اللاكتيك على الجاليباكتريا المسببة للأمراض
- Translated title (French)
- Aperçu transcriptomique et métabolomique de l'effet antimicrobien de Leuconostoc mesenteroides ou de l'acide lactique sur Gallibacterium anatis pathogène
- Translated title (Spanish)
- Conocimientos transcriptómicos y metabolómicos sobre el efecto antimicrobiano de Leuconostoc mesenteroides o ácido láctico sobre Gallibacterium anatis patógeno
Identifiers
- Other
- https://openalex.org/W4387940410
- DOI
- 10.1186/s40538-023-00474-9
References
- https://openalex.org/W1570063046
- https://openalex.org/W1592247381
- https://openalex.org/W1645340702
- https://openalex.org/W1841876959
- https://openalex.org/W1960632098
- https://openalex.org/W1966735054
- https://openalex.org/W1971814245
- https://openalex.org/W1984733766
- https://openalex.org/W1985656270
- https://openalex.org/W1991917445
- https://openalex.org/W1992365095
- https://openalex.org/W2000483782
- https://openalex.org/W2003285821
- https://openalex.org/W2010003426
- https://openalex.org/W2010803653
- https://openalex.org/W2041775405
- https://openalex.org/W2061074414
- https://openalex.org/W2073802720
- https://openalex.org/W2079704779
- https://openalex.org/W2096356810
- https://openalex.org/W2098667036
- https://openalex.org/W2101051206
- https://openalex.org/W2104400833
- https://openalex.org/W2108808146
- https://openalex.org/W2114104545
- https://openalex.org/W2115554726
- https://openalex.org/W2116200832
- https://openalex.org/W2119001452
- https://openalex.org/W2119034410
- https://openalex.org/W2121396421
- https://openalex.org/W2123990415
- https://openalex.org/W2136806453
- https://openalex.org/W2138589133
- https://openalex.org/W2142299594
- https://openalex.org/W2145684516
- https://openalex.org/W2146292204
- https://openalex.org/W2148950560
- https://openalex.org/W2159324117
- https://openalex.org/W2164096594
- https://openalex.org/W2170551349
- https://openalex.org/W2179438025
- https://openalex.org/W2185955761
- https://openalex.org/W2257787929
- https://openalex.org/W2289311086
- https://openalex.org/W2308376492
- https://openalex.org/W2410021445
- https://openalex.org/W2507120180
- https://openalex.org/W2518201392
- https://openalex.org/W2704522013
- https://openalex.org/W2753629740
- https://openalex.org/W2774022672
- https://openalex.org/W2795855333
- https://openalex.org/W2800107914
- https://openalex.org/W2805341145
- https://openalex.org/W289345403
- https://openalex.org/W2951912016
- https://openalex.org/W2958835515
- https://openalex.org/W2975355308
- https://openalex.org/W2985767961
- https://openalex.org/W2999651848
- https://openalex.org/W3010336741
- https://openalex.org/W3041575925
- https://openalex.org/W3049577622
- https://openalex.org/W3095769735
- https://openalex.org/W3132052275
- https://openalex.org/W3153148235
- https://openalex.org/W3165124616
- https://openalex.org/W3196570219
- https://openalex.org/W4225727948
- https://openalex.org/W4254280253
- https://openalex.org/W4254393847
- https://openalex.org/W4280518292
- https://openalex.org/W4280546950
- https://openalex.org/W4283015567
- https://openalex.org/W4285043870
- https://openalex.org/W631813388