Deep transcriptome profiling reveals limited conservation of A-to-I RNA editing in Xenopus
Creators
- 1. Nanyang Technological University
- 2. Agency for Science, Technology and Research
- 3. Genome Institute of Singapore
- 4. Bar-Ilan University
- 5. Chulalongkorn University
- 6. National University of Singapore
- 7. Institute of Molecular and Cell Biology
- 8. Koç University
- 9. Tel Aviv University
Description
Abstract Background Xenopus has served as a valuable model system for biomedical research over the past decades. Notably, ADAR was first detected in frog oocytes and embryos as an activity that unwinds RNA duplexes. However, the scope of A-to-I RNA editing by the ADAR enzymes in Xenopus remains underexplored. Results Here, we identify millions of editing events in Xenopus with high accuracy and systematically map the editome across developmental stages, adult organs, and species. We report diverse spatiotemporal patterns of editing with deamination activity highest in early embryogenesis before zygotic genome activation and in the ovary. Strikingly, editing events are poorly conserved across different Xenopus species. Even sites that are detected in both X. laevis and X. tropicalis show largely divergent editing levels or developmental profiles. In protein-coding regions, only a small subset of sites that are found mostly in the brain are well conserved between frogs and mammals. Conclusions Collectively, our work provides fresh insights into ADAR activity in vertebrates and suggest that species-specific editing may play a role in each animal's unique physiology or environmental adaptation.
Translated Descriptions
Translated Description (Arabic)
كانت زينوبوس بمثابة نظام نموذجي قيّم للبحوث الطبية الحيوية على مدى العقود الماضية. والجدير بالذكر أن أدار تم اكتشافه لأول مرة في بويضات الضفادع والأجنة كنشاط يفكك دوبلكس الحمض النووي الريبي. ومع ذلك، فإن نطاق تحرير A - to - I RNA بواسطة إنزيمات ADAR في Xenopus لا يزال غير مستكشف. النتائج هنا، نحدد الملايين من أحداث التحرير في Xenopus بدقة عالية ونرسم خريطة منهجية للتحرير عبر مراحل النمو والأعضاء البالغة والأنواع. نبلغ عن أنماط متنوعة من التحرير المكاني والزماني مع نشاط إزالة الأذينات الأعلى في تكوين الجنين المبكر قبل تنشيط الجينوم الوجني وفي المبيض. ومن اللافت للنظر أن أحداث التحرير محفوظة بشكل سيئ عبر أنواع الزينوبوس المختلفة. حتى المواقع التي تم اكتشافها في كل من X. laevis و X. tropicalis تظهر مستويات تحرير متباينة إلى حد كبير أو ملفات تعريف تطورية. في مناطق ترميز البروتين، يتم حفظ مجموعة فرعية صغيرة فقط من المواقع الموجودة في الغالب في الدماغ بشكل جيد بين الضفادع والثدييات. الاستنتاجات بشكل جماعي، يوفر عملنا رؤى جديدة حول نشاط أدار في الفقاريات ويشير إلى أن التحرير الخاص بالأنواع قد يلعب دورًا في علم وظائف الأعضاء الفريد لكل حيوان أو التكيف البيئي.Translated Description (French)
Résumé Contexte Xenopus a servi de système modèle précieux pour la recherche biomédicale au cours des dernières décennies. Notamment, l'ADAR a été détecté pour la première fois dans les ovocytes et les embryons de grenouille en tant qu'activité qui déroule les duplex d'ARN. Cependant, la portée de l'édition de l'ARN A à I par les enzymes ADAR chez Xenopus reste sous-explorée. Résultats Ici, nous identifions des millions d'événements d'édition dans Xenopus avec une grande précision et cartographions systématiquement l'editome à travers les stades de développement, les organes adultes et les espèces. Nous rapportons divers modèles spatio-temporels d'édition avec une activité de désamination plus élevée dans l'embryogenèse précoce avant l'activation du génome zygotique et dans l'ovaire. De manière frappante, les événements de montage sont mal conservés parmi les différentes espèces de Xenopus. Même les sites détectés chez X. laevis et X. tropicalis présentent des niveaux d'édition ou des profils de développement largement divergents. Dans les régions codant pour les protéines, seul un petit sous-ensemble de sites qui se trouvent principalement dans le cerveau sont bien conservés entre les grenouilles et les mammifères. Conclusions Collectivement, notre travail fournit de nouvelles informations sur l'activité de l'ADAR chez les vertébrés et suggère que l'édition spécifique à l'espèce peut jouer un rôle dans la physiologie ou l'adaptation environnementale unique de chaque animal.Translated Description (Spanish)
Antecedentes abstractos Xenopus ha servido como un valioso sistema modelo para la investigación biomédica en las últimas décadas. En particular, ADAR se detectó por primera vez en ovocitos y embriones de rana como una actividad que desenrolla dúplex de ARN. Sin embargo, el alcance de la edición de ARN de A a I por las enzimas ADAR en Xenopus sigue sin explorarse. Resultados Aquí, identificamos millones de eventos de edición en Xenopus con alta precisión y mapeamos sistemáticamente el editoma a través de etapas de desarrollo, órganos adultos y especies. Reportamos diversos patrones espaciotemporales de edición con la actividad de desaminación más alta en la embriogénesis temprana antes de la activación del genoma cigótico y en el ovario. Sorprendentemente, los eventos de edición están mal conservados en diferentes especies de Xenopus. Incluso los sitios que se detectan tanto en X. laevis como en X. tropicalis muestran niveles de edición o perfiles de desarrollo en gran medida divergentes. En las regiones codificantes de proteínas, solo un pequeño subconjunto de sitios que se encuentran principalmente en el cerebro están bien conservados entre las ranas y los mamíferos. Conclusiones En conjunto, nuestro trabajo proporciona nuevos conocimientos sobre la actividad de ADAR en vertebrados y sugiere que la edición específica de la especie puede desempeñar un papel en la fisiología única o la adaptación ambiental de cada animal.Files
s12915-023-01756-2.pdf
Files
(16.3 MB)
| Name | Size | Download all |
|---|---|---|
|
md5:c7817c699ccfe1855fc5207d30be2cef
|
16.3 MB | Preview Download |
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
- يكشف التنميط العميق للنسخة عن الحفاظ المحدود على تحرير A - to - I RNA في Xenopus
- Translated title (French)
- Le profilage profond du transcriptome révèle une conservation limitée de l'édition de l'ARN A à I chez Xenopus
- Translated title (Spanish)
- El perfil profundo del transcriptoma revela una conservación limitada de la edición de ARN de A a I en Xenopus
Identifiers
- Other
- https://openalex.org/W4388525402
- DOI
- 10.1186/s12915-023-01756-2
References
- https://openalex.org/W1231720410
- https://openalex.org/W1547213195
- https://openalex.org/W1976656951
- https://openalex.org/W1977957409
- https://openalex.org/W1984022557
- https://openalex.org/W1985317176
- https://openalex.org/W1986847092
- https://openalex.org/W1987530472
- https://openalex.org/W1991101546
- https://openalex.org/W1996063915
- https://openalex.org/W2007558709
- https://openalex.org/W2007699925
- https://openalex.org/W2008476211
- https://openalex.org/W2010584894
- https://openalex.org/W2012800815
- https://openalex.org/W2013321581
- https://openalex.org/W2021509469
- https://openalex.org/W2022192230
- https://openalex.org/W2023923807
- https://openalex.org/W2024590953
- https://openalex.org/W2026358891
- https://openalex.org/W2033588416
- https://openalex.org/W2040839903
- https://openalex.org/W2043611538
- https://openalex.org/W2046641567
- https://openalex.org/W2048990794
- https://openalex.org/W2049972042
- https://openalex.org/W2054421148
- https://openalex.org/W2056025481
- https://openalex.org/W2071533902
- https://openalex.org/W2074562954
- https://openalex.org/W2076934212
- https://openalex.org/W2080430475
- https://openalex.org/W2083122704
- https://openalex.org/W2086401323
- https://openalex.org/W2086561953
- https://openalex.org/W2101071606
- https://openalex.org/W2102619694
- https://openalex.org/W2105241705
- https://openalex.org/W2115686163
- https://openalex.org/W2116012239
- https://openalex.org/W2118121257
- https://openalex.org/W2123329045
- https://openalex.org/W2123497973
- https://openalex.org/W2125555353
- https://openalex.org/W2126441851
- https://openalex.org/W2128016314
- https://openalex.org/W2131071295
- https://openalex.org/W2139838468
- https://openalex.org/W2143102422
- https://openalex.org/W2143407915
- https://openalex.org/W2146512944
- https://openalex.org/W2147736027
- https://openalex.org/W2150138226
- https://openalex.org/W2153417571
- https://openalex.org/W2154996323
- https://openalex.org/W2158050409
- https://openalex.org/W2165034468
- https://openalex.org/W2167364244
- https://openalex.org/W2170939429
- https://openalex.org/W2197124664
- https://openalex.org/W2230625883
- https://openalex.org/W2255131131
- https://openalex.org/W2400869935
- https://openalex.org/W2470212121
- https://openalex.org/W2504403190
- https://openalex.org/W2517344006
- https://openalex.org/W2534919910
- https://openalex.org/W2560972968
- https://openalex.org/W2592993002
- https://openalex.org/W2604831109
- https://openalex.org/W2606819638
- https://openalex.org/W2737121642
- https://openalex.org/W2753983118
- https://openalex.org/W2762506271
- https://openalex.org/W2763937007
- https://openalex.org/W2766315570
- https://openalex.org/W2768714097
- https://openalex.org/W2769067686
- https://openalex.org/W2782577235
- https://openalex.org/W2801558310
- https://openalex.org/W2802497454
- https://openalex.org/W2803388277
- https://openalex.org/W2921626373
- https://openalex.org/W2936059989
- https://openalex.org/W2947959833
- https://openalex.org/W2950344184
- https://openalex.org/W2950398114
- https://openalex.org/W2951539817
- https://openalex.org/W2969996790
- https://openalex.org/W2975902559
- https://openalex.org/W2981114707
- https://openalex.org/W3003986096
- https://openalex.org/W3004842612
- https://openalex.org/W3006761437
- https://openalex.org/W3009576955
- https://openalex.org/W3022572641
- https://openalex.org/W3120866763
- https://openalex.org/W3131055609
- https://openalex.org/W3155313013
- https://openalex.org/W3165558952
- https://openalex.org/W4214885856
- https://openalex.org/W4233582454
- https://openalex.org/W4284960783
- https://openalex.org/W4296430501
- https://openalex.org/W4380052831
- https://openalex.org/W4388525402