Published August 19, 2022 | Version v1
Publication Open

A relatively high zoonotic trematode prevalence in Orientogalba ollula and the developmental characteristics of isolated trematodes by experimental infection in the animal model

Creators

  • 1. Inner Mongolia University
  • 2. Guangxi University of Chinese Medicine
  • 3. Guangxi University
  • 4. National Institute for Parasitic Diseases
  • 5. Fudan University
  • 6. Huashan Hospital
  • 7. Shanghai Jiao Tong University

Description

Abstract Background Food-borne parasitic diseases decrease food safety and threaten public health. The snail species is an intermediate host for numerous human parasitic trematodes. Orientogalba ollula has been reported as intermediate hosts of many zoonotic trematodes. Here, we investigated the prevalence of zoonotic trematodes within O. ollula in Guangxi, China, and assessed their zoonotic potential. Methods Snails were collected from 54 sites in 9 cities throughout Guangxi. The snail and trematode larvae species were determined by combining morphological characteristics and molecular markers. The trematodes prevalence and constituent ratio were calculated and compared among different habitat environments. Phylogenetic trees of the trematode species were constructed using the neighbor-joining method with nuclear internal transcribed spacer 2 (ITS2) sequences. The developmental cycles of the isolated trematodes were examined by experimental infection in ducks. The developmental characteristics of Echinostoma revolutum was recorded by dissecting infected ducklings from 1-day post infection (dpi) to 10 dpi. Results The overall prevalence of trematode larvae was 22.1% (1818/8238) in O. ollula from 11 sample sites. Morphological together with molecular identification, showed that E. revolutum , Australapatemon sp., Hypoderaeum conoideum , Pharyngostomum cordatum , and Echinostoma sp. parasitized O. ollula, with the highest infection rate of E. revolutum (13.0%). However, no Fasciola larvae were detected. The trematodes prevalence and constituent ratio varied in two sub-biotypes ( P < 0.01). A neighbor-joining tree analysis of ITS2 sequences resulted in distinct monophyletic clades supported by sequences from isolated larvae with high bootstrap values. Ducklings exposed to O. ollula infected with Echinostoma sp., E. revolutum , and H. conoideum larvae were successfully infected. The animal model for Echinostoma revolutum was successfully established. E. revolutum matured from larvae to adult at 10 dpi in the intestine of the duck, and the developmental characteristics of E. revolutum were characterized by the maturation of the reproductive and digestive organs at 6–8 dpi. Conclusions This study revealed a high prevalence of zoonotic trematodes in O. ollula from Guangxi, China. Existing trematodes infection in animals and human clinical cases, coupled with the wide geographical distribution of O. ollula , necessitate further evaluations of the potential risk of spillover of zoonotic infection from animal to human and vice versa. Graphical Abstract

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

نبذة مختصرة: تقلل الأمراض الطفيلية المنقولة بالغذاء من سلامة الأغذية وتهدد الصحة العامة. أنواع الحلزون هي مضيف وسيط للعديد من الديدان الطفيلية البشرية. تم الإبلاغ عن أورينتوجالبا أوليولا كمضيف وسيط للعديد من الديدان الثلاثية حيوانية المنشأ. هنا، قمنا بالتحقيق في انتشار الديدان الثلاثية حيوانية المنشأ داخل O. ollula في قوانغشي، الصين، وقمنا بتقييم إمكاناتها الحيوانية. تم جمع طرق الحلزونات من 54 موقعًا في 9 مدن في جميع أنحاء قوانغشي. تم تحديد أنواع يرقات الحلزون والتريماتود من خلال الجمع بين الخصائص المورفولوجية والعلامات الجزيئية. تم حساب انتشار الديدان الثلاثية والنسبة التأسيسية ومقارنتها بين بيئات الموائل المختلفة. تم بناء أشجار النشوء والتطور لأنواع التريماتود باستخدام طريقة الانضمام إلى الجيران مع تسلسل الفاصل النووي الداخلي 2 (ITS2). تم فحص الدورات التنموية للعقد الثلاثية المعزولة عن طريق العدوى التجريبية في البط. تم تسجيل الخصائص التطورية لـ Echinostoma revolutum عن طريق تشريح فراخ البط المصابة من يوم واحد بعد العدوى (DPI) إلى 10 DPI. النتائج كان الانتشار العام ليرقات الدودة الثلاثية 22.1 ٪ (1818/8238) في O. ollula من 11 موقع عينة. أظهر المورفولوجية جنبًا إلى جنب مع التحديد الجزيئي أن E. revolutum ، Australapatemon sp.، تحت القارية المخروطية ، البلعوم الحبل السري، و Echinostoma sp. parasitized O. ollula، مع أعلى معدل إصابة بـ E. revolutum (13.0 ٪). ومع ذلك، لم يتم الكشف عن يرقات فاسيولا. اختلف انتشار الديدان الثلاثية والنسبة التأسيسية في نمطين بيولوجيين فرعيين ( P < 0.01). أدى تحليل شجرة متجاورة لتسلسلات ITS2 إلى ظهور فروع أحادية العرق مميزة مدعومة بتسلسلات من اليرقات المعزولة ذات قيم التمهيد العالية. البط المعرض لـ O. ollula المصاب بـ Echinostoma sp.، E. ROLUTUM، و H. conoideum أصيبت يرقات بنجاح. تم إنشاء النموذج الحيواني لـ Echinostoma revolutum بنجاح. نضجت E. Rolutum من اليرقات إلى البالغين عند 10 نقطة في البوصة في أمعاء البط، وتميزت الخصائص التنموية لـ E. Rolutum بنضج الأعضاء التناسلية والهضمية عند 6–8 نقطة في البوصة. الاستنتاجات كشفت هذه الدراسة عن ارتفاع معدل انتشار الديدان الثلاثية حيوانية المنشأ في O. ollula من Guangxi، الصين. تتطلب عدوى الديدان الثلاثية الموجودة في الحيوانات والحالات السريرية البشرية، إلى جانب التوزيع الجغرافي الواسع لـ O. ollula، مزيدًا من التقييمات للمخاطر المحتملة لانتشار العدوى الحيوانية المنشأ من الحيوان إلى الإنسان والعكس صحيح. الملخص البياني

Translated Description (French)

Résumé Contexte Les maladies parasitaires d'origine alimentaire diminuent la sécurité alimentaire et menacent la santé publique. L'espèce d'escargot est un hôte intermédiaire pour de nombreux trématodes parasites humains. Orientogalba ollula a été signalé comme hôte intermédiaire de nombreux trématodes zoonotiques. Ici, nous avons étudié la prévalence des trématodes zoonotiques chez O. ollula dans le Guangxi, en Chine, et évalué leur potentiel zoonotique. Méthodes Les escargots ont été prélevés sur 54 sites dans 9 villes du Guangxi. Les espèces de larves d'escargots et de trématodes ont été déterminées en combinant des caractéristiques morphologiques et des marqueurs moléculaires. La prévalence des trématodes et le ratio de constituants ont été calculés et comparés entre différents environnements d'habitat. Les arbres phylogénétiques des espèces de trématodes ont été construits en utilisant la méthode de jonction des voisins avec des séquences nucléaires d'espaceur interne transcrit 2 (ITS2). Les cycles de développement des trématodes isolés ont été examinés par infection expérimentale chez les canards. Les caractéristiques de développement d'Echinostoma revolutum ont été enregistrées en disséquant des canetons infectés de 1 jour après l'infection (DPI) à 10 DPI. Résultats La prévalence globale des larves de trématodes était de 22,1 % (1818/8238) chez O. ollula provenant de 11 sites d'échantillonnage. Morphologique avec identification moléculaire, a montré que E. revolutum , Australapatemon sp., Hypoderaeum conoideum , Pharyngostomum cordatum et Echinostoma sp. parasitaient O. ollula, avec le taux d'infection le plus élevé d'E. revolutum (13,0 %). Cependant, aucune larve de Fasciola n'a été détectée. La prévalence des trématodes et le rapport des constituants variaient dans deux sous-biotypes ( P < 0,01). Une analyse des arbres voisins des séquences ITS2 a donné des clades monophylétiques distincts soutenus par des séquences de larves isolées avec des valeurs de bootstrap élevées. Canetons exposés à O. ollula infecté par Echinostoma sp., des larves d'E. revolutum et d'H. conoideum ont été infectées avec succès. Le modèle animal pour Echinostoma revolutum a été établi avec succès. E. revolutum a mûri des larves à l'adulte à 10 dpi dans l'intestin du canard, et les caractéristiques de développement de E. revolutum ont été caractérisées par la maturation des organes reproducteurs et digestifs à 6–8 dpi. Conclusions Cette étude a révélé une prévalence élevée de trématodes zoonotiques chez O. ollula du Guangxi, en Chine. L'infection existante par les trématodes chez les animaux et les cas cliniques humains, associée à la large répartition géographique de O. ollula, nécessite d'autres évaluations du risque potentiel de propagation de l'infection zoonotique de l'animal à l'homme et vice versa. Résumé graphique

Translated Description (Spanish)

Resumen Antecedentes Las enfermedades parasitarias transmitidas por los alimentos disminuyen la seguridad alimentaria y amenazan la salud pública. La especie de caracol es un huésped intermedio para numerosos trematodos parásitos humanos. Orientogalba ollula ha sido reportada como huésped intermedio de muchos trematodos zoonóticos. Aquí, investigamos la prevalencia de trematodos zoonóticos dentro de O. ollula en Guangxi, China, y evaluamos su potencial zoonótico. Métodos Se recolectaron caracoles de 54 sitios en 9 ciudades de Guangxi. Las especies de larvas de caracol y trematodo se determinaron combinando características morfológicas y marcadores moleculares. La prevalencia de trematodos y la proporción de constituyentes se calcularon y compararon entre diferentes entornos de hábitat. Los árboles filogenéticos de las especies de trematodos se construyeron utilizando el método de unión de vecinos con secuencias de espaciador transcrito interno nuclear 2 (ITS2). Los ciclos de desarrollo de los trematodos aislados se examinaron mediante infección experimental en patos. Las características de desarrollo de Echinostoma revolutum se registraron mediante la disección de patitos infectados desde 1 día después de la infección (DPI) hasta 10 DPI. Resultados La prevalencia general de larvas de trematodos fue del 22,1% (1818/8238) en O. ollula de 11 sitios de muestra. Morfológico junto con la identificación molecular, mostró que E. revolutum , Australapatemon sp., Hypoderaeum conoideum , Pharyngostomum cordatum y Echinostoma sp. parasitaron a O. ollula, con la tasa de infección más alta de E. revolutum (13.0%). Sin embargo, no se detectaron larvas de Fasciola. La prevalencia de trematodos y la proporción de constituyentes variaron en dos subbiotipos ( P < 0.01). Un análisis de árboles de unión de vecinos de las secuencias de ITS2 dio como resultado distintos clados monofiléticos respaldados por secuencias de larvas aisladas con altos valores de arranque. Patitos expuestos a O. ollula infectados con Echinostoma sp., larvas de E. revolutum y H. conoideum se infectaron con éxito. El modelo animal para Echinostoma revolutum se estableció con éxito. E. revolutum maduró de larva a adulto a los 10 dpi en el intestino del pato, y las características de desarrollo de E. revolutum se caracterizaron por la maduración de los órganos reproductivos y digestivos a los 6–8 dpi. Conclusiones Este estudio reveló una alta prevalencia de trematodos zoonóticos en O. ollula de Guangxi, China. La infección por trematodos existente en animales y casos clínicos humanos, junto con la amplia distribución geográfica de O. ollula , requiere evaluaciones adicionales del riesgo potencial de propagación de la infección zoonótica de animal a humano y viceversa.

Files

s40249-022-01014-7.pdf

Files (1.7 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:2ff842706b672acefd8a27759f9418e5
1.7 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
ارتفاع معدل انتشار الديدان الثلاثية حيوانية المنشأ في أورينتوغالبا أولولا والخصائص التنموية للديدان الثلاثية المعزولة عن طريق العدوى التجريبية في النموذج الحيواني
Translated title (French)
Une prévalence relativement élevée des trématodes zoonotiques chez Orientogalba ollula et les caractéristiques de développement des trématodes isolés par infection expérimentale dans le modèle animal
Translated title (Spanish)
Una prevalencia relativamente alta de trematodos zoonóticos en Orientogalba ollula y las características de desarrollo de trematodos aislados por infección experimental en el modelo animal

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4292373741
DOI
10.1186/s40249-022-01014-7

Is supplement to
https://openalex.org/W3128231434 (Other)
https://openalex.org/W3112644603 (Other)
https://openalex.org/W2768000967 (Other)
https://openalex.org/W2236545767 (Other)
https://openalex.org/W2189606715 (Other)
https://openalex.org/W2178450440 (Other)
https://openalex.org/W2111005231 (Other)
https://openalex.org/W2061971345 (Other)
https://openalex.org/W204011256 (Other)
https://openalex.org/W141946023 (Other)

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
China

References

  • https://openalex.org/W1482572725
  • https://openalex.org/W1991133865
  • https://openalex.org/W1999004482
  • https://openalex.org/W2011039277
  • https://openalex.org/W2021950917
  • https://openalex.org/W2042379081
  • https://openalex.org/W2048764783
  • https://openalex.org/W2060331371
  • https://openalex.org/W2086324103
  • https://openalex.org/W2089444345
  • https://openalex.org/W2096456480
  • https://openalex.org/W2166847060
  • https://openalex.org/W2169423026
  • https://openalex.org/W2331104642
  • https://openalex.org/W2469901782
  • https://openalex.org/W2803948541
  • https://openalex.org/W2814622719
  • https://openalex.org/W2901658163
  • https://openalex.org/W2949080417
  • https://openalex.org/W2957168754
  • https://openalex.org/W2963276277
  • https://openalex.org/W2990599752
  • https://openalex.org/W2990964488
  • https://openalex.org/W3034319893
  • https://openalex.org/W3037686453
  • https://openalex.org/W4200499052
  • https://openalex.org/W4223896108
  • https://openalex.org/W4224296591
  • https://openalex.org/W4233471480