Genome and Phylogenetic Analyses of Trypanosoma evansi Reveal Extensive Similarity to T. brucei and Multiple Independent Origins for Dyskinetoplasty
Creators
-
Jason Carnes1, 2
- Atashi Anupama1, 2
-
Oliver Balmer3
-
Andrew P. Jackson4
-
Michael D. Lewis5
-
Rob Brown2, 1
-
Igor Cestari2, 1
-
Marc Desquesnes6, 7
-
Claire Gendrin1, 2
-
Christiane Hertz‐Fowler4
-
Hideo Imamura8
-
Alasdair Ivens9, 10
-
Luděk Kořený11, 12, 13
-
De‐Hua Lai11, 12, 13, 14
-
Annette MacLeod15, 16, 17
-
Suzanne M. McDermott1, 2
-
Chris Merritt1, 2
- Séverine Monnerat1, 2
-
Wonjong Moon1, 2
-
Peter J. Myler1, 2
-
Isabelle Phan1, 2
-
Gowthaman Ramasamy1, 2
- Dhileep Sivam1, 2
-
Lun Zhao14
-
Julius Lukeš11, 12, 13, 18
-
Kenneth Stuart19, 2, 1
-
Achim Schnaufer10, 9
- 1. Center for Infectious Disease Research
- 2. Seattle University
- 3. Swiss Tropical and Public Health Institute
- 4. University of Liverpool
- 5. London School of Hygiene & Tropical Medicine
- 6. Kasetsart University
- 7. Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement
- 8. Instituut voor Tropische Geneeskunde
- 9. Centre for Immunity, Infection and Evolution
- 10. University of Edinburgh
- 11. Biology Centre of the Czech Academy of Sciences
- 12. Institute of Parasitology
- 13. University of South Bohemia in České Budějovice
- 14. Sun Yat-sen University
- 15. Wellcome Centre for Molecular Parasitology
- 16. Wellcome Trust
- 17. University of Glasgow
- 18. Canadian Institute for Advanced Research
- 19. University of Washington
Description
Two key biological features distinguish Trypanosoma evansi from the T. brucei group: independence from the tsetse fly as obligatory vector, and independence from the need for functional mitochondrial DNA (kinetoplast or kDNA). In an effort to better understand the molecular causes and consequences of these differences, we sequenced the genome of an akinetoplastic T. evansi strain from China and compared it to the T. b. brucei reference strain. The annotated T. evansi genome shows extensive similarity to the reference, with 94.9% of the predicted T. b. brucei coding sequences (CDS) having an ortholog in T. evansi, and 94.6% of the non-repetitive orthologs having a nucleotide identity of 95% or greater. Interestingly, several procyclin-associated genes (PAGs) were disrupted or not found in this T. evansi strain, suggesting a selective loss of function in the absence of the insect life-cycle stage. Surprisingly, orthologous sequences were found in T. evansi for all 978 nuclear CDS predicted to represent the mitochondrial proteome in T. brucei, although a small number of these may have lost functionality. Consistent with previous results, the F1FO-ATP synthase γ subunit was found to have an A281 deletion, which is involved in generation of a mitochondrial membrane potential in the absence of kDNA. Candidates for CDS that are absent from the reference genome were identified in supplementary de novo assemblies of T. evansi reads. Phylogenetic analyses show that the sequenced strain belongs to a dominant group of clonal T. evansi strains with worldwide distribution that also includes isolates classified as T. equiperdum. At least three other types of T. evansi or T. equiperdum have emerged independently. Overall, the elucidation of the T. evansi genome sequence reveals extensive similarity of T. brucei and supports the contention that T. evansi should be classified as a subspecies of T. brucei.
Translated Descriptions
Translated Description (Arabic)
هناك سمتان بيولوجيتان رئيسيتان تميزان المثقبية إيفانسي عن مجموعة T. brucei: الاستقلال عن ذبابة تسي تسي كناقل إلزامي، والاستقلال عن الحاجة إلى الحمض النووي الميتوكوندري الوظيفي (kinetoplast أو kDNA). في محاولة لفهم الأسباب والعواقب الجزيئية لهذه الاختلافات بشكل أفضل، قمنا بتسلسل جينوم سلالة T. evansi اللاحركية من الصين ومقارنتها بسلالة T. b. brucei المرجعية. يُظهر جينوم T. evansi المشروح تشابهًا واسعًا مع المرجع، حيث أن 94.9 ٪ من تسلسلات ترميز T. b. brucei المتوقعة (CDS) لها تقويم العظام في T. evansi، و 94.6 ٪ من تقويم العظام غير المتكرر له هوية نيوكليوتيد 95 ٪ أو أكثر. ومن المثير للاهتمام أن العديد من الجينات المرتبطة بالبروسيكلين (PAGs) قد تعطلت أو لم يتم العثور عليها في سلالة T. evansi هذه، مما يشير إلى فقدان انتقائي للوظيفة في غياب مرحلة دورة حياة الحشرة. من المثير للدهشة أنه تم العثور على تسلسلات متعامدة في T. evansi لجميع الأقراص المدمجة النووية 978 التي من المتوقع أن تمثل بروتيوم الميتوكوندريا في T. brucei، على الرغم من أن عددًا صغيرًا منها قد فقد وظيفته. تماشياً مع النتائج السابقة، وجد أن الوحدة الفرعية F1FO - ATP synthase γ تحتوي على حذف A281، والذي يشارك في توليد جهد غشاء الميتوكوندريا في غياب kDNA. تم تحديد المرشحين للأقراص المدمجة الغائبة عن الجينوم المرجعي في التجمعات التكميلية الجديدة لقراءات T. evansi. تُظهر التحليلات الوراثية أن السلالة المتسلسلة تنتمي إلى مجموعة مهيمنة من سلالات T. evansi النسيجية ذات التوزيع العالمي الذي يشمل أيضًا العزلات المصنفة على أنها T. equiperdum. ظهرت ثلاثة أنواع أخرى على الأقل من T. evansi أو T. equiperdum بشكل مستقل. بشكل عام، يكشف توضيح تسلسل جينوم T. evansi عن تشابه واسع مع T. brucei ويدعم الادعاء القائل بأن T. evansi يجب تصنيفه على أنه نوع فرعي من T. brucei.Translated Description (French)
Deux caractéristiques biologiques clés distinguent Trypanosoma evansi du groupe T. brucei : l'indépendance de la mouche tsé-tsé en tant que vecteur obligatoire et l'indépendance du besoin d'ADN mitochondrial fonctionnel (kinétoplaste ou ADNk). Dans le but de mieux comprendre les causes moléculaires et les conséquences de ces différences, nous avons séquencé le génome d'une souche de T. evansi akinetoplastique de Chine et l'avons comparé à la souche de référence de T. b. brucei. Le génome annoté de T. evansi montre une grande similitude avec la référence, avec 94,9 % des séquences codantes (CDS) de T. b. brucei prédites ayant un orthologue chez T. evansi, et 94,6 % des orthologues non répétitifs ayant une identité nucléotidique de 95 % ou plus. Fait intéressant, plusieurs gènes associés à la procycline (PAG) ont été perturbés ou introuvables dans cette souche de T. evansi, suggérant une perte sélective de fonction en l'absence du stade du cycle de vie de l'insecte. Étonnamment, des séquences orthologues ont été trouvées chez T. evansi pour tous les 978 CD nucléaires prévus pour représenter le protéome mitochondrial chez T. brucei, bien qu'un petit nombre d'entre eux puissent avoir perdu leur fonctionnalité. Conformément aux résultats précédents, la sous-unité γ de la F1FO-ATP synthase s'est avérée avoir une délétion A281, qui est impliquée dans la génération d'un potentiel membranaire mitochondrial en l'absence d'ADNk. Les candidats aux CD absents du génome de référence ont été identifiés dans des assemblages supplémentaires de novo de T. evansi. Les analyses phylogénétiques montrent que la souche séquencée appartient à un groupe dominant de souches clonales de T. evansi avec une distribution mondiale qui comprend également des isolats classés comme T. equiperdum. Au moins trois autres types de T. evansi ou T. equiperdum ont émergé indépendamment. Dans l'ensemble, l'élucidation de la séquence du génome de T. evansi révèle une grande similitude de T. brucei et soutient l'affirmation selon laquelle T. evansi devrait être classé comme une sous-espèce de T. brucei.Translated Description (Spanish)
Dos características biológicas clave distinguen a Trypanosoma evansi del grupo T. brucei: la independencia de la mosca tsetsé como vector obligatorio y la independencia de la necesidad de ADN mitocondrial funcional (cinetoplasto o ADNk). En un esfuerzo por comprender mejor las causas moleculares y las consecuencias de estas diferencias, secuenciamos el genoma de una cepa de T. evansi acinetoplástica de China y la comparamos con la cepa de referencia de T. b. brucei. El genoma anotado de T. evansi muestra una gran similitud con la referencia, con un 94,9% de las secuencias codificantes de T. b. brucei (CDS) predichas que tienen un ortólogo en T. evansi, y un 94,6% de los ortólogos no repetitivos que tienen una identidad de nucleótidos del 95% o superior. Curiosamente, varios genes asociados a la prociclina (pag) se alteraron o no se encontraron en esta cepa de T. evansi, lo que sugiere una pérdida selectiva de la función en ausencia de la etapa del ciclo de vida del insecto. Sorprendentemente, se encontraron secuencias ortólogas en T. evansi para las 978 CD nucleares que se predijo que representaban el proteoma mitocondrial en T. brucei, aunque un pequeño número de estas pueden haber perdido funcionalidad. De acuerdo con los resultados anteriores, se encontró que la subunidad F1FO-ATP sintasa γ tenía una deleción A281, que está involucrada en la generación de un potencial de membrana mitocondrial en ausencia de ADNk. Los candidatos para CDS que están ausentes del genoma de referencia se identificaron en ensamblajes suplementarios de novo de lecturas de T. evansi. Los análisis filogenéticos muestran que la cepa secuenciada pertenece a un grupo dominante de cepas clonales de T. evansi con distribución mundial que también incluye aislados clasificados como T. equiperdum. Al menos otros tres tipos de T. evansi o T. equiperdum han surgido de forma independiente. En general, la elucidación de la secuencia del genoma de T. evansi revela una amplia similitud de T. brucei y apoya la afirmación de que T. evansi debe clasificarse como una subespecie de T. brucei.Files
journal.pntd.0003404&type=printable.pdf
Files
(1.4 MB)
Name | Size | Download all |
---|---|---|
md5:fc2666acd6d832bfe621dc4e4810b74e
|
1.4 MB | Preview Download |
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
- تكشف تحليلات الجينوم والتطور الوراثي للمثقبيات الزائفة عن تشابه واسع النطاق مع T. brucei والأصول المستقلة المتعددة لرأب خلل الحركة
- Translated title (French)
- Les analyses génomiques et phylogénétiques de Trypanosoma evansi révèlent une similitude étendue avec T. brucei et de multiples origines indépendantes pour la dyskinetoplastie
- Translated title (Spanish)
- Los análisis genómicos y filogenéticos de Trypanosoma evansi revelan una gran similitud con T. brucei y múltiples orígenes independientes para la discinetoplastia
Identifiers
- Other
- https://openalex.org/W2135650498
- DOI
- 10.1371/journal.pntd.0003404
References
- https://openalex.org/W1491590499
- https://openalex.org/W1848438563
- https://openalex.org/W1953451495
- https://openalex.org/W1963794675
- https://openalex.org/W1965350011
- https://openalex.org/W1970523844
- https://openalex.org/W1973182554
- https://openalex.org/W1974040695
- https://openalex.org/W1974654443
- https://openalex.org/W1977687273
- https://openalex.org/W1980945951
- https://openalex.org/W1987202538
- https://openalex.org/W1988156238
- https://openalex.org/W1992760440
- https://openalex.org/W1993695959
- https://openalex.org/W1994441110
- https://openalex.org/W1994457934
- https://openalex.org/W1995867836
- https://openalex.org/W1997419613
- https://openalex.org/W1999483102
- https://openalex.org/W2001042688
- https://openalex.org/W2002729383
- https://openalex.org/W2006563536
- https://openalex.org/W2009596137
- https://openalex.org/W2012786494
- https://openalex.org/W2014683481
- https://openalex.org/W2018253056
- https://openalex.org/W2027646991
- https://openalex.org/W2029980942
- https://openalex.org/W2031747292
- https://openalex.org/W2034372876
- https://openalex.org/W2035447584
- https://openalex.org/W2043973119
- https://openalex.org/W2044532432
- https://openalex.org/W2050083559
- https://openalex.org/W2051650406
- https://openalex.org/W2052004935
- https://openalex.org/W2058688629
- https://openalex.org/W2060728533
- https://openalex.org/W2065233446
- https://openalex.org/W2071116464
- https://openalex.org/W2072356380
- https://openalex.org/W2073689323
- https://openalex.org/W2074701664
- https://openalex.org/W2078447977
- https://openalex.org/W2078478458
- https://openalex.org/W2079737911
- https://openalex.org/W2084213093
- https://openalex.org/W2087571423
- https://openalex.org/W2090392412
- https://openalex.org/W2090431526
- https://openalex.org/W2090894531
- https://openalex.org/W2092270036
- https://openalex.org/W2094449064
- https://openalex.org/W2097382368
- https://openalex.org/W2097459416
- https://openalex.org/W2097705204
- https://openalex.org/W2099842804
- https://openalex.org/W2103243188
- https://openalex.org/W2108507161
- https://openalex.org/W2111565312
- https://openalex.org/W2112335860
- https://openalex.org/W2113141917
- https://openalex.org/W2113565103
- https://openalex.org/W2119699731
- https://openalex.org/W2119951239
- https://openalex.org/W2124877136
- https://openalex.org/W2127016124
- https://openalex.org/W2128114769
- https://openalex.org/W2133870991
- https://openalex.org/W2135621733
- https://openalex.org/W2137015675
- https://openalex.org/W2137429721
- https://openalex.org/W2139614810
- https://openalex.org/W2139718195
- https://openalex.org/W2144210271
- https://openalex.org/W2144929331
- https://openalex.org/W2146058063
- https://openalex.org/W2147184679
- https://openalex.org/W2148698435
- https://openalex.org/W2150055532
- https://openalex.org/W2150620128
- https://openalex.org/W2151265156
- https://openalex.org/W2155701485
- https://openalex.org/W2156273926
- https://openalex.org/W2156429640
- https://openalex.org/W2158427156
- https://openalex.org/W2160059163
- https://openalex.org/W2164418313
- https://openalex.org/W2165536404
- https://openalex.org/W2171895257
- https://openalex.org/W2172101583