Published March 8, 2022 | Version v1
Publication Open

Positive selection over the mitochondrial genome and its role in the diversification of gentoo penguins in response to adaptation in isolation

  • 1. Pontificia Universidad Católica de Chile
  • 2. University of California, Berkeley
  • 3. Nelson Mandela University
  • 4. Université de Strasbourg
  • 5. Centre National de la Recherche Scientifique
  • 6. Université Paul-Valéry Montpellier
  • 7. Université de Montpellier
  • 8. École Pratique des Hautes Études
  • 9. Centre d'Écologie Fonctionnelle et Évolutive
  • 10. British Antarctic Survey
  • 11. Museo Nacional de Ciencias Naturales
  • 12. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
  • 13. Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais
  • 14. Museum of Vertebrate Zoology
  • 15. University of Chile
  • 16. Millennium Institute for Integrative Biology

Description

Although mitochondrial DNA has been widely used in phylogeography, evidence has emerged that factors such as climate, food availability, and environmental pressures that produce high levels of stress can exert a strong influence on mitochondrial genomes, to the point of promoting the persistence of certain genotypes in order to compensate for the metabolic requirements of the local environment. As recently discovered, the gentoo penguins (Pygoscelis papua) comprise four highly divergent lineages across their distribution spanning the Antarctic and sub-Antarctic regions. Gentoo penguins therefore represent a suitable animal model to study adaptive processes across divergent environments. Based on 62 mitogenomes that we obtained from nine locations spanning all four gentoo penguin lineages, we demonstrated lineage-specific nucleotide substitutions for various genes, but only lineage-specific amino acid replacements for the ND1 and ND5 protein-coding genes. Purifying selection (dN/dS < 1) is the main driving force in the protein-coding genes that shape the diversity of mitogenomes in gentoo penguins. Positive selection (dN/dS > 1) was mostly present in codons of the Complex I (NADH genes), supported by two different codon-based methods at the ND1 and ND4 in the most divergent lineages, the eastern gentoo penguin from Crozet and Marion Islands and the southern gentoo penguin from Antarctica respectively. Additionally, ND5 and ATP6 were under selection in the branches of the phylogeny involving all gentoo penguins except the eastern lineage. Our study suggests that local adaptation of gentoo penguins has emerged as a response to environmental variability promoting the fixation of mitochondrial haplotypes in a non-random manner. Mitogenome adaptation is thus likely to have been associated with gentoo penguin diversification across the Southern Ocean and to have promoted their survival in extreme environments such as Antarctica. Such selective processes on the mitochondrial genome may also be responsible for the discordance detected between nuclear- and mitochondrial-based phylogenies of gentoo penguin lineages.

⚠️ This is an automatic machine translation with an accuracy of 90-95%

Translated Description (Arabic)

على الرغم من استخدام الحمض النووي للميتوكوندريا على نطاق واسع في الجغرافيا النباتية، فقد ظهرت أدلة على أن عوامل مثل المناخ وتوافر الغذاء والضغوط البيئية التي تنتج مستويات عالية من التوتر يمكن أن تمارس تأثيرًا قويًا على جينومات الميتوكوندريا، إلى حد تعزيز استمرار بعض الأنماط الجينية من أجل التعويض عن المتطلبات الأيضية للبيئة المحلية. كما تم اكتشافه مؤخرًا، تتكون طيور البطريق الجنتو (Pygoscelis papua) من أربعة سلالات متباينة للغاية عبر توزيعها عبر مناطق القارة القطبية الجنوبية وشبه القارة القطبية الجنوبية. لذلك تمثل طيور البطريق جنتو نموذجًا حيوانيًا مناسبًا لدراسة العمليات التكيفية عبر بيئات متباينة. استنادًا إلى 62 ميتوجينوم حصلنا عليها من تسعة مواقع تمتد عبر جميع سلالات البطريق جنتو الأربعة، أظهرنا بدائل نيوكليوتيد خاصة بالنسب لجينات مختلفة، ولكن فقط بدائل الأحماض الأمينية الخاصة بالنسب لجينات ترميز البروتين ND1 و ND5. الانتقاء المنقي (dN/dS < 1) هو القوة الدافعة الرئيسية في جينات ترميز البروتين التي تشكل تنوع الميتوجينومات في طيور البطريق الجنتو. كان الانتقاء الإيجابي (dN/dS > 1) موجودًا في الغالب في الكودونات في المركب الأول (جينات NADH)، مدعومًا بطريقتين مختلفتين تعتمدان على الكودونات في ND1 و ND4 في السلالات الأكثر تباينًا، البطريق الشرقي جنتو من جزر كروزيت وماريون والبطريق الجنوبي جنتو من القارة القطبية الجنوبية على التوالي. بالإضافة إلى ذلك، كان ND5 و ATP6 قيد الاختيار في فروع النسل التي تشمل جميع طيور البطريق الجنتو باستثناء النسب الشرقي. تشير دراستنا إلى أن التكيف المحلي لبطاريق جنتو قد ظهر كاستجابة للتقلبات البيئية التي تعزز تثبيت الأنماط الفردية للميتوكوندريا بطريقة غير عشوائية. وبالتالي من المرجح أن يكون تكيف الميتوجينوم مرتبطًا بتنوع البطريق الجنتو عبر المحيط الجنوبي وتعزيز بقائهم في البيئات القاسية مثل القارة القطبية الجنوبية. قد تكون هذه العمليات الانتقائية على جينوم الميتوكوندريا مسؤولة أيضًا عن الخلاف المكتشف بين السلالات القائمة على النواة والميتوكوندريا لسلالات البطريق الجنتو.

Translated Description (French)

Bien que l'ADN mitochondrial ait été largement utilisé en phylogéographie, des preuves ont émergé que des facteurs tels que le climat, la disponibilité de la nourriture et les pressions environnementales qui produisent des niveaux élevés de stress peuvent exercer une forte influence sur les génomes mitochondriaux, au point de favoriser la persistance de certains génotypes afin de compenser les besoins métaboliques de l'environnement local. Comme on l'a récemment découvert, les manchots papous (Pygoscelis papua) comprennent quatre lignées très divergentes dans leur répartition couvrant les régions antarctique et subantarctique. Les manchots gentoo représentent donc un modèle animal approprié pour étudier les processus d'adaptation dans des environnements divergents. Sur la base de 62 mitogénomes que nous avons obtenus à partir de neuf emplacements couvrant les quatre lignées de manchots papous, nous avons démontré des substitutions nucléotidiques spécifiques à la lignée pour divers gènes, mais uniquement des remplacements d'acides aminés spécifiques à la lignée pour les gènes codant pour les protéines ND1 et ND5. La sélection purifiante (dN/dS < 1) est la principale force motrice dans les gènes codant pour les protéines qui façonnent la diversité des mitogénomes chez les manchots papous. La sélection positive (dN/dS > 1) était principalement présente dans les codons du Complexe I (gènes NADH), soutenue par deux méthodes différentes basées sur les codons à la ND1 et à la ND4 dans les lignées les plus divergentes, le manchot papou de l'Est des îles Crozet et Marion et le manchot papou du Sud de l'Antarctique respectivement. De plus, la ND5 et l'ATP6 étaient en cours de sélection dans les branches de la phylogénie impliquant tous les manchots papous à l'exception de la lignée orientale. Notre étude suggère que l'adaptation locale des manchots papous est apparue comme une réponse à la variabilité environnementale favorisant la fixation des haplotypes mitochondriaux de manière non aléatoire. L'adaptation du mitogénome est donc susceptible d'avoir été associée à la diversification des manchots papous dans l'océan Austral et d'avoir favorisé leur survie dans des environnements extrêmes tels que l'Antarctique. De tels processus sélectifs sur le génome mitochondrial peuvent également être responsables de la discordance détectée entre les phylogénies nucléaires et mitochondriales des lignées de manchots papous.

Translated Description (Spanish)

Aunque el ADN mitocondrial ha sido ampliamente utilizado en la filogeografía, ha surgido evidencia de que factores como el clima, la disponibilidad de alimentos y las presiones ambientales que producen altos niveles de estrés pueden ejercer una fuerte influencia en los genomas mitocondriales, hasta el punto de promover la persistencia de ciertos genotipos para compensar los requisitos metabólicos del entorno local. Como se descubrió recientemente, los pingüinos papúa (Pygoscelis papua) comprenden cuatro linajes altamente divergentes a lo largo de su distribución que abarca las regiones antártica y subantártica. Por lo tanto, los pingüinos papúa representan un modelo animal adecuado para estudiar los procesos adaptativos en entornos divergentes. Con base en 62 mitogenomas que obtuvimos de nueve ubicaciones que abarcan los cuatro linajes de pingüinos papúa, demostramos sustituciones de nucleótidos específicas de linaje para varios genes, pero solo reemplazos de aminoácidos específicos de linaje para los genes codificantes de proteínas ND1 y ND5. La selección purificadora (dN/dS < 1) es la principal fuerza impulsora en los genes codificadores de proteínas que dan forma a la diversidad de mitogenomas en los pingüinos papúa. La selección positiva (dN/dS > 1) estuvo presente principalmente en los codones del Complejo I (genes NADH), respaldada por dos métodos diferentes basados en codones en el ND1 y ND4 en los linajes más divergentes, el pingüino papúa oriental de las islas Crozet y Marion y el pingüino papúa del sur de la Antártida, respectivamente. Además, ND5 y ATP6 estaban bajo selección en las ramas de la filogenia que involucraban a todos los pingüinos papúa, excepto el linaje oriental. Nuestro estudio sugiere que la adaptación local de los pingüinos papúa ha surgido como respuesta a la variabilidad ambiental promoviendo la fijación de haplotipos mitocondriales de manera no aleatoria. Por lo tanto, es probable que la adaptación del mitogenoma se haya asociado con la diversificación del pingüino papúa a través del Océano Austral y haya promovido su supervivencia en entornos extremos como la Antártida. Dichos procesos selectivos en el genoma mitocondrial también pueden ser responsables de la discordancia detectada entre las filogenias nucleares y mitocondriales de los linajes de pingüinos papúa.

Files

s41598-022-07562-0.pdf.pdf

Files (3.0 MB)

⚠️ Please wait a few minutes before your translated files are ready ⚠️ Note: Some files might be protected thus translations might not work.
Name Size Download all
md5:1f9eb99cdf6ef99b13ed5475a5af7ad0
3.0 MB
Preview Download

Additional details

Additional titles

Translated title (Arabic)
الانتقاء الإيجابي على جينوم الميتوكوندريا ودوره في تنويع طيور البطريق الجنتو استجابة للتكيف في عزلة
Translated title (French)
Sélection positive sur le génome mitochondrial et son rôle dans la diversification des manchots papous en réponse à l'adaptation en isolement
Translated title (Spanish)
Selección positiva sobre el genoma mitocondrial y su papel en la diversificación de los pingüinos papúa en respuesta a la adaptación en aislamiento

Identifiers

Other
https://openalex.org/W4220798537
DOI
10.1038/s41598-022-07562-0

GreSIS Basics Section

Is Global South Knowledge
Yes
Country
Argentina

References

  • https://openalex.org/W102715436
  • https://openalex.org/W1930701847
  • https://openalex.org/W1938126207
  • https://openalex.org/W1964343732
  • https://openalex.org/W1970952563
  • https://openalex.org/W1971003087
  • https://openalex.org/W1974481844
  • https://openalex.org/W1974529895
  • https://openalex.org/W1980272949
  • https://openalex.org/W1982972392
  • https://openalex.org/W1987127397
  • https://openalex.org/W1989083100
  • https://openalex.org/W2002133468
  • https://openalex.org/W2010142973
  • https://openalex.org/W2011179643
  • https://openalex.org/W2028302194
  • https://openalex.org/W2033448006
  • https://openalex.org/W2034869568
  • https://openalex.org/W2041262277
  • https://openalex.org/W2053507391
  • https://openalex.org/W2058838855
  • https://openalex.org/W2059326564
  • https://openalex.org/W2067929169
  • https://openalex.org/W2070467933
  • https://openalex.org/W2082120984
  • https://openalex.org/W2086384532
  • https://openalex.org/W2088270875
  • https://openalex.org/W2088497076
  • https://openalex.org/W2090652051
  • https://openalex.org/W2092657715
  • https://openalex.org/W2097977090
  • https://openalex.org/W2101615077
  • https://openalex.org/W2102409753
  • https://openalex.org/W2108512869
  • https://openalex.org/W2110335151
  • https://openalex.org/W2111211467
  • https://openalex.org/W2111219463
  • https://openalex.org/W2111757377
  • https://openalex.org/W2112061642
  • https://openalex.org/W2115566626
  • https://openalex.org/W2119811919
  • https://openalex.org/W2122611411
  • https://openalex.org/W2122870041
  • https://openalex.org/W2129666171
  • https://openalex.org/W2133585817
  • https://openalex.org/W2133870991
  • https://openalex.org/W2134199001
  • https://openalex.org/W2136046510
  • https://openalex.org/W2148698435
  • https://openalex.org/W2160364329
  • https://openalex.org/W2165832025
  • https://openalex.org/W2167340008
  • https://openalex.org/W2208270643
  • https://openalex.org/W2278700498
  • https://openalex.org/W2290786872
  • https://openalex.org/W2333766931
  • https://openalex.org/W2463896014
  • https://openalex.org/W2523288451
  • https://openalex.org/W2523662230
  • https://openalex.org/W2531106712
  • https://openalex.org/W2560766940
  • https://openalex.org/W2563535234
  • https://openalex.org/W2580312861
  • https://openalex.org/W2593657605
  • https://openalex.org/W2596704123
  • https://openalex.org/W2603509306
  • https://openalex.org/W2751583588
  • https://openalex.org/W2755331695
  • https://openalex.org/W2783980773
  • https://openalex.org/W2789993183
  • https://openalex.org/W2808691859
  • https://openalex.org/W2895994042
  • https://openalex.org/W2897329628
  • https://openalex.org/W2902462651
  • https://openalex.org/W2909757443
  • https://openalex.org/W2921569834
  • https://openalex.org/W2950581953
  • https://openalex.org/W2961614676
  • https://openalex.org/W2962060083
  • https://openalex.org/W2970737708
  • https://openalex.org/W2972023671
  • https://openalex.org/W2999168229
  • https://openalex.org/W2999837786
  • https://openalex.org/W3005780708
  • https://openalex.org/W3029351157
  • https://openalex.org/W3030476101
  • https://openalex.org/W3033193606
  • https://openalex.org/W3053499919
  • https://openalex.org/W3092602633
  • https://openalex.org/W3093105492
  • https://openalex.org/W3102905911
  • https://openalex.org/W3128483085
  • https://openalex.org/W3128811331
  • https://openalex.org/W4240914384
  • https://openalex.org/W4246077736
  • https://openalex.org/W4249962361