Published January 10, 2019 | Version v1
Publication Open

Phylogenomics of an extra-Antarctic notothenioid radiation reveals a previously unrecognized lineage and diffuse species boundaries

  • 1. National University of Tierra del Fuego
  • 2. University of Basel
  • 3. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
  • 4. Johann Heinrich von Thünen-Institut

Description

The impressive adaptive radiation of notothenioid fishes in Antarctic waters is generally thought to have been facilitated by an evolutionary key innovation, antifreeze glycoproteins, permitting the rapid evolution of more than 120 species subsequent to the Antarctic glaciation. By way of contrast, the second-most species-rich notothenioid genus, Patagonotothen, which is nested within the Antarctic clade of Notothenioidei, is almost exclusively found in the non-Antarctic waters of Patagonia. While the drivers of the diversification of Patagonotothen are currently unknown, they are unlikely to be related to antifreeze glycoproteins, given that water temperatures in Patagonia are well above freezing point. Here we performed a phylogenetic analysis based on genome-wide single nucleotide polymorphisms (SNPs) derived from restriction site-associated DNA sequencing (RADseq) in a total of twelve Patagonotothen species.We present a well-supported, time-calibrated phylogenetic hypothesis including closely and distantly related outgroups, confirming the monophyly of the genus Patagonotothen with an origin approximately 3 million years ago and the paraphyly of both the sister genus Lepidonotothen and the family Notothenidae. Our phylogenomic and population genetic analyses highlight a previously unrecognized linage and provide evidence for shared genetic variation between some closely related species. We also provide a mitochondrial phylogeny showing mitonuclear discordance.Based on a combination of phylogenomic and population genomic approaches, we provide evidence for the existence of a new, potentially cryptic, Patagonotothen species, and demonstrate that genetic boundaries between some closely related species are diffuse, likely due to recent introgression and/or incomplete linage sorting. The detected mitonuclear discordance highlights the limitations of relying on a single locus for species barcoding. In addition, our time-calibrated phylogenetic hypothesis shows that the early burst of diversification roughly coincides with the onset of the intensification of Quaternary glacial cycles and that the rate of species accumulation may have been stepwise rather than constant. Our phylogenetic framework not only advances our understanding of the origin of a high-latitude marine radiation, but also provides the basis for the study of the ecology and life history of the genus Patagonotothen, as well as for their conservation and commercial management.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

يُعتقد عمومًا أن الإشعاع التكيفي المثير للإعجاب للأسماك الظهارية في مياه القارة القطبية الجنوبية قد تم تسهيله من خلال ابتكار رئيسي تطوري، وهو البروتينات السكرية المضادة للتجمد، مما سمح بالتطور السريع لأكثر من 120 نوعًا بعد التجلد في القارة القطبية الجنوبية. على النقيض من ذلك، فإن ثاني أكثر جنس ظفيري غني بالأنواع، باتاغونوتوثين، الذي يتداخل داخل فرع القطب الجنوبي من Notothenioidei، يوجد بشكل حصري تقريبًا في مياه باتاغونيا غير القطبية الجنوبية. في حين أن دوافع تنويع الباتاغونوتوثين غير معروفة حاليًا، فمن غير المرجح أن تكون مرتبطة بالبروتينات السكرية المضادة للتجمد، نظرًا لأن درجات حرارة المياه في باتاغونيا أعلى بكثير من نقطة التجمد. هنا أجرينا تحليلًا لتطور السلالات استنادًا إلى تعدد أشكال النيوكليوتيدات المفردة على مستوى الجينوم (SNPs) المستمدة من تسلسل الحمض النووي المرتبط بموقع التقييد (RADseq) في ما مجموعه اثني عشر نوعًا من الباتاغونوثين. نقدم فرضية تطور مدعومة جيدًا ومعايرة زمنيًا بما في ذلك المجموعات الخارجية المرتبطة ارتباطًا وثيقًا وبعيدًا، مما يؤكد أحادية نظرية جنس الباتاغونوثين ذات الأصل منذ حوالي 3 ملايين عام وجنسي كل من الجنس الشقيق ليبيدونوثين وعائلة Notothenidae. تسلط تحليلاتنا الجينية الوراثية والسكانية الضوء على خط غير معترف به سابقًا وتقدم دليلًا على الاختلاف الجيني المشترك بين بعض الأنواع المرتبطة ارتباطًا وثيقًا. نحن نقدم أيضًا تطور سلالة الميتوكوندريا التي تظهر تنافر الميتوكوندريا. استنادًا إلى مزيج من الأساليب الجينومية للسلالة والسكان، نقدم دليلًا على وجود نوع باتاغونوثين جديد، يحتمل أن يكون خفيًا، ونثبت أن الحدود الجينية بين بعض الأنواع ذات الصلة الوثيقة منتشرة، ويرجع ذلك على الأرجح إلى الاندفاع الأخير و/أو الفرز غير المكتمل للخطوط. يسلط الخلاف النووي الميتوني المكتشف الضوء على قيود الاعتماد على موضع واحد لترميز الأنواع. بالإضافة إلى ذلك، تُظهر فرضيتنا النشوء والتطور المعايرة بالوقت أن الاندفاع المبكر للتنويع يتزامن تقريبًا مع بداية تكثيف الدورات الجليدية الرباعية وأن معدل تراكم الأنواع ربما كان تدريجيًا وليس ثابتًا. إن إطارنا الوراثي لا يعزز فهمنا لأصل الإشعاع البحري في خطوط العرض العالية فحسب، بل يوفر أيضًا الأساس لدراسة البيئة وتاريخ حياة جنس باتاغونوتوثين، وكذلك لحفظها وإدارتها التجارية.

Translated Description (French)

On pense généralement que le rayonnement adaptatif impressionnant des poissons notothénioïdes dans les eaux antarctiques a été facilité par une innovation clé évolutive, les glycoprotéines antigel, permettant l'évolution rapide de plus de 120 espèces après la glaciation antarctique. En revanche, le deuxième genre de notothénioïdes le plus riche en espèces, Patagonotothen, qui est niché dans le clade antarctique de Notothenioidei, se trouve presque exclusivement dans les eaux non antarctiques de la Patagonie. Bien que les moteurs de la diversification des Patagonotothen soient actuellement inconnus, il est peu probable qu'ils soient liés aux glycoprotéines antigel, étant donné que les températures de l'eau en Patagonie sont bien au-dessus du point de congélation. Ici, nous avons effectué une analyse phylogénétique basée sur des polymorphismes mononucléotidiques (SNP) à l'échelle du génome dérivés du séquençage de l'ADN associé au site de restriction (RADseq) chez un total de douze espèces de Patagonotothen. Nous présentons une hypothèse phylogénétique bien étayée et étalonnée dans le temps, comprenant des groupes externes étroitement et éloignés, confirmant la monophylle du genre Patagonotothen avec une origine il y a environ 3 millions d'années et la paraphylie du genre sœur Lepidonotothen et de la famille Notothenidae. Nos analyses phylogénomiques et génétiques des populations mettent en évidence un lignage non reconnu auparavant et fournissent la preuve d'une variation génétique partagée entre certaines espèces étroitement apparentées. Nous fournissons également une phylogénie mitochondriale montrant une discordance mitonucléaire. Basés sur une combinaison d'approches phylogénomiques et génomiques des populations, nous fournissons des preuves de l'existence d'une nouvelle espèce de Patagonotothen potentiellement cryptique et démontrons que les frontières génétiques entre certaines espèces étroitement apparentées sont diffuses, probablement en raison d'une introgression récente et/ou d'un tri de lignage incomplet. La discordance mitonucléaire détectée met en évidence les limites de s'appuyer sur un seul locus pour le codage à barres des espèces. De plus, notre hypothèse phylogénétique étalonnée dans le temps montre que l'éclatement précoce de la diversification coïncide à peu près avec le début de l'intensification des cycles glaciaires quaternaires et que le taux d'accumulation des espèces peut avoir été par étapes plutôt que constant. Notre cadre phylogénétique permet non seulement de mieux comprendre l'origine d'un rayonnement marin de haute latitude, mais fournit également la base de l'étude de l'écologie et du cycle biologique du genre Patagonotothen, ainsi que de leur conservation et de leur gestion commerciale.

Translated Description (Spanish)

En general, se cree que la impresionante radiación adaptativa de los peces nototenoides en las aguas antárticas ha sido facilitada por una innovación evolutiva clave, las glicoproteínas anticongelantes, que permiten la rápida evolución de más de 120 especies después de la glaciación antártica. A modo de contraste, el segundo género de nototenoides más rico en especies, Patagonotothen, que se anida dentro del clado antártico de Notothenioidei, se encuentra casi exclusivamente en las aguas no antárticas de la Patagonia. Si bien actualmente se desconocen los impulsores de la diversificación de la Patagonia, es poco probable que estén relacionados con las glicoproteínas anticongelantes, dado que las temperaturas del agua en la Patagonia están muy por encima del punto de congelación. Aquí realizamos un análisis filogenético basado en polimorfismos de un solo nucleótido (SNP) de todo el genoma derivados de la secuenciación de ADN asociada a sitios de restricción (RADseq) en un total de doce especies de Patagonotothen. Presentamos una hipótesis filogenética bien respaldada y calibrada en el tiempo que incluye grupos externos estrechamente relacionados y distantes, confirmando la monofilia del género Patagonotothen con un origen hace aproximadamente 3 millones de años y la parafilia tanto del género hermano Lepidonotothen como de la familia Notothenidae. Nuestros análisis filogenómicos y genéticos poblacionales destacan un linaje previamente no reconocido y proporcionan evidencia de una variación genética compartida entre algunas especies estrechamente relacionadas. También proporcionamos una filogenia mitocondrial que muestra discordancia mitonuclear. Basándonos en una combinación de enfoques filogenómicos y genómicos poblacionales, proporcionamos evidencia de la existencia de una nueva especie de patagonototeno potencialmente críptica, y demostramos que los límites genéticos entre algunas especies estrechamente relacionadas son difusos, probablemente debido a la introgresión reciente y/o a la clasificación incompleta del linaje. La discordancia mitonuclear detectada destaca las limitaciones de confiar en un solo locus para el código de barras de las especies. Además, nuestra hipótesis filogenética calibrada en el tiempo muestra que el estallido temprano de diversificación coincide aproximadamente con el inicio de la intensificación de los ciclos glaciales cuaternarios y que la tasa de acumulación de especies puede haber sido escalonada en lugar de constante. Nuestro marco filogenético no solo avanza en nuestra comprensión del origen de una radiación marina de alta latitud, sino que también proporciona la base para el estudio de la ecología y la historia de vida del género Patagonotothen, así como para su conservación y gestión comercial.

Files

s12862-019-1345-z.pdf

Files (1.4 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:212884aedf249931e3409bbd9321b090
1.4 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
يكشف علم الوراثة العرقي لإشعاع الظهارة خارج القارة القطبية الجنوبية عن سلالة غير معترف بها سابقًا وحدود منتشرة للأنواع
Translated title (French)
La phylogénomique d'un rayonnement notothénioïde extra-antarctique révèle une lignée non reconnue auparavant et des frontières d'espèces diffuses
Translated title (Spanish)
La filogenómica de una radiación nototenoide extraantártica revela un linaje previamente no reconocido y límites de especies difusos

Identifiers

Other
https://openalex.org/W2918843417
DOI
10.1186/s12862-019-1345-z

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Argentina

References

  • https://openalex.org/W1521868692
  • https://openalex.org/W1525734744
  • https://openalex.org/W1600750901
  • https://openalex.org/W1830332211
  • https://openalex.org/W1914877068
  • https://openalex.org/W1919363955
  • https://openalex.org/W1965533416
  • https://openalex.org/W1968423560
  • https://openalex.org/W1984590405
  • https://openalex.org/W1987242179
  • https://openalex.org/W1993835751
  • https://openalex.org/W2004911249
  • https://openalex.org/W2019191746
  • https://openalex.org/W2026062398
  • https://openalex.org/W2028302194
  • https://openalex.org/W2030023161
  • https://openalex.org/W2032579685
  • https://openalex.org/W2037649822
  • https://openalex.org/W2037931797
  • https://openalex.org/W2039041055
  • https://openalex.org/W2047487884
  • https://openalex.org/W2091450548
  • https://openalex.org/W2093448711
  • https://openalex.org/W2097280171
  • https://openalex.org/W2098126593
  • https://openalex.org/W2108524369
  • https://openalex.org/W2127989045
  • https://openalex.org/W2139050004
  • https://openalex.org/W2141052558
  • https://openalex.org/W2152207030
  • https://openalex.org/W2167067351
  • https://openalex.org/W2169773990
  • https://openalex.org/W2214766906
  • https://openalex.org/W2228539846
  • https://openalex.org/W2263907284
  • https://openalex.org/W2319655228
  • https://openalex.org/W2466980852
  • https://openalex.org/W2470123398
  • https://openalex.org/W2605093921
  • https://openalex.org/W2736213722
  • https://openalex.org/W2736945896
  • https://openalex.org/W2743391860
  • https://openalex.org/W2774863993
  • https://openalex.org/W2809500232
  • https://openalex.org/W2811326047
  • https://openalex.org/W2886367945
  • https://openalex.org/W4231980754