The geometry of heterosis
- 1. AgroParisTech
- 2. Institut National de la Recherche Agronomique
Description
Heterosis, the superiority of hybrids over their parents for quantitative traits, represents a crucial issue in plant and animal breeding. Heterosis has given rise to countless genetic, genomic and molecular studies, but has rarely been investigated from the point of view of systems biology. We hypothesized that heterosis is an emergent property of living systems resulting from frequent concave relationships between genotypic variables and phenotypes, or between different phenotypic levels. We chose the enzyme-flux relationship as a model of the concave genotype-phenotype (GP) relationship, and showed that heterosis can be easily created in the laboratory. First, we reconstituted in vitro the upper part of glycolysis. We simulated genetic variability of enzyme activity by varying enzyme concentrations in test tubes. Mixing the content of tubes resulted in hybrids, whose fluxes were compared to the parental fluxes. Frequent heterotic fluxes were observed, under conditions that were determined analytically and confirmed by computer simulation. Second, to test this model in a more realistic situation, we modeled the glycolysis/fermentation network in yeast by considering one input flux, glucose, and two output fluxes, glycerol and acetaldehyde. We simulated genetic variability by randomly drawing parental enzyme concentrations under various conditions, and computed the parental and hybrid fluxes using a system of differential equations. Again we found that a majority of hybrids exhibited positive heterosis for metabolic fluxes. Cases of negative heterosis were due to local convexity between certain enzyme concentrations and fluxes. In both approaches, heterosis was maximized when the parents were phenotypically close and when the distributions of parental enzyme concentrations were contrasted and constrained. These conclusions are not restricted to metabolic systems: they only depend on the concavity of the GP relationship, which is commonly observed at various levels of the phenotypic hierarchy, and could account for the pervasiveness of heterosis.
Translated Descriptions
Translated Description (Arabic)
يمثل التغاير، تفوق الهجائن على آبائهم بالنسبة للسمات الكمية، قضية حاسمة في تربية النباتات والحيوانات. أدى التغاير إلى ظهور عدد لا يحصى من الدراسات الجينية والجينية والجزيئية، ولكن نادرًا ما تم التحقيق فيه من وجهة نظر بيولوجيا الأنظمة. افترضنا أن التغاير هو خاصية ناشئة للأنظمة الحية ناتجة عن العلاقات المقعرة المتكررة بين متغيرات النمط الجيني والأنماط الظاهرية، أو بين مستويات النمط الظاهري المختلفة. اخترنا علاقة التدفق الإنزيمي كنموذج لعلاقة النمط الجيني المقعر والنمط الظاهري (GP)، وأظهرنا أنه يمكن إنشاء التغاير بسهولة في المختبر. أولاً، أعدنا تكوين الجزء العلوي من تحلل السكر في المختبر. قمنا بمحاكاة التباين الجيني لنشاط الإنزيم من خلال تباين تركيزات الإنزيم في أنابيب الاختبار. أدى خلط محتوى الأنابيب إلى هجائن، تمت مقارنة تدفقاتهم بالتدفقات الأبوية. لوحظت تدفقات غير متجانسة متكررة، في ظل ظروف تم تحديدها تحليليًا وتأكيدها بواسطة المحاكاة الحاسوبية. ثانيًا، لاختبار هذا النموذج في وضع أكثر واقعية، قمنا بنمذجة شبكة تحلل الجلوكوز/التخمير في الخميرة من خلال النظر في تدفق دخل واحد، والجلوكوز، وتدفقين للخرج، الجلسرين والأسيتالدهيد. قمنا بمحاكاة التباين الجيني عن طريق رسم تركيزات الإنزيمات الأبوية بشكل عشوائي في ظل ظروف مختلفة، وحساب التدفقات الأبوية والهجينة باستخدام نظام المعادلات التفاضلية. مرة أخرى وجدنا أن غالبية الهجينة أظهرت تغايرًا إيجابيًا للتدفقات الأيضية. كانت حالات التغاير السلبي بسبب التحدب الموضعي بين تركيزات إنزيمية معينة والتدفقات. في كلا النهجين، تم تعظيم التغاير عندما كان الوالدان قريبين ظاهريًا وعندما كانت توزيعات تركيزات إنزيم الوالدين متباينة ومقيدة. لا تقتصر هذه الاستنتاجات على الأنظمة الأيضية: فهي تعتمد فقط على تقعر علاقة الممارس العام، والتي تتم ملاحظتها بشكل شائع على مستويات مختلفة من التسلسل الهرمي الظاهري، ويمكن أن تفسر انتشار التغاير.Translated Description (French)
L'hétérosis, la supériorité des hybrides sur leurs parents pour les caractères quantitatifs, représente un enjeu crucial dans l'élevage végétal et animal. L'hétérose a donné lieu à d'innombrables études génétiques, génomiques et moléculaires, mais a rarement été étudiée du point de vue de la biologie des systèmes. Nous avons émis l'hypothèse que l'hétérosis est une propriété émergente des systèmes vivants résultant de relations concaves fréquentes entre les variables génotypiques et les phénotypes, ou entre différents niveaux phénotypiques. Nous avons choisi la relation enzyme-flux comme modèle de la relation génotype-phénotype (GP) concave, et montré que l'hétérosis peut être facilement créée en laboratoire. Dans un premier temps, nous avons reconstitué in vitro la partie supérieure de la glycolyse. Nous avons simulé la variabilité génétique de l'activité enzymatique en faisant varier les concentrations enzymatiques dans les tubes à essai. Le mélange du contenu des tubes a donné des hybrides, dont les flux ont été comparés aux flux parentaux. Des flux hétérotiques fréquents ont été observés, dans des conditions déterminées analytiquement et confirmées par simulation informatique. Deuxièmement, pour tester ce modèle dans une situation plus réaliste, nous avons modélisé le réseau de glycolyse/fermentation dans la levure en considérant un flux d'entrée, le glucose, et deux flux de sortie, le glycérol et l'acétaldéhyde. Nous avons simulé la variabilité génétique en tirant au hasard les concentrations d'enzymes parentales dans diverses conditions, et calculé les flux parentaux et hybrides à l'aide d'un système d'équations différentielles. Encore une fois, nous avons constaté qu'une majorité d'hybrides présentaient une hétérosis positive pour les flux métaboliques. Les cas d'hétérosis négative étaient dus à une convexité locale entre certaines concentrations et flux enzymatiques. Dans les deux approches, l'hétérosis a été maximisée lorsque les parents étaient phénotypiquement proches et lorsque les distributions des concentrations enzymatiques parentales étaient contrastées et contraintes. Ces conclusions ne se limitent pas aux systèmes métaboliques : elles ne dépendent que de la concavité de la relation GP, qui est couramment observée à différents niveaux de la hiérarchie phénotypique, et pourraient expliquer l'omniprésence de l'hétérosis.Translated Description (Spanish)
La heterosis, la superioridad de los híbridos sobre sus padres para los rasgos cuantitativos, representa un problema crucial en la cría de plantas y animales. La heterosis ha dado lugar a innumerables estudios genéticos, genómicos y moleculares, pero rara vez se ha investigado desde el punto de vista de la biología de sistemas. Planteamos la hipótesis de que la heterosis es una propiedad emergente de los sistemas vivos resultante de relaciones cóncavas frecuentes entre variables genotípicas y fenotipos, o entre diferentes niveles fenotípicos. Elegimos la relación enzima-flujo como modelo de la relación genotipo-fenotipo (GP) cóncava y demostramos que la heterosis se puede crear fácilmente en el laboratorio. En primer lugar, reconstituimos in vitro la parte superior de la glucólisis. Simulamos la variabilidad genética de la actividad enzimática variando las concentraciones de enzima en tubos de ensayo. La mezcla del contenido de los tubos dio como resultado híbridos, cuyos flujos se compararon con los flujos parentales. Se observaron flujos heteróticos frecuentes, en condiciones que se determinaron analíticamente y se confirmaron mediante simulación por ordenador. En segundo lugar, para probar este modelo en una situación más realista, modelamos la red de glucólisis/fermentación en levaduras considerando un flujo de entrada, glucosa, y dos flujos de salida, glicerol y acetaldehído. Simulamos la variabilidad genética dibujando aleatoriamente las concentraciones de enzimas parentales en diversas condiciones y calculamos los flujos parentales e híbridos utilizando un sistema de ecuaciones diferenciales. Nuevamente encontramos que la mayoría de los híbridos exhibieron heterosis positiva para los flujos metabólicos. Los casos de heterosis negativa se debieron a la convexidad local entre ciertas concentraciones enzimáticas y flujos. En ambos enfoques, la heterosis se maximizó cuando los padres estaban fenotípicamente cerca y cuando las distribuciones de las concentraciones de enzimas parentales se contrastaron y restringieron. Estas conclusiones no se limitan a los sistemas metabólicos: solo dependen de la concavidad de la relación GP, que se observa comúnmente en varios niveles de la jerarquía fenotípica, y podrían explicar la omnipresencia de la heterosis.Files
pdf.pdf
Files
(5.5 MB)
Name | Size | Download all |
---|---|---|
md5:abb4338ab63bf2e57fdc5fbbc291b3cf
|
5.5 MB | Preview Download |
Additional details
Additional titles
- Translated title (Arabic)
- هندسة التغاير
- Translated title (French)
- La géométrie de l'hétérosis
- Translated title (Spanish)
- La geometría de la heterosis
Identifiers
- Other
- https://openalex.org/W2739749494
References
- https://openalex.org/W134271320
- https://openalex.org/W1421351547
- https://openalex.org/W144778757
- https://openalex.org/W1534101457
- https://openalex.org/W1586592164
- https://openalex.org/W1599462505
- https://openalex.org/W1873506857
- https://openalex.org/W1963730565
- https://openalex.org/W1965016854
- https://openalex.org/W1966339939
- https://openalex.org/W1969438627
- https://openalex.org/W1979328799
- https://openalex.org/W1979576354
- https://openalex.org/W1980722139
- https://openalex.org/W1981002338
- https://openalex.org/W1986872302
- https://openalex.org/W1992466849
- https://openalex.org/W1996366533
- https://openalex.org/W2000837003
- https://openalex.org/W2000902397
- https://openalex.org/W2001278158
- https://openalex.org/W2002900614
- https://openalex.org/W2005983216
- https://openalex.org/W2012404898
- https://openalex.org/W2014919994
- https://openalex.org/W2017115075
- https://openalex.org/W2018085822
- https://openalex.org/W2019126156
- https://openalex.org/W2020663832
- https://openalex.org/W2021788657
- https://openalex.org/W2024291796
- https://openalex.org/W2029690376
- https://openalex.org/W2031166113
- https://openalex.org/W2032530741
- https://openalex.org/W2033670977
- https://openalex.org/W2033817164
- https://openalex.org/W2034214442
- https://openalex.org/W2038988910
- https://openalex.org/W2040196073
- https://openalex.org/W2040470684
- https://openalex.org/W2040528706
- https://openalex.org/W2040763402
- https://openalex.org/W2041852635
- https://openalex.org/W2043789254
- https://openalex.org/W2044761259
- https://openalex.org/W2045155915
- https://openalex.org/W2046414350
- https://openalex.org/W2046770192
- https://openalex.org/W2047689274
- https://openalex.org/W2054228173
- https://openalex.org/W2054764210
- https://openalex.org/W2055560780
- https://openalex.org/W2057970857
- https://openalex.org/W2059198799
- https://openalex.org/W2065035179
- https://openalex.org/W2065390575
- https://openalex.org/W2067920291
- https://openalex.org/W2068872007
- https://openalex.org/W2074870686
- https://openalex.org/W2075848394
- https://openalex.org/W2078396119
- https://openalex.org/W2080743796
- https://openalex.org/W2084621494
- https://openalex.org/W2085750645
- https://openalex.org/W2085990577
- https://openalex.org/W2089283973
- https://openalex.org/W2094189284
- https://openalex.org/W2094248448
- https://openalex.org/W2094262910
- https://openalex.org/W2094814523
- https://openalex.org/W2096156776
- https://openalex.org/W2097610171
- https://openalex.org/W2097838680
- https://openalex.org/W2099312080
- https://openalex.org/W2099926324
- https://openalex.org/W2103682702
- https://openalex.org/W2107965394
- https://openalex.org/W2112164159
- https://openalex.org/W2114023484
- https://openalex.org/W2114130270
- https://openalex.org/W2117056464
- https://openalex.org/W2117731911
- https://openalex.org/W2118283537
- https://openalex.org/W2119686333
- https://openalex.org/W2122385821
- https://openalex.org/W2122560513
- https://openalex.org/W2123819368
- https://openalex.org/W2126150829
- https://openalex.org/W2126299832
- https://openalex.org/W2131134696
- https://openalex.org/W2131187223
- https://openalex.org/W2131587346
- https://openalex.org/W2136181827
- https://openalex.org/W2139189039
- https://openalex.org/W2139949004
- https://openalex.org/W2142141702
- https://openalex.org/W2144237393
- https://openalex.org/W2146053981
- https://openalex.org/W2147295567
- https://openalex.org/W2147426140
- https://openalex.org/W2149641002
- https://openalex.org/W2149786357
- https://openalex.org/W2150049790
- https://openalex.org/W2150906011
- https://openalex.org/W2155505293
- https://openalex.org/W2158516833
- https://openalex.org/W2160282582
- https://openalex.org/W2165418074
- https://openalex.org/W2166043395
- https://openalex.org/W2166283754
- https://openalex.org/W2166930407
- https://openalex.org/W2169292776
- https://openalex.org/W2172147266
- https://openalex.org/W2175978653
- https://openalex.org/W2202748305
- https://openalex.org/W2268081871
- https://openalex.org/W2290502424
- https://openalex.org/W2291919195
- https://openalex.org/W2332058279
- https://openalex.org/W2345632406
- https://openalex.org/W2479415972
- https://openalex.org/W2509279542
- https://openalex.org/W2547477190
- https://openalex.org/W2566289164
- https://openalex.org/W2570850417
- https://openalex.org/W3005664854
- https://openalex.org/W621142436